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Chilean journal of agricultural & animal sciences

versión impresa ISSN 0719-3882versión On-line ISSN 0719-3890

Chil. j. agric. anim. sci. vol.32 no.2 Chillán ago. 2016

http://dx.doi.org/10.4067/S0719-38902016000200009 

REVISIÓN

 

LECTINAS CON DOMINIO DE LEGUMINOSA: CARACTERÍSTICAS ESTRUCTURALES Y UTILIDAD COMO AGENTES INSECTISTÁTICOS E INSECTICIDAS

LEGUME LECTINS DOMAIN: STRUCTURAL CHARACTERISTICS AND INSECTISTATIC AND INSECTICIDAL ACTIVITIES

 

Zulma Yanira Casas Corredor1,2, Edgar Antonio Reyes Montaño2*, y Nohora Angélica Vega Castro2

1 Departamento de Nutrición y Bioquímica, Pontificia Universidad Javeriana, KR 7 # 40-62, Bogotá, Colombia.
2 Departamento de Química, Universidad Nacional de Colombia, Avenida Carrera 30 # 45, Bogotá, Colombia.


RESUMEN

Esta revisión busca identificar las características de las lectinas vegetales con dominio de leguminosa que determinan su actividad insectistática e insecticida. Se realizó una búsqueda sistemática de literatura en las bases de datos Medline, Science Direct (Elsevier), Pubmed, Lilacs, SCOPUS, Web of Science (ISI) con el uso de palabras claves relevantes. La información recolectada fue clasificada y seleccionada en términos de su calidad y relevancia. La revisión tomó como base la información de las lectinas de Phaseolus vulgaris (PHA), Glechoma hederacea (Gleheda), Canavalia ensiformis (Concanavalina A), Griffonia simplicifolia (GSII) y Pisum sativum (PSA) y lectinas de leguminosas estudiadas en Colombia por el Grupo de Investigación en Proteínas. Se evidenció que las lectinas vegetales con dominio de leguminosa poseen rasgos estructurales caracterizados por un alto porcentaje de láminas beta asociados en estructuras diméricas o tetraméricas y que presentan varios sitios de reconocimiento a azúcares específicos, entre los cuales se destaca la manosa. Adicional a estas características, estas lectinas pueden interactuar con el sistema digestivo de insectos plaga y generar una disminución en su capacidad de absorción intestinal. Como conclusión, se puede señalar que es insuficiente la información sobre las señales que se activan y los efectos deletéreos de las lectinas con dominio de leguminosa sobre los insectos.

Palabras clave: insectistático, insecticida, leguminosa, lectina.


ABSTRACT

This review aims to identify the characteristics of legume lectins that determine their insecticidal and insectistatic activities. A systematic review of the literature was conducted in Medline, Science Direct (Elsevier), Pubmed, SCOPUS, Web of Science (ISI) and Lilacs databases by using relevant keywords. The information collected was classified and selected in terms of quality and relevance. This review is mainly based on information of Phaseolus vulgaris (PHA), Glechoma hederacea (Gleheda), Canavalia ensiformis (ConA), Griffonia simplicifolia (GSII) and Pisum sativum (PSA) lectins and other legume lectins studied by the Protein Research Group in Colombia. It was evidenced that legume lectins have structural features characterized by a high percentage of beta sheet structures that form dimeric or tetrameric assemblies and present several specific sugars recognition sites, including mannose. In addition, these lectins can interact with the digestive system of insect pests and produce a decrease in intestinal absorption capacity. As conclusions, there is lack of knowledge about signals that are activated and the deleterious effects of legume lectins domain on insects.

Key words: insectistatic, insecticide, legume, lectin.


 

INTRODUCCIÓN

Las plantas emplean sistemas de defensa sofisticados contra un gran número de insectos y patógenos, que presentan diferentes estilos de vida y estrategias de infección (Jones y Dangl, 2006; Chen, 2008). Evolutivamente las plantas han desarrollado mecanismos de defensa constitutivas e inducibles (Chen, 2008). Las defensas constitutivas son el resultado de la generación de barreras físicas y/o químicas que existen antes del ataque del insecto (Jones y Dangl, 2006), por ejemplo, estas defensas pueden repeler a los insectos fitófagos a través de una toxicidad directa o mediante la reducción de la digestibilidad de los tejidos de las plantas (Jones y Dangl, 2006). Por el contrario, las defensas inducibles se activan como respuesta a daños tisulares inducidos por el ataque de los insectos (Jones y Dangl, 2006; Chen, 2008). Estas estrategias son capaces de prevenir el ataque de la mayor parte de los insectos herbívoros, aunque se ha encontrado que un reducido número de insectos son capaces de adaptarse a la defensa específica de las plantas (Mello y Silva-Filho, 2002).

Las defensas constitutivas pueden ser clasificadas como anti-nutricionales y tóxicas (Chen, 2008). Las defensas anti-nutricionales en la pre-digestión limitan el suministro de alimentos (Chen et al., 2007), lo que conlleva a una reducción en la ingestión y en el valor nutricional de los mismos, ya sea por la eliminación de nutrientes esenciales y/o la inhibición de la ingestión (Chen, 2008). En las defensas tóxicas, las plantas producen péptidos y proteínas como moléculas de defensa contra el ataque de insectos fitófagos (Tanji et al., 2006), lo que induce daños físicos y alteraciones químicas en el insecto (Chen et al., 2007).

Las lectinas vegetales son proteínas de gran estabilidad (Chen et al., 2007; Chen, 2008) que tienen la capacidad de unirse reversiblemente con alta afinidad y especificidad a diferentes tipos de carbohidratos (Sharon, 2007) y que son sintetizadas durante el desarrollo de las semillas, la germinación y el crecimiento de las plantas, y que pueden ser abundantes en órganos de las plantas, tales como raíces, hojas y tallos (Wang et al., 2003). Las lectinas de origen vegetal al ser ingeridas (Vasconcelos y Oliveira, 2004; Vandenborre et al., 2011; Al Atalah et al., 2014) interaccionan con proteínas glicosiladas de las células del intestino (Vasconcelos y Oliveira, 2004; Michiels et al., 2010) lo que genera efectos anti-nutricionales (Sauvion et al., 2004a; Upadhyay y Singh, 2012), reproductivos (Sadeghi et al., 2006) y tóxicos en las larvas de los insectos que los consumen (Melander et al., 2003; Lehrman et al., 2007a; Delatorre et al., 2007; Al Atalah et al., 2014). Es interesante mencionar que estas proteínas son inocuas en humanos y en algunos larvas de insectos benéficos (Vasconcelos y Oliveira, 2004; Lehrman, 2007b; Vandenborre et al., 2011).

La familia mejor definida y con más potencial insectistático e insecticida de este grupo de proteínas son las lectinas con dominio de leguminosas. Por ejemplo, se ha demostrado la actividad de las lectinas de Canavalia ensiformis (Concanavalina A (ConA)), Pisum sativum (PSA) en el crecimiento y supervivencia de las larvas del escarabajo de polen Meligethes aeneus (Melander et al., 2003) y de Glechoma hederacea (Gleheda) para escarabajo de la patata Leptinotarsa decemlineata (Wang et al., 2003). En el presente artículo, inicialmente se hace una revisión sistemática de las características estructurales de las lectinas con dominio de leguminosas Phaseolus vulgaris (PHA), Glechoma hederacea (Gleheda), Canavalia ensiformis (ConA), Griffonia simplicifolia (GSII) y Pisum sativum (PSA) y posteriormente se relacionan con sus mecanismos de acción como agentes insectistático e insecticidas.

Definición, función y clasificación de lectinas de plantas

Las lectinas son proteínas de unión a carbohidratos de origen no inmune, y que poseen por lo menos un dominio no catalítico que se une de forma reversible a mono u oligosacáridos específicos (Sharon, 2007). Las lectinas están ampliamente distribuidas en la naturaleza, por ejemplo se encuentran en virus (Sharon y Lis, 2004; Van Breedam et al., 2013), bacterias (Sharon y Lis, 2004; Perret et al., 2005; Topin et al., 2013), hongos (Bovi et al., 2011; Wang et al., 2012; Gao et al., 2013; Hamshou et al., 2013), animales (Wei et al., 2012; Zhu et al., 2013) y plantas (Singh et al., 2006; Arcoverde et al., 2014).

Estudios previos han encontrado que las lectinas vegetales están involucradas en el almacenamiento y transporte de los hidratos de carbono en las semillas, en el crecimiento de la planta, en la unión de bacterias fijadoras de nitrógeno a la raíz, la inhibición del crecimiento de hongos y en los mecanismos de defensa contra insectos fitófagos (Sanz-Aparicio et al., 1997; Vandenborre et al., 2011). Adicionalmente, se ha encontrado que pueden mediar varios procesos biológicos, entre los que se encuentran: el reconocimiento célula-célula (interacción huésped-patógeno) (Sharon y Lis, 2004; Naeem et al., 2007) y la división celular (estimulación mitogénica de linfocitos) (Wecksler et al., 1968). A su vez, han sido utilizados para el reconocimiento de receptores de membrana y detección de algunos tumores (Sharon y Lis, 2004). Se ha sugerido que esta diversidad de funciones está mediada por las diferencias en las uniones a carbohidratos de algunas lectinas (Dam et al., 2005).

Inicialmente las lectinas se clasificaron con base en su habilidad para reconocer y unir azúcares específicos (Goldstein et al., 1997). Acorde con estos parámetros, las lectinas se subdividie-ron en cinco grupos, dependiendo de la afinidad a monosacáridos tales como: D-manosa/D-glucosa, D-galactosa/N-acetil-D-galactosamina, N-acetil-D-glucosamina, L-fucosa y ácido N-acetilmuramico (Goldstein et al., 1997). Sin embargo, Van Damme et al. (1998b) han postulado un nuevo sistema de clasificación de las lectinas de plantas teniendo en cuenta la arquitectura de los dominios de unión a carbohidratos. Esto debido, a que algunas lectinas son promiscuas y pueden unir más de un tipo de carbohidrato. En este sistema, las lectinas han sido clasificadas en merolectinas, hololectinas, chimerolectinas y superlectinas. Las merolectinas son lectinas que tienen un solo sitio de unión a carbohidratos; por su carácter monovalente este grupo de lectinas no puede aglutinar células. Las hololectinas comprenden todas las lectinas que tienen dos o más sitios idénticos o con una alta homología en el reconocimiento de carbohidratos, lo que les permite aglutinar células y/o formar precipitados de glicoconjugados. Las chimerolectinas, a diferencia de las dos anteriores, contienen uno o más dominios de unión a carbohidratos y adicionalmente tienen un dominio que tiene actividad catalítica o biológica. Finalmente, las superlectinas poseen al menos dos dominios de unión a carbohidratos, pero difieren de las hololectinas debido a que sus sitios de unión son capaces de reconocer azúcares no relacionados estructuralmente.

Estudios recientes han llevado a una clasificación más compleja en la que se tiene en cuenta la estructura terciaria y las relaciones evolutivas existentes, ya que se ha encontrado que las lectinas poseen múltiples dominios embebidos en arquitecturas complejas (Van Damme et al., 2008). Esta clasificación ha dado origen a doce familias: aglutininas con dominio Agaricus bisporus, amaranthins y homólogos de la clase V Quitina; dominio cyanovirina; aglutininas con dominio Euonymus europaeus; aglutinina con Dominio Galanthus nivalis; Dominio heveina; jacalins; lectina con Dominio Leguminosa; Dominio Lys; aglutinina con Dominio Nicotiana tabacum; Dominio Ricin-B (Van Damme et al., 2008).

A pesar que la gran mayoría de lectinas tienen efectos tóxicos sobre diferentes insectos fitófagos, se ha observado que el tipo de domino que posean juega un rol importante en su actividad biológica. Por ejemplo, aquellas que tienen similitud estructural de su dominio de lectina con la conca-valina A y preferencia a interactuar con manosas, tienen el mayor potencial como agentes insectis-táticos e insecticidas. Tal es el caso de las lectinas con dominio leguminosa, que se han encontrado afectan la ovoposición, crecimiento, pupación y sobrevivencia de diferentes insectos plaga (Zhu et al., 1999; Machuka et al., 2000; Melander et al., 2003; Sadeghi et al., 2006 ).

Estructura de lectinas con dominio de leguminosas

Se ha reportado que las lectinas de leguminosas por lo general se componen de dos o cuatro subunidades, con un peso molecular aproximado de 25-30 kDa por subunidad. Cada subunidad tienen un sitio de unión a carbohidratos (Sharon y Lis, 1990; Abhilash et al., 2013). Estudios realizados (Banerjee et al., 1996; Srinivas et al., 2001)) reportaron que cada subunidad de la proteína tiene la forma de un domo constituido por tres hojas p; una trasera, una delantera y una más pequeña con cinco bandas cuya función es mantener a las dos anteriores unidas. La hoja β trasera se caracteriza por estar constituida por seis laminas antiparalelas planas (Fig. 1a hojas oscuras), una hoja curva de siete laminas antiparalelas β (Fig. 1a hojas grises), y una hoja superior de cinco hebras unidas por lazos de diferentes longitudes (Fig. 1a más claras). Los monómeros de lectinas esencialmente varían en la longitud y forma de sus "loops" (Banerjee et al., 1996; Srinivas et al., 2001). A este plegamiento típico lo designaron como el "plegamiento de lectina de leguminosa" (Fig. 1a) que también se ha encontrado en otras proteínas (Loris et al., 1998; Vijayan y Chandra, 1999; Srinivas et al.,2001) que se caracteriza por la presencia de iones metálicos como parte esencial de la estructura nativa, de la actividad biológica de la proteína (Novakova et al., 1981; Abhilash et al., 2013) y del mantenimiento de una conformación que permita la correcta disposición de los sitios de unión a carbohidratos (Pusztai et al., 1990; Abhilash et al., 2013). Adicionalmente, se ha encontrado que la unión de estos iones está mediada por aminoácidos como el ácido aspártico y la asparagina que están conservados en las diferentes lectinas de leguminosas (Deacon et al., 1997; Rao et al., 1998; Sharon y Lis, 2001; Abhilash et al., 2013).

En la Fig. 1a se ilustra la estructura terciaria de ConA, y en la Fig. 1b la forma como se unen dos monómeros por sus hojas de seis laminas β dando lugar a la formación de doce hojas unidas. (Srinivas et al., 2001).

El análisis de la estructura de diferentes monómeros de lectinas con dominio de leguminosas han mostrado una alta similitud estructural (Chandra et al., 2001; Bezerra et al., 2013). Por ejemplo, la comparación de secuencias disponibles en bases de datos de las lectinas dominio de leguminosas, muestran una similitud en su estructura primaria de alrededor del 20% en aminoácidos idénticos y un 40% en aminoácidos similares (consulta realizada en bases de datos GenBank y Protein Data Bank en octubre 20 del 2013). Los aminoácidos conservados en las lectinas incluyen aquellos que corresponden al “sitio de unión” del carbohidrato y los que coordinan la unión de iones metálicos

En la Concavanalina A, el sitio de unión a metales está situado en el lado amino terminal de la cadena de polipéptidos (Fig. 2), cada subunidad de la lectina tiene un ácido aspártico en posición 10 y 19, una asparagina en posición 14, una histidina en posición 24, una serina en posición 34, un ácido glutámico en posición 8, y una tirosina en posición 12; estos aminoácidos están implicados en la unión a iones divalentes como el calcio y manganeso (Permyakov, 2009).

También se ha reportado que las lectinas de soja (Glicine max), guisantes (Pisum sativum), habas (Vicia faba), y lentejas (Lens esculenta), tienen aminoácidos conservados que están implicados en la unión de metales. La excepción es el residuo de tirosina en la posición 12 de ConA, que se sustituye por fenilalanina en las otras lectinas de leguminosas (Sharon y Lis, 2001).

Una propiedad importante de las lectinas es su sitio de unión específico a carbohidratos, como se ilustra en la Fig 3. En este sitio de reconocimiento las interacciones entre las lectinas y los carbohidratos se hacen principalmente a través de fuerzas de Van der Waals (Loris et al., 1998; Loris, 2002). A su vez, se ha establecido que la estabilidad de la estructura nativa de la mayoría de las lectinas es dependiente de las interacciones hidrofóbicas (Loris et al., 1998; Chandra et al., 2001; Abhilash et al., 2013). Diferentes estudios han demostrado que las lectinas se caracterizan por tener cavidades hidrofóbicas en su estructura de importancia para su función (Abhilash et al., 2013; Chandra et al., 2001). Algunas lectinas están compuestas de subunidades con diferentes sitios de unión. Estos incluyen la lectina de frijol rojo, Phaseolus vulgaris, la cual se compone de dos subunidades diferentes que se combinan en cinco formas tetrámericas disímiles unidas no covalentemente. Las subunidades tienen diversas especificidades por los receptores de la superficie celular, cada combinación se considera que tiene una función diferente. La especificidad de los sitios de unión de las lectinas sugiere que existen receptores ndógenos de sacáridos en los tejidos de los que s derivan o en otras células o glicocon-jugados co los que la lectina está especializada para interactuar (Sharon y Lis, 2001).

Generalmente las lectinas se consideran glico-proteínas; sin embargo, la ConA no contiene carbohidratos unidos covalentemente por lo que se ha sugerido que se sintetizan como precursores glicosilados, como en el caso de la pro-ConA, glicoproteína inactiva, que durante el procesamiento post-traduccional se elimina la cadena lateral glicosilada (Van Damme et al., 1998a).

Además de las similitudes en estructura, las lectinas presentan diferencias en la forma y modos de organización de los monómeros, dímeros y tetrámeros. Pequeñas diferencias en las secuencias de aminoácidos en los monómeros, y la presencia o ausencia de glicosilación parece afectar su asociación monomérica, resultando en diferentes modos de interacción (Srinivas et al., 2001).

En las semillas del frijol común P. vulgaris, la fracción de proteína que tiene la propiedad de unir azúcares y capacidad hemoaglutinante (Goldstein y Hayes, 1978; Kaneda et al., 2002) se denomina fitohemaglutinina (PHA); la cual se compone de diferentes tetrámeros formados por dos cadenas de polipéptidos (PHA-E y PHA-L) que tienen propiedades de eritoaglutinación y leucoaglutinación, respectivamente (Hamelryck et al., 1996). Además, reconocen residuos terminales de galactosa y glicanos complejos, y son codificadas por dos genes, dlec1 y dlec2, respectivamente (Hoffman y Donaldson, 1985; Goo ssens et al., 1999). PHA-L y PHA-E tienen similar composición en carbohidratos y aminoácidos, pero diferente unión específica por complejos tipo N-glicanos. Varios estudios correlacionan la diferente especificidad de las dos isolectinas con la diferencia en la secuencia de los aminoácidos del loop β (Kaneda et al., 2002)

 

La tetramerización de lectinas con domiminio de leguminosas está estrechamente relacionada con su afinidad por oligosacáridos complejos. Las diferencias en las propiedades de unión a carbohidratos de algunas lectinas en reconocimiento celular y procesos de transducción de señales son reflejadas en sus propiedades biológicas (Dam et al., 2005)

Las lectinas se han purificado a partir de diferentes plantas. El contenido de lectina en algunas partes de las plantas son más altos, por ejemplo, 390 y 75 mg de lectina purificada se recuperaron de 100 mg de tubérculos de Remusatia vivípara (Bhat et al., 2010) y de raíces de Astrágalo mongholicus (Yan et al., 2005), respectivamente. El contenido de lectina en plantas no leguminosas es bajo, por ejemplo, Lam et al. (2009) obtuvieron 33 mg de lectina a partir de 100 g de semillas de Hibiscus mutabilis. Las lectinas o hemaglutininas se han purificado a partir de diferentes variedades de P. vulgaris y su concentración es baja en algunas variedades y altas en otras variedades, como se observa en la Tabla 1 (Aldana, 2000; Lam y Ng, 2011).

El Grupo de Investigación en Proteínas de la Universidad Nacional de Colombia ha realizado un estudio sistemático de la estructura y efectos biológicos de lectinas de la familia Fabaceae y Lamiaceae, Se ha detectado alta actividad de lectinas en cerca de 51 especies y se han aislado y caracterizado bioquímicamente las lectinas de Salvia bogotensis, Lepechinia bullata, Galactia lindenii, Dioclea lehmani, entre otras. Las tres primeras lectinas se han ensayado sobre cultivos de líneas celulares tumorales para reconocer antígenos tumorales o evaluar su actividad citotóxica (Aldana, J.C., 2000; Almanza et al., 2004; Vega y Pérez, 2006; Pérez et al., 2006; Pérez y Vega, 2007; Fernández-Alonso et al., 2009).

Tabla 1. Rendimientos de lectinas de plantas obtenidas mediante aislamiento cromatográfico de las semillas de diferentes cultivares de Phaseolus.

Table 1. Yields of plant lectins obtained by chromatographic isolation of seeds from different cultivars of Phaseolus.

EFECTO INSECTISTÁTICO E INSECTICIDA DE LECTINAS CON DOMINIO DE LEGUMINOSAS

Las lectinas con dominio de leguminosas tienen la capacidad de actuar como agentes insectis-taticos e insecticidas, debido a la capacidad que tienen de unirse y/o reconocer carbohidratos de las células del intestino medio de los insectos. Esto se ha confirmado en diversos estudios donde se han alimentado insectos con dietas artificiales o con plantas transgénicas que expresan este tipo de lectinas (Vandenborre et al., 2011) y que inducen en el animal efectos insectistáticos, como pérdida de peso, disminución en la reproducción, e insecticidas caracterizados por la muerte de algunos de los insectos alimentados con esta lectina (Wang et al., 2003; Sauvion et al., 2004a).

Efecto insectistático

La mayoría de especies de plantas que se utilizan en protección vegetal exhiben un efecto insectistático más que insecticida, es decir, inhiben el desarrollo normal de los insectos. (Celis et., al 2008). De esta forma, se ha descrito que lectinas con dominio de leguminosas que han sido adicionadas a dietas artificiales o que se han expresado en plantas transgénicas tienen efectos insectistáticos, (Tabla 2) como disminución en el peso y tamaño de las larvas, así como también cambios en el color, retraso en el tiempo total de desarrollo y/o la fecundidad de insectos.

Uno de los insectos con más impacto económico en los que se ha evaluado el efecto insectistático de las lectinas con dominio de leguminosas es el del gorgojo del frijol (Callosobruchos maculatus), como se observa en la Tabla 2. Estudios en donde se han alimentado larvas de este insecto con lectinas aisladas de Sphenostylis stenocarpa (Machuka et al., 2000), de Phaseolus vulgaris (Gatehouse et al., 1984) y de Griffonia simplicifolia (GS-II) (Zhu et al., 1996) han mostrado que estas lectinas no solo inducen un retraso en el tiempo de desarrollo de las larvas sino también una disminución en su tamaño. Este efecto parece ser dosis dependiente, ya que dosis del 2% (p/p) tiene una mayor efecto que dosis del 0,2% (Machuka et al., 2000). Aunque el mecanismo por el cual estas lectinas afectan el tamaño y el desarrollo de las larvas no ha sido completamente dilucidado, se piensa que está mediado por la unión de las lectinas ingeridas a las células epiteliales del intestino, lo que afecta la absorción de nutrientes, la función secretora del intestino y el metabolismo (Gatehouse et al., 1984; Sauvion et al., 2004a; Van Damme, 2008; Michiels et al., 2010).

Adicionalmente se ha encontrado que cuando se suministra la lectina ConA como alimento a larvas del gusano del algodón (Helicoverpa armígera) en concentraciones de 1 mg mL-1 durante cinco días, se observa una disminución del 29% en el peso de las larvas (Vasconcelos y Oliveira, 2004; Shukla et al., 2005) lo que sugiere que las lectinas de este tipo generan un efecto anti-nutricional que lleva a que la larva disminuya el consumo del alimento (Melander et al., 2003; Wang et al., 2003; Sauvion et al., 2004a). Este mismo efecto se ha encontrado en los estudios realizados por Melander et al. (2003) que utilizando la lectina PSA (aglutinina de Pisum sativum), y larvas del escarabajo del polen (Meligethes aeneus), encontraron que se redujo el peso de las larvas en un 79% cuando utilizó una solución al 1% de la lectina (Melander et al., 2003).

Efectos más fuertes en el desarrollo han sido encontrados con la lectina Gleheda de la familia Lamiaceae (Glechoma hederacea) sobre las larvas del escarabajo de la patata (Leptinotarsa decemlineata) (Wang et al., 2003). En este estudio se encontró que larvas alimentadas con hojas de patata sumergidas en una solución de Gleheda no alcanzan el estado de pupa, lo que sugiere que esta lectina afecta drásticamente el desarrollo de los insectos.

Tabla 2. Lectinas con dominio de leguminosas con actividad insectistática e insecticida.

Table 2. Legume lectins domain with insectistatic and insecticidal activity.

Otro efecto insectistático que se ha encontrado afecta la postura de huevos (Sadeghi et al., 2006). Lectinas con dominio de leguminosas como la ConA y PHA redujeron la oviposición de Calloso-bruchus maculatus. Esta disminución en el número de huevos fue dosis dependiente y no afectó el desarrollo o la emergencia del huevo (Sadeghi et al., 2006). Estos resultados sugieren que los efectos insectistáticos de las lectinas con dominio de leguminosa pueden variar si se combinan con otras lectinas con el mismo dominio, esto se puede deber a cambios en la especificidad de reconocimiento de los carbohidratos.

Efecto insecticida

Las lectinas con dominio de leguminosa también tienen efecto insecticida, como se observa en la Tabla 2; sin embargo, este efecto es marcadamente dependiente de la dosis y del tiempo del tratamiento. Por ejemplo, la lectina de Spenostylis stenocarpa al 5% (p/p) mostró una mortalidad del 30 al 80 % en larvas de gorgojo del frijol (C. maculatus) alimentadas con dietas artificiales (Machuka et al., 2000). Este efecto sobre la viabilidad contrasta con el anteriormente descrito, en el que dosis inferiores al 2% tienen un efecto sobre el desarrollo y tamaño de la larva (Machuka et al., 2000). Resultados similares se han obtenido con la ConA sobre la chicharra tara (Tarophagous proserpina) en donde se observó un 93% de mortalidad durante la ingestión de ConA (Powell, 2001). Adicionalmente, la lectina PSA (aglutinina de Pisum sativum) al 1% reduce la supervivencia de las larvas del escarabajo Meligethes aeneus en un 84% después de cuatro días de los ensayos (Melander et al., 2003).

MODO DE ACCIÓN DE LECTINAS CON DOMINIO DE LEGUMINOSAS

El mecanismo preciso de acción de las lectinas vegetales sobre los insectos aún no se conoce completamente, pero hay evidencias que muestran que la unión de la lectina a moléculas glicosila-das en el intestino del insecto es un prerrequisito para la toxicidad (Van Damme, 2008; Michiels et al., 2010). Esta hipótesis se basa en la presencia de N-glicanos en el intestino medio de los insectos (Fig. 4). Estos azúcares podrían interaccionar con algunas lectinas con dominio de leguminosas que se unen específicamente a manosa y a N-acetilglucosamina. Estas interacciones pueden ocurrir en la matriz peritrófica que es rica en manosa y en las células epiteliales del intestino medio (Michiels et al., 2010). Adicionalmente, se ha sugerido que lec-tinas como ConA que se une a manosa interactúan con receptores glicosilados en la superficie de las células del epitelio del estómago. Esta interacción afecta el metabolismo normal y la función de las células intestinales induciendo inflamación, hipersecreción y separación de la membrana apical, sin lisis y pérdida de la integridad de las células epiteliales, lo que resulta en una respuesta en la alimentación a largo plazo (Sauvion et al., 2004b). Además, se ha encontrado que las lectinas de varias plantas con especificidad hacia diferentes carbohidratos son tóxicas para las líneas celulares procedentes de tejidos de insectos lepidópteros (Shahidi-Noghabi et al., 2010)

 

El efecto crónico de las lectinas se atribuye a la resistencia a la proteólisis y a la estabilidad que tienen a un amplio rango de pH lo que garantiza una alta toxicidad oral (Vasconcelos y Oliveira, 2004; Michiels et al., 2010). Los insectos ingieren las lectinas a través de la alimentación y los primeros blancos para su unión son los receptores que podrían estar localizados en el tracto digestivo; sin embargo, si la proteína atraviesa la barrera del epitelio intestinal, un nuevo conjunto de receptores pueden ser el blanco de acción de las lectinas (Michiels et al., 2010).

Es importante recalcar que otras lectinas de unión a manosa pueden tener diferentes modos de acción a nivel celular o no presentar efecto, por lo que no se puede generalizar acerca de la acción de las mismas (Sauvion et al., 2004b). Este es el caso del estudio realizado por Habibi et al. (2000) en donde se determinaron los efectos de PHA en la estructura de células epiteliales del intestino medio del hemiptero Lygus hesperu. Los resultados obtenidos mostraron que la unión de la lec-tina a las microvellosidades del borde de cepillo generó una ruptura o ligero alargamiento de los núcleos. Por el contrario, otras isolectinas de PHA no tuvieron efecto en larvas del lepidóptero Lacanobia oleracea (Fitches et al., 2001). A pesar de que las dos isolectinas se unieron a glicopéptidos del intestino en los ensayos in vitro, no se encontró acumulación in vivo en los intestinos de los insectos (Fitches et al., 2001). Efectos similares se han encontrado en estudios con la lectina de Pisum sa-tivum (PSA) que no tuvo efecto en la mortalidad, el peso y el tiempo de desarrollo de las larvas de abejas europeas (Apis mellifera) (Lehrman, 2007b). Estos resultados evidencian la selectividad de las lectinas y las diferencias en la forma de acción dependiendo del insecto (Abhilash et al., 2013).

Como se indicó en la sección anterior, el efecto insectistático y/o insecticida se da principalmente en los estados larvales y no en los estados adultos, y puede variar de insecto a insecto. Diferentes estudios han reportado estructuras complejas de glicanos en los insectos, con frecuencia en una sola etapa específica de su desarrollo (Tiemeyer et al., 2009). Por ejemplo, el ácido siálico se ha encontrado en embriones de la mosca de la fruta Drosophila melanogaster, pero no en la etapa adulta. Además, en las abejas pero no en otros insectos se ha reportado estructuras de glicanos que contiene un motivo GalNAcβ1,4 (Fucα1-3)GlcNAcβ1-2, lo que sugiere que los insectos pueden sintetizar estructuras complejas de glicanos de manera especie específicos (Tiemeyer et al., 2009). Wang et al. (2003) han propuesto que los efectos insecticidas de Gleheda están relacionados con su especificidad hacia el antígeno Tn (α-GalNAc unida a residuos Serina o Treonina de la cadena de polipéptidos), y que posiblemente en algunos insectos se expresa esta estructura en mucinas u otras proteínas O-glicosiladas en el tracto digestivo; estas pueden actuar como receptores específicos para la unión de la lectina.

PERSPECTIVAS Y CONCLUSIONES

El mecanismo insectistático e insecticida de las lectinas con dominio de leguminosas no se ha dilucidado completamente. Sin embargo, hoy sabemos que afecta principalmente los estados larvales y que su efecto está mediado por la unión a carbohidratos como la manosa, N-acetilglucosa-mina y antígeno Tn que se encuentran en el intestino medio. Esta unión conlleva a una respuesta crónica que está mediada por la alta estabilidad de estas moléculas y que induce la inflamación, hipersecreción y separación de la membrana apical con o sin pérdida de la integridad celular de las células epiteliales del intestino medio. A pesar de que se ha dado un gran avance en la descripción de los efectos macros que tienen las lectinas con dominio de leguminosa, todavía hay un vacío respecto a las señales que se activan y que conllevan a estos efectos deletéreos. Esta información es necesaria para establecer modelos que permitan seleccionar con una alta eficacia el tipo de lectina que afecta un insecto plaga específico.

 

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Recibido: 31 julio 2015. Aceptado: 05 febrero 2016

* Autor para correspondencia E-mail: eareyesm@unal.edu.co

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