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Latin american journal of aquatic research

versión On-line ISSN 0718-560X

Lat. Am. J. Aquat. Res. vol.45 no.2 Valparaíso mayo 2017

http://dx.doi.org/10.3856/vol45-issue2-fulltext-19 

Research Article

 

Aspectos reproductivos de la lisa Mugil curema (Mugiliformes: Mugilidae) en la laguna costera de Barra de Navidad, Jalisco, México

Reproductive aspects of Mugil curema (Mugiliformes: Mugilidae) in the Barra de Navidad coastal lagoon, Jalisco, Mexico

 

Salvador Ruiz-Ramírez1, Elvira Georgina Molina-Arenas1, Gabriela Lucano-Ramírez1, Consuelo Aguilar-Betancourt1, Juan Ramón Flores-Ortega1, Daniel Kosonoy-Aceves1 & Gaspar González-Sansón1

1 Departamento de Estudios para el Desarrollo Sustentable de Zonas Costeras Universidad de Guadalajara, Jalisco, México

Corresponding author: Salvador Ruiz-Ramírez (sruizram@costera.melaque.udg.mx)
Corresponding editor: Marcelo Vianna


RESUMEN. La lisa Mugil curema tiene amplia distribución en América, habitando sistemas costeros y estuarinos. Es un recurso con importancia pesquera en varias regiones del Pacífico mexicano. El objetivo del presente trabajo es describir aspectos reproductivos de M. curema durante un ciclo anual. Se realizaron muestreos mensuales con redes y atarraya de febrero 2011 a enero 2012 en la Laguna Barra de Navidad, Jalisco, México. Se analizaron 495 ejemplares, a los cuales se les midió la longitud y el peso total. De cada ejemplar se extrajeron las gónadas, se pesaron, clasificaron según su maduración y se procesaron para histología. Se capturaron ejemplares entre 10,3 y 38,5 cm, con promedio de 26,1 cm. Se identificaron 375 hembras con promedio de 27,2 cm y 110 machos con promedio de 23,4 cm. El número de hembras dominó de manera significativa en la muestra total, por mes y por clase de longitud. Los valores máximos del índice gonadosomático ocurrieron en abril, agosto y noviembre. El factor de condición presentó valores altos en varios meses coincidiendo en ambos sexos. En la ovogénesis se identificaron seis fases de desarrollo de los ovocitos y debido a la gran cantidad de ovocitos con crecimiento primario y en vitelogénesis 2 y 3, el patrón de desarrollo fue sincrónico por grupos con desove total. La longitud promedio de madurez (L50) de machos fue de 21,7 cm y de hembras de 24,5 cm. Contrastando estas dos últimas longitudes con las de captura, se sugiere que más del 50% de los organismos capturados son individuos que se reprodujeron al menos una vez.

Palabras clave: Mugil curema, lisa, índice gonadosomático, histología, madurez gonadal, México.


ABSTRACT. The white mullet Mugil curema is broadly distributed in America inhabiting coastal and estuarine systems. It is an economically important fishery resource in several regions of the Mexican Pacific. The goal of this research was the description of several reproductive aspects of Mugil curema during an annual cycle. Fish were sampled monthly with gill and cast nets from February 2011 to January 2012 in the coastal lagoon Barra de Navidad, Jalisco, Mexico. A total of 495 fish were analyzed. Total length and weight were measured for each specimen and gonads were collected, weighted, classified after their maturation stage and preserved for histological analyses. Caught fish were between 10.3 and 38.5 cm total length with a mean of 26.1 cm. A total of 375 individuals were classified as females with a mean total length of 27.2 cm while 110 fish were classified as males with a mean total length of 23.4 cm. Females dominated by numbers in the total sample, monthly and by length classes. Highest values of the gonadosomatic index occurred in April, August and November. Condition factor showed high values in several months and its trend along the year was similar in both sexes. Six stages were identified during the oogenesis and, due to the high quantity of primary growth and secondary vitellogenic and tertiary vitellogenic oocytes, the developing pattern was group-synchronous with total spawning. Length at maturity (L50) was 21.7 cm for males and 24.5 for females. Comparing these values with length composition of commercial catches, more than 50% of caught fish have reproduced at least once.

Keywords: Mugil curema, white mullet, gonadosomatic index, histology, gonadal maturity, Mexico.


 

INTRODUCCIÓN

Las especies de la familia Mugilidae representan uno de los principales recursos en las pesquerías comerciales de estuarios en las regiones templadas y tropicales del mundo (Blaber, 1997). Mugil curema Valenciennes, 1836, conocida como lisa, es una especie de amplia distribución geográfica, que vive en aguas costeras y estuarinas en los océanos Atlántico y Pacífico (Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello, 2004). Los juveniles ingresan a sistemas lagunares-estuarinos, donde se desarrollan hasta alcanzar la fase adulta, para luego migrar a la zona pelágica costera para desovar (Polanco et al., 1987; Marín et al., 2003). La lisa constituye uno de los recursos más importantes de la pesca artesanal en sistemas lagunares y bahías en varias zonas de la costa del Pacífico mexicano (Vasconcelos-Pérez et al., 1996). Es una especie que tiene amplio margen de adaptabilidad y distribución, sobre todo por su aceptación en el mercado y ha sido objeto de moderada explotación pesquera (SEMARNAP, 2000). En 1997 la captura de M. curema en México fue de 10.737 ton, de las cuales el litoral del Pacífico aportó 31% (3.326 ton) y el área del Golfo de México y el Caribe el 70,41% (7.025 ton). La captura de lisa en el litoral del Pacífico se ha mantenido estable, dado que entre 2000 y 2011 se han reportado capturas entre 3.384 y 3.750 ton (SAGARPA-CONAPESCA, 2011). Sin embargo, en la costa de Jalisco se ha registrado una clara disminución en la captura de 70 a 10 ton durante 1993 a 2003. Esta cantidad sólo cubre la demanda local, además el precio de venta es bajo y la extracción es una actividad que realizan los pescadores ribereños a lo largo de todo el año (Espino-Barr et al., 2004). La pesca de M. curema está regulada por la Norma Oficial Mexicana NOM-016-PESC-1994 (DOF, 1995), y por la Carta Nacional Pesquera (DOF, 2006), donde se establece la talla mínima de captura y el periodo de veda comprende de mayo a julio.

Se han realizado varios trabajos sobre aspectos reproductivos de la lisa en la región del Golfo de México y del Atlántico (Jacot, 1920; Anderson 1957; Angell, 1973; Moore, 1974; Álvarez-Lajonchère, 1976, 1980; Ibáñez-Aguirre, 1993; Marín et al., 2003; Solomon & Ramnarine, 2007; Albieri et al., 2010a, 2010b; Oliveira et al., 2011a, 2011b), así como en el Pacífico mexicano (Yáñez-Arancibia, 1976; Lucano-Ramírez & Michel-Morfín, 1997; Cabral-Solís et al., 2010; Ramos-Santiago et al., 2010).

El objetivo de este estudio fue describir algunos aspectos reproductivos de M. curema durante un ciclo anual en la laguna costera de Barra de Navidad, Jalisco, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

La laguna costera Barra de Navidad se ubica al sur del estado de Jalisco y norte del estado de Colima, México, entre las coordenadas geográficas 19°10'51"-19°12' 10"N, 104°39'14"-104°39'14"W. Su eje principal tiene 3,6 km de longitud en dirección noroeste-sureste y está orientada de manera paralela al Océano Pacífico. La laguna tiene una superficie de 382 ha de espejo de agua y 620 ha de manglar. Este cuerpo de agua posee una comunicación continua con la Bahía de Navidad por el noroeste; sus principales aportes de agua dulce provienen del Río Marabasco y el Arroyo Seco. Fue declarada como Sitio Ramsar en 2008, debido principalmente al bosque de manglar, siendo el segundo más extenso del estado, además de las poblaciones de aves asociadas a la laguna. La región se caracteriza por dos periodos climáticos: lluvias (julio-noviembre) y secas (diciembre-junio). El clima es cálido subhúmedo, con temperatura máxima promedio de 32°C y mínima de 24°C. La precipitación pluvial media es de 1.050 mm (Meyer-Willerer et al., 2006).

Los peces se recolectaron en 42 campañas de muestreo realizadas cada siete días, entre febrero 2011 y enero 2012. Para la captura se utilizaron atarraya (3 m de largo y 2,5 cm de luz de malla) y redes de enmalle (60 m de largo y de 7,0; 7,6; 8,9 y 10,2 cm de luz de malla). Se realizaron entre 40 y 50 lances de atarraya por día entre las 16:00 y 19:30 h. Las redes de enmalle operaron de 19:00 a 07:00 h del día siguiente (González-Sansón et al., 2014a, 2014b). En cada individuo se registró la longitud total (Lt; ±0,1 cm) y peso total (Pt; ±0,1 g). Se extrajeron las gónadas, se obtuvo su peso (Pg; ±0.01 g) y se asignó sexo y el estadio de madurez con base a Marín et al. (2003), que proponen cuatro estadios: inmaduro, en desarrollo, maduro y desove. Las gónadas se preservaron en formol neutro. Una sección de las gónadas se procesó siguiendo la técnica histológica de rutina: deshidratación en alcohol, inclusión en parafina, cortes con micrótomo (Erma, Japón), tinción con hematoxilina y eosina, y preservación con bálsamo de Canadá. Para la asignación de las fases de desarrollo de los ovocitos y el desarrollo del testículo se tomaron en cuenta las características descritas por Brown-Peterson et al. (2011) y Lowerre-Barbieri et al. (2011).

Variables reproductivas

Se analizó la proporción de sexos para la muestra total, de manera mensual y por clase de talla. Se utilizó la prueba estadística Chi cuadrado (χ2), con corrección para continuidad de Yates (Zar, 2010), para comprobar diferencias significativas a la proporción esperada 1H:1M.

El índice gonadosomático (IGS) se utilizó para interpretar la variación en la maduración gonadal en el ciclo anual y como indicador de los cambios en la relación porcentual entre el peso del pez y el peso de las gónadas, y se calculó para cada organismo de acuerdo con Rodríguez-Gutiérrez (1992) mediante la ecuación:

Se calcularon los porcentajes por mes de cada uno de los cuatro estadios de madurez gonádica de cada sexo. El factor de condición relativo (FC) se empleó como indicador indirecto del bienestar de cada individuo y se basó en la relación entre el peso y la talla del organismo (Rodríguez-Gutiérrez, 1992), siendo calculado mediante la expresión:

Se obtuvieron imágenes de cortes transversales de testículo y ovario (de cada estadio de maduración), y de ovocitos (de las siete fases de desarrollo) con una cámara digital (AxioCam MRc5s, Zeiss) acoplada a un microscopio (AxioStar, Zeiss) y conectada a una computadora y utilizando el software Axiovision (ver. 4.8.2, Zeiss). De estas imágenes, se obtuvo el diámetro del ovario (DOV; mm) y de los ovocitos (DO; iim), y el área del testículo (AT; mm2). El diámetro del ovario y ovocito se calculó a partir del promedio resultante del diámetro del eje mayor y menor; para los ovocitos de las primeras fases, sólo se midieron los que presentaron un núcleo definido. Debido a que el testículo presenta una forma triangular o de corazón se midió el área en vez del diámetro. También para cada estadio de maduración del ovario se realizaron conteos de las distintas fases del ovocito, los cuales se expresaron en porcentaje.

Se estimó la longitud a la cual el 50% de los individuos han alcanzado la madurez sexual (L50); para esto, al porcentaje de organismos maduros (PLT) en cada clase de talla se ajustó el modelo logístico mediante un método de aproximación no lineal (algoritmo de Levenberg-Maquart) según Lucano-Ramírez et al. (2014), usando la ecuación:

Análisis estadístico

Se obtuvieron valores promedio y error estándar (ee) de Lt, IGS, FC, DO, DOV y AT. Se probaron supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas, antes de realizar las pruebas estadísticas respectivas (Zar, 2010). La variación del FC se realizó con el análisis de varianza (ANOVA) y cuando se presentó diferencia significativa se utilizó la prueba de comparaciones múltiples de Student-Newman-Keuls (SNK). Para el análisis de Lt, se empleó la prueba no paramétrica de Mann-Whitney (U), mientras que para el IGS, DO, DOV y AT se utilizó el ANOVA no paramétrico de Kruskal-Wallis (H) y cuando las diferencias fueron significativas, se empleó la prueba de comparaciones múltiples de Dunn. Se analizó la variación temporal conjunta del IGS y FC mediante la prueba no paramétrica de correlación por rangos de Spearman (rS) (Zar, 2010). A menos de que se indique otro valor, se utilizó un nivel de significancia α = 0,05.

RESULTADOS

Se recolectaron 495 ejemplares de Mugil cureña, con intervalo de tallas entre 10,3 y 38,5 cm y promedio de 26,1 cm (±0,45). La longitud promedio de las hembras (27,2 ± 0,45 cm) fue mayor (U110,375 = 7,130; P < 0,01) que la de los machos (23,4 cm ± 0,61). Los machos se distribuyeron entre los 15,0 y 29,0 cm, en tanto que las hembras entre los 15,0 y 38,5 cm. Las mayores frecuencias (n > 30) en los machos se presentaron a los 23,0 y 25,0 cm; a su vez, las mayores frecuencias (n > 90) en las hembras se observaron a los 25,0 y 27,0 cm (Fig. 1).

 

Figura 1. Frecuencia de tallas de hembras y machos de Mugil
curema
capturados en la Laguna Barra de Navidad, Jalisco, México.

 

Se estimó la relación entre la longitud total (Lt) y el peso total (Pt) para hembras (Pt = 0,0134 Lt2,89) y machos (Pt = 0,0142 Lt2,89) las cuales no presentaron diferencias significativas entre sexos (t0,05,2 470 = 0,9; P > 0,1). En consecuencia se estimó dicha relación para todos los organismos muestreados (PT = 0,0136 LT2,89 (R2 = 0,98; P < 0,05). El valor de la pendiente de la ecuación potencial indica que el tipo de crecimiento fue alométrico negativo ya que fue significativamente diferente de 3 (t0,05,1 474 = 2,5; P < 0,05)(Fig. 2).

 

Figura 2. Relación longitud total (LT) y peso total (PT) del total
de ejemplares de Mugil curema capturados en la Laguna Barra de
Navidad, Jalisco, México.

 

Proporción sexual

Para el total de organismos capturados la proporción sexual fue de 1,0H:0,3M, y fue significativamente diferente de la esperada 1:1 (χ20,05,2 = 144; P < 0,001). En los meses muestreados, el número de hembras fue mayor al de machos a excepción de agosto y estos números fueron significativamente diferentes (Tabla 1).

 

Tabla 1. Proporción sexual mensual de
Mugil curema
colectada en la Laguna
Barra de Navidad, Jalisco, México.
*Diferencia significativa.

 

En el análisis de sexos por clase de longitud, se registró que en las primeras cuatro clases (<17 a 23 cm) no se presentó diferencia, sin embargo en las restantes (25 a >37), la proporción de hembras fue superior de manera significativa respecto de los machos (Tabla 2).

 

Tabla 2. Proporción sexual por clase de
longitud de Mugil curema capturada en la
Laguna Barra de Navidad, Jalisco, México.
*Diferencia significativa.

 

Características del ovario y testículo

Macroscópicamente los ovarios son de color rojizo a amarillo, son dos lóbulos alargados, por lo general del mismo tamaño y en ocasiones con paredes onduladas, están en contacto con la vejiga natatoria y se unen al aproximarse al orificio urogenital. En un corte transversal, presentan forma circular y esta característica se mantiene a lo largo de su madurez. Cada lóbulo presenta una arteria dispuesta de manera longitudinal y numerosos vasos sanguíneos de manera paralela a la arteria. La irrigación sanguínea en los ovarios es más notoria conforme avanza el grado de madurez. Microscópicamente, se identificaron en mayor cantidad ovocitos en crecimiento primario y ovocitos en vitelogénesis secundaria y terciaria (Fig. 3).

 

Figura 3. Corte transversal de ovario de Mugil curema.
a) Ovario inmaduro constituido principalmente por
ovocitos en crecimiento primario (CP) y alvéolos
corticales (AC). Barra: 100 μm, b) ovario capaz de
reproducirse con ovocitos en vitelogénesis secundaria
(Vtg 2) y vitelogénesis terciaria (Vtg 3).

 

Los testículos son de color blanco, al igual que los ovarios tienen tamaño semejante, son dos órganos que se unen en el orificio urogenital, en un corte transversal tiene forma triangular o de corazón, paredes lisas y en ocasiones presenta arrugas o pliegues. Microscópicamente, en los testículos se observó epitelio germinal primario, así como espermatozoides en los lóbulos y conducto espermático (Fig. 4).

 

Figura 4. Corte transversal de testículo de Mugil curema.
a) Testículo capaz de reproducirse con túnica albugínea
(Ta), epitelio germinal tardío (EG) y espermatozoides (Ez).
Barra: 200 μm. b) espermatozoides (Ez) en el conducto
espermático. Barra: 200 μm.

 

El área trasversal del testículo incrementó a medida que avanzó su maduración (H3,64 = 35,1; P < 0,01). La prueba de contrastes múltiples, mostró que las menores áreas las presentaron los testículos inmaduros y en desarrollo, y entre estos no hubo diferencias significativas. Las mayores áreas las presentaron los testículos desovados y maduros, estos últimos presentaron la mayor área, que fue significativa respecto del estadio desovado (Fig. 5).

 

Figura 5. Área promedio de testículo (±error estándar) de
cuatro estadios de maduración de Mugil cureña capturada en
la Laguna Barra de Navidad, Jalisco. Letras similares indican
que no hay diferencia entre grupos.

 

De igual manera, el diámetro promedio del ovario presentó diferencias significativas entre los cuatro estadios de maduración (H3.177 = 114,1; P < 0,01) La prueba de contrastes múltiples, indicó que el menor diámetro promedio lo presentó el ovario inmaduro, en tanto que los estadios en desarrollo y desovado no difieren entre sí, y éstos a su vez son menores que el estadio maduro, que presentó el mayor diámetro de ovario (Fig. 6).

 

Figura 6. Diámetro promedio de ovario (±error estándar) de
cuatro estadios de maduración de Mugil cureña capturada en
la Laguna Barra de Navidad, Jalisco. Letras similares indican
que no hay diferencia entre grupos.

 

Los ovarios inmaduros presentaron fundamentalmente ovocitos en crecimiento primario (PG; 99,88%), y escasos con alvéolos corticales (CA; 0,02%). En los ovarios en desarrollo se observaron ovocitos en PG (91,8%), con CA (7,5%), en vitelogénesis primaria (Vtg 1; 0,6%) y vitelogénesis secundaria (Vtg 2; 0,1%). A su vez, en el ovario capaz de reproducirse, los ovocitos que dominaron fueron PG (58,3%) en menor porcentaje que en los estadios anteriores y Vtg 2 (36,6%), y el resto de las fases representaron bajos porcentajes (5,1%). En el ovario desovado la túnica suele ser más gruesa y con pliegues en la cara interior y exterior; los ovocitos y lamelas cambiaron la estructura organizada en comparación con los estadios previos y se visualizan zonas vacías; se observan ovocitos que posteriormente seguirán un proceso de reabsorción; los ovocitos en las fases de CA a Vtg 3, se encontraron en porcentajes bajos (0,07-3,9%) y nuevamente predominó la fase PG (91,9%) (Fig. 7). En todos los estadios de maduración del ovario, se observó que las lamelas están en contacto al interior de la túnica en un solo sitio, ubicado cerca de la arteria principal.

 

Figura 7. Porcentaje de ovocitos en ovarios de cuatro estadios
de maduración de Mugil cureña capturada en la Laguna Barra de
Navidad, Jalisco. CP: crecimiento primario, AC: alvéolos corticales,
Vtg 1: vitelogénesis primaria, Vtg 2: vitelogénesis secundaria,
Vtg 3: vitelogénesis terciaria, MVG: migración de la vesícula
germinal.

 

A medida que avanzó el proceso de maduración de la gónada, se incrementó el diámetro promedio de los ovocitos presentes, observándose diferencias significativas (H3,340 = 86,21; P < 0,05). La prueba de contrastes múltiples identificó dos grupos en los ovarios de los estadios inmaduros, en desarrollo y desovados se presentaron los ovocitos con los menores diámetros promedios (A), mientras que los ovocitos con los mayores diámetros promedio se observaron en los ovarios maduros (B) (Fig. 8).

 

Figura 8. Diámetro promedio de ovocitos (±error estándar) en
ovarios de cuatro estadios de maduración de Mugil cureña
capturada en la Laguna Barra de Navidad, Jalisco. Letras similares
indican que no hay diferencias entre grupos.

 

El diámetro promedio de los ovocitos se incrementó de manera significativa conforme avanzó el grado de maduración (H5,185 = 165,9; P < 0,05). La prueba de contrastes múltiples identificó cuatro grupos con traslapo. El diámetro promedio menor lo presentaron los ovocitos en la fase crecimiento primario (60 μm, A); los siguientes diámetros promedio correspondieron a los ovocitos alvéolos corticales (112 μm, B) y vitelogénesis primaria (196 μm, BC); les siguieron los ovocitos en vitelogénesis terciaria (268 μm, CD) y migración de la vesícula germinal (269 μm, CD), mientras tanto que el diámetro promedio mayor lo presentaron los ovocitos de la fase vitelogénesis secundaria (303 μm, D) (Fig. 9).

 

Figura 9. Diámetro promedio de ovocitos (±error estándar) en
diferente fase de maduración de Mugil curema capturada en la
Laguna Barra de Navidad, Jalisco. Letras similares indican que
no hay diferencia entre grupos. CP: crecimiento primario, AC:
alveolos corticales, Vtg 1: vitelogénesis primaria, Vtg 2:
vitelogénesis secundaria, Vtg 3: vitelogénesis terciaria, MVG:
migración de la vesícula germinal.

 

Índice gonadosomático

Los valores mayores del promedio mensual del IGS de hembras se observaron en febrero, abril, agosto, noviembre (3,28 a 5,59), y en los machos en febrero, abril, septiembre y enero (2,18 a 2,65). Los promedios mensuales mostraron diferencias significativas en hembras (H11,373 = 70,19; P < 0,05) y machos (H11.110 = 36,14; P < 0,05) (Fig. 10). En ambos sexos, la prueba de contrastes múltiples identificó traslapos en varios meses. Aunque de febrero a agosto los valores del IGS de ambos sexos siguieron una tendencia parecida, no se detectó correlación significativa (rs = 0,307; P = 0,33; n = 12) para el total de meses analizados. También se encontró que el IGS de hembras fue mayor que el de machos (U110,373 = 14,820; P < 0,05).

 

Figura 10. Promedio mensual del índice gonadosomático (±error estándar) de
hembras y machos de Mugil curema capturada en la Laguna Barra de Navidad, Jalisco.

 

Factor de condición

Los promedios máximos del FC para las hembras ocurrieron en febrero, abril, agosto, noviembre y diciembre (1,39 a 1,41) y en los machos en febrero, junio-agosto y diciembre (1,46-1,48). El ANOVA mostró diferencias significativas entre los meses para el FC de hembras (F11,363 = 6,523; P < 0,05) y machos (F11,98 = 5,10; P < 0,05). La prueba de comparación múltiple de SNK, identificó dos grupos en hembras y en machos, que presentan traslapos en algunos meses. El FC de hembras y machos siguió un comportamiento temporal cercano, esto se corroboró con la prueba de correlación (rs = 0,692; P = 0,012; n = 12), lo que indica sincronía en la condición reproductiva de ambos sexos. En varios meses los promedios del FC de los machos fueron mayores a los de las hembras y estadísticamente se comprobó esta diferencia (F1,483 = 5,71; P < 0,05); por lo tanto, los machos en promedio presentan mejor condición que las hembras (Fig. 11). En las hembras la variación mensual del IGS y FC siguió una tendencia muy parecida, misma que indicó la correlación (rs = 0,762; P = 0,003; n = 12). En los machos se observó una tendencia mensual inversa entre el IGS y FC, aunque esta no fue significativa (rs = -0,0419; P = 0,896; n = 12).

 

Figura 11. Promedio mensual del factor de condición (±error estándar) de hembras
y machos de Mugil curema capturada en la Laguna Barra de Navidad, Jalisco.

 

Estadios macroscópicos de maduración gonadal: variación temporal

En la mayoría de los meses se presentaron los cuatro estadios de maduración de ovarios y testículos. Los mayores porcentajes de ovarios maduros ocurrieron en abril, agosto, noviembre y diciembre; mientras que los mayores porcentajes de testículos maduros se presentaron en abril, agosto-septiembre, diciembre-enero. En varios de estos meses en los dos sexos se registraron porcentajes bajos de gónadas inmaduras (Fig. 12).

 

Figura 12. Porcentaje mensual de los estadios de madurez gonádica en
hembras a) y machos b) de Mugil curema capturada en la Laguna Barra
de Navidad, Jalisco.

 

Longitud de maduración sexual

El macho y la hembra más pequeños con gónadas maduras midieron 19 y 23 cm Lt, respectivamente; mientras que el macho y la hembra mayores con gónadas inmaduras fueron de 27 y 29 cm Lt, respectivamente. Los machos maduros presentaron menor longitud que las hembras en la mayoría de los valores observados. Los valores estimados de longitud promedio de maduración para los machos fue de 21,7 cm y para las hembras de 24,5 cm (Fig. 13). Los dos hechos anteriores pueden sugerir que los machos maduran antes que las hembras.

 

Figura 13. Porcentaje de hembras (H) y machos (M) maduros de Mugil
curema
capturados en la Laguna Barra de Navidad, Jalisco.

 

DISCUSIÓN

El conocimiento del peso, longitud y sexo para describir la estructura poblacional son esenciales para el manejo de un stock pesquero. La amplitud de longitudes encontradas en este estudio para M. curema son cercanas a las señaladas en otros estudios para la misma especie, en Veracruz, México (Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello, 2004) y Brasil (Albieri, 2009; Oliveira et al., 2011a, 2011b), no obstante que se trata de localidades muy lejanas. En la estructura de tallas, fue claro que los machos dominaron en las clases menores, mientras que las hembras lo hicieron en las clases mayores. Esta misma observación también la encontró Patinar (2008) para Liza saliens en el Mar Caspio. En el mismo sentido, en este trabajo las hembras de M. curema fueron más grandes y de mayor peso que los machos, lo cual coincide con lo encontrado por Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (1996) en Veracruz, México, Oliveira et al. (2011a) en Brasil y, Solomon & Ramnarine (2007) al sur del Caribe. Esta estrategia la siguen numerosas especies, y se explicaría porque las hembras al alcanzar mayor longitud, tienden a producir una mayor cantidad de huevos (Nikolsky, 1963; Wootton, 1992).

Los valores de la relación entre longitud y el peso obtenidos en este trabajo son similares a los encontrados en lagunas costeras del Pacífico mexicano (Lucano-Ramírez & Michel-Morfín, 1997; Ibáñez, 2015) y del Golfo de México (Ibañez-Aguirre et al., 1996; Ibáñez, 2015). Ibáñez (2015) observó que los valores de b en M. curema se incrementan en latitudes menores en ambientes más tropicales, quizás por esta razón M. curema capturada en la costa sur de Jalisco presentó un valor de b = 2,89, y 2,88 en la costa central de Jalisco (Lucano-Ramírez & Michel-Morfín, 1997). Además se ha sugerido que esta especie se adapta mejor a ambientes tropicales (Moore, 1974).

La proporción de sexos informa de manera parcial la estructura de la población en peces, donde se espera que la proporción de sexos sea 1H:1M (Nikolsky, 1963). Para M. curema en la Laguna Barra de Navidad, México, las hembras dominaron en número en los tres aspectos analizados (muestra total, análisis por mes y clase de longitud). También en cuatro estudios en México se encontró la misma tendencia: Lucano-Ramírez & Michel-Morfín (1997; 1,6H:1M); Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello (2004; 1,4H:1M); Cabral-Solís et al. (2010; 1H:0,6M) y Ramos-Santiago et al. (2010; 2H:1M). A su vez, dos estudios en Brasil coinciden con un predominio de hembras, Albieri (2009) y Fernández & Dias (2013) (3,7H:1M y 2,4H:1M, respectivamente). En escasos estudios se ha encontrado un equilibrio en los sexos (Oliveira et al., 2011a, 2011b).

En este trabajo las características macroscópicas de los ovarios de M. curema son semejantes a las señaladas por Albieri (2009) y Oliveira et al. (2011a). Solomon & Ramarine (2007), analizaron el proceso de maduración del ovario empleando una escala de seis estados de desarrollo. En este trabajo, así como en los de Marín et al. (2003) y Oliveira et al. (2011a), se utilizaron escalas de cuatro estados de desarrollo. Independientemente del número de estados que se utilice, todos aportan información básica sobre la reproducción, pero se prefiere el uso de métodos más específicos y con menor error como el análisis histológico y la medición de ovocitos (West, 1990). En este sentido, en este trabajo, en el análisis de la maduración del ovario y testículo también se incluyeron variables complementarias como porcentaje y diámetro promedio de ovocitos y ovario, y el área del testículo.

Se distinguieron dos grupos de ovocitos dominantes en el estadio maduro. Esto es característico en especies con desarrollo sincrónico por grupos (Wallace & Sellman, 1981). Este mismo patrón se ha reportado para la lisa en Brasil (Albieri et al., 2010b; Fernández & Dias, 2013). Sin embargo, este tipo de desarrollo de los ovocitos no coincide exactamente con lo señalado por Solomon & Ramnarine (2007) en Trinidad y Tobago, pues estos autores encontraron tres grupos de ovocitos. Estas diferencias en el desarrollo de los ovocitos en M. curema se podrían explicar por las condiciones regionales a las que cada población está sometida, además de tratarse de poblaciones completa o relativamente aisladas.

Son escasos los trabajos que presentan valores del diámetro de ovocitos de M. curema, sin embargo, se observa que el diámetro promedio de los ovocitos más grandes (320 μm) es menor al encontrado por Albieri et al. (2010b) y Oliveira et al. (2011a). Esta diferencia se podría atribuir al efecto que provocó el procesamiento histológico de los ovocitos (West, 1990), aunque podría deberse a que la Laguna Barra de Navidad, no sea un sitio de desove regular para la lisa y por tanto los ovocitos no logran un máximo grado de maduración y tal vez, el desove ocurre en zonas relativamente distantes de la costa, como se ha señalado para esta especie en otras regiones (Polanco et al., 1987; Marín et al., 2003; Albieri et al., 2010a). Es decir, el área de estudio, la Laguna Barra de Navidad, podría ser un área donde los organismos maduran, en tanto, los desoves podrían ocurrir en áreas de la plataforma costera, ya que la laguna tiene comunicación constante con el océano.

El (FC) factor de condición se ha empleado para evaluar la condición de un pez y relacionar esta condición con la reproducción, sin embargo, varios autores han empleado este indicador de manera conjunta con el IGS para apoyar el periodo reproductivo (Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello 2004; Kanak & Tachihara, 2008). En este trabajo se encontró que las hembras presentaron correlación temporal entre el IGS y FC, un resultado semejante fue reportado por Cabral-Solís et al. (2010), que observaron incrementos del FC en los meses que ocurrieron desoves. En contraste, Albieri et al. (2010b) señalaron que el FC no estaría relacionado con el IGS.

EL IGS de hembras y machos de M. curema presentó una distribución temporal semejante, lo que sugiere que el proceso de maduración y desove está en sincronía en ambos sexos. Los máximos valores del IGS se presentaron en abril, agosto y noviembre. Otros estudios de esta especie realizados también en el Pacífico mexicano muestran ligeras diferencias con estos resultados. Lucano-Ramírez & Michel-Morfín (1997), al norte de la costa de Jalisco, reportaron máximos en marzo y julio, mientras que Cabral-Solís et al. (2010) en la Laguna de Cuyutlán, Colima, encontraron que los mayores valores del IGS fueron en febrero y agosto. A su vez en el Golfo de México, en la Laguna de Tamiahua, Veracruz, los mayores valores se presentaron de febrero-mayo (Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello, 2004). La temporada de reproducción de la lisa puede variar en función de la distribución geográfica (Marín et al., 2003). También se han señalado periodos continuos de desove, los cuales varían de tres (Moore, 1974), cuatro (Yáñez-Arancibia, 1976; Ibáñez-Aguirre, 1993) y cinco meses (Jacot, 1920) y en todos estos casos, inician en enero y terminan en agosto. Alternativamente también se han encontrado periodos cortos de reproducción en mugílidos (Anderson, 1957; Angell, 1973; Lucano-Ramírez & Michel-Morfín, 1997). Se ha mencionado que en ambientes tropicales, la temperatura y el fotoperiodo tienen poca variación estacional, aunque, cambios estacionales en el viento y la lluvia pueden causar alguna estacionalidad (Lowe-McConnell, 1987). En regiones tropicales las lluvias podrían jugar un rol importante en determinar los ciclos reproductivos de peces. En general, los peces se reproducen cuando las condiciones ambientales son favorables para la supervivencia de las larvas proporcionándoles el alimento adecuado, y con esto propician su rápido crecimiento, lo cual contribuye a disminuir el número de depredadores (Chellappa et al., 2010).

Además de este trabajo, Álvarez-Lajonchère (1976) y Franco (1986) han encontrado tres periodos reproductivos cortos en el año, los cuales presentan sobreposición en varios meses. En la zona de estudio, los tres puntos de actividad reproductiva de la lisa coinciden con condiciones ambientales que favorecen el éxito reproductivo. De febrero a mayo se presentan en la región zonas de afloramiento costero (Ambriz-Arreola et al., 2012); a su vez, en julio-agosto se inicia el periodo de lluvias (donde las escorrentías incrementan la productividad local), y en noviembre concluyen, así como los procesos de hundimiento costero, estos dos últimos podrían favorecer un periodo breve de relajamiento o calma ambiental. Se conoce que los desoves múltiples proporcionan varias ventajas en las poblaciones, aseguran que algunos individuos coinciden con condiciones favorables para la eclosión y sobrevivencia de la progenie, disminuyendo la competencia intraespecífica y alcanzando una mayor fecundidad las especies con una longitud corporal relativamente menor (McEvoy & McEvoy, 1992).

La información de la talla promedio en la cual los organismos alcanzan la madurez sexual puede ser importante como referente en especies que tienen una explotación intensa, sobre todo a largo plazo. En M. curema, ya que las tallas promedio de captura son menores que las tallas promedio de maduración, permite suponer que más del 50% de los organismos que integran la captura se reprodujeron al menos una vez. En este trabajo la talla promedio de maduración sexual de hembras (24,5 cm) y machos (21,7 cm) fueron similares a las encontradas por Fernández & Dias (2013; 24,8 cm) y Oliveira et al. (2011b; 24,3 cm), ambos en Brasil, a pesar de las diferencias geográficas. Otros dos estudios en México (Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello, 2004; Cabral-Solís et al, 2010), encontraron tallas promedio de maduración (27,4 y 25,5 cm, respectivamente) mayores a las observadas en las hembras de la Laguna Barra de Navidad. También, en este trabajo, se encontró que los machos maduran a una talla menor que las hembras, esta misma observación se ha registrado para otros mugílidos (Anderson, 1957; Edimar, 1973; El-Halfawy, 2004; Kendall & Gray, 2008). Aunque lo anterior parece ser una generalidad, también se ha observado que las hembras maduran un poco antes que los machos en M. curema (Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello, 2004; Oliveira et al., 2011b). Araújo & Chellappa (2002) han señalado que diferencias en la condición corporal de hembras y machos pueden indicar una respuesta adaptativa fenotípica a cambios ambientales en las costas del trópico. Y en un sentido más amplio, la talla de maduración sexual puede ser afectada por factores genéticos, fisiológicos y ambientales (Nikolsky, 1963).

AGRADECIMIENTOS

Este estudio se realizó con financiamiento parcial del proyecto 05-2010-1-746 del fondo COECYTJAL-UDG 2010 y el apoyo a Nuevos Profesores de Tiempo Completo del PROMEP (Oficio: 103.5/12/3418). Agradecemos a los estudiantes de licenciatura de Biología Marina de la Universidad de Guadalajara que participaron como voluntarios en la investigación.

 

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Received: 28 June 2016;
Accepted: 7 February 2017

 

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