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Revista de biología marina y oceanografía

On-line version ISSN 0718-1957

Rev. biol. mar. oceanogr. vol.51 no.3 Valparaíso Dec. 2016

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-19572016000300023 

 

NOTA CIENTÍFICA

 

Variación en la concentración de aminoácidos tipo micosporinas en macroalgas de las regiones de Valparaíso y Magallanes, Chile

Variation in Mycosporine-like amino acids concentrations in seaweeds from Valparaiso and Magellan Regions, Chile

 

Catalina Velasco-Charpentier1*, Felipe Pizarro-Mora1 y Nelso P. Navarro2

1Facultad de Ciencias del Mar y de Recursos Naturales, Universidad de Valparaíso, Casilla 5080, Viña del Mar, Chile. *cata.velasco91@gmail.com
2Departamento de Ciencias y Recursos Naturales, Universidad de Magallanes, Avenida Bulnes 01855, Punta Arenas, Chile


ABSTRACT

The synthesis and accumulation of photoprotective compounds, as mycosporine-like amino acids (MAAs), is a mechanisms of protection against UV radiation. The photoprotective compounds synthesis can be induced under different stress factors, including intensity and spectral quality: PAR or UVR. The aim of this study was to assess the MAA concentration of 5 intertidal red seaweeds that inhabit the coast of Valparaiso. The results were compared with the MAAs concentration of the same species collected from Magellan Region in order to assess the latitudinal variation of these UV-absorbing compounds. The results indicate that MAA concentration changes with a latitudinal variation, being the species from Valparaíso (lower latitude and consequently, higher solar radiation) exhibited the higher photoprotective compound concentration.

Key words: Rhodophyta, photoprotection, UV radiation


INTRODUCCIÓN

La radiación solar es vital para las algas, sin embargo, puede causar efectos deletéreos que dependen de su intensidad y calidad espectral. La radiación ultravioleta (UV) puede causar efectos perceptibles desde el nivel celular hasta el ecosistémico, afectando incluso ciclos biogeoquímicos importantes (Zep et al. 1998). A nivel celular, puede causar lesiones en el ADN (van de Poll et al. 2001, Roleda et al. 2004) y en proteínas asociadas al proceso de fotosíntesis (Bischof et al. 2000, 2002). La radiación UV también ha sido apuntada como responsable de la degradación de pigmentos fotosintetizantes (Figueroa et al. 1997, Aguirre-Von-Wobeser et al. 2000, Navarro et al. 2010a, b), así como del incremento de especies reactivas de oxígeno (ROS) (Malanga & Puntarulo 1995, Lee & Shiu 2009). Es por esto que en las macroalgas se han promovido diversos mecanismos de protección, como por ejemplo, foto-reparación del ADN (Mitchell & Karentz 1993, Pakker et al. 2000), acumulación de antioxidantes (Cockell & Knowland 1999, Aguilera et al. 2002, Dummermuth et al. 2003, Connan et al. 2006), síntesis y acumulación de compuestos que absorben UV, como aminoácidos tipo micosporinas (MAAs: del inglés Mycosporine like-amino acids) (Korbee-Peinado et al. 2004, Huovinen et al. 2004, Korbee et al. 2005, Navarro et al. 2014 a, b).

Los MAAs se distribuyen en una amplia variedad de grupos taxonómicos, y en el caso de las macroalgas se presentan principalmente en las rodófitas (Korbee et al. 2006). Estos compuestos han sido llamados metabolitos secundarios multipropósito debido a que pueden cumplir diversos roles en la célula (Oren & Gunde-Cimerman 2007): i) fotoprotección contra la radiación UV (Dunlap & Chalker 1986, Karentz et al. 1991, Dunlap & Shick 1998, Korbee-Peinado et al. 2004); ii) antioxidantes (Dunlap & Yamamoto 1995, Franklin et al. 2003); iii) compuestos osmorreguladores (Oren & Gunde-Cimerman 2007, Rosic & Dove 2011), entre otras funciones en condiciones de estrés.

A medida que se acumula información referente a estos compuestos, se sugiere que no existen patrones claros sobre la inducción de MAAs, indicando además que su inducción, formación y acumulación es un mecanismo muy flexible y especie-específico (Höyer et al. 2001, Navarro et al. 2014a). Sin embargo, de modo general, se puede mencionar que aquellas algas sujetas a constantes variaciones en los niveles de radiación UV, como las que habitan la región intermareal, tendrían mayores concentraciones de MAAs que aquellas algas del submareal, las cuales no sufren variaciones bruscas en su exposición a la radiación. En adición, se ha mencionado que especies de bajas latitudes, expuestas a altas dosis de radiación, presentan una mayor concentración de MAAs que aquellas algas de altas latitudes (Höyer et al. 2001, Korbee et al. 2006). En concordancia con lo anterior, la hipótesis de este trabajo es que las algas rojas de la región de Valparaíso, que están expuestas a mayores intensidades de radiación solar (PAR y UV), poseen mayor concentración de MAAs que las algas de la Región de Magallanes. Por lo tanto, el objetivo del trabajo fue comparar la concentración de MAAs en 5 especies de macroalgas rojas del intermareal (Pyropia columbina, Mazzaella laminarioides, Nothogenia sp., Corallina officinalis y Polysiphonia sp.), presentes en las regiones de Valparaíso y de Magallanes de Chile.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las 5 especies de macroalgas fueron recolectadas en la bahía de Montemar (32°57'23''S, 71°32'59''W), región de Valparaíso, y en Bahía Mansa (53°36'38''S, 70°55'52''W), región de Magallanes, durante un período de baja marea en noviembre 2014. Debido a que la concentración de compuestos fotoprotectores puede variar durante el día (Navarro et al. 2014a), las diferentes especies fueron recolectadas a la misma hora (11:00 AM). De los ejemplares colectados, se usaron las secciones apicales a modo de evitar la variación intratalo verificada en otras especies (Karsten et al. 1999, Höyer et al. 2001). Por otra parte, con el fin de evitar variación por otros factores asociados a condiciones climáticas, los muestreos se realizaron en días con condiciones semejantes (nublado). De esta manera, el muestreo en Bahía Mansa fue realizado el 1 de noviembre, mientras que en Montemar se realizó el 4 de noviembre. Valores de dosis diarias de radiación solar (PAR y UV) para los días 1 y 4 de noviembre de 2014 se presentan en la Tabla 1. Esos valores corresponden a dosis diarias obtenidas a partir del modelo TUV (Tropospherical Ultraviolet Visible Model) desarrollado por Madronich et al. (1995). Para dichos cálculos se utilizaron valores de niveles de Ozono para cada sitio de muestreo (obtenido en <http://ozoneaq.gsfc.nasa.gov/tools/ozonemap/>). Estos datos muestran que los valores de radiación difieren entre diferentes latitudes (Díaz et al. 2006), siendo mayores en bajas latitudes (Montemar) cuando son comparadas con altas latitudes (Bahía Mansa).

 

Tabla 1. Dosis diaria de UVB, UVA y PAR (W.m-2) registrados el 1 y 4
de noviembre de 2014 en Montemar, región de Valparaíso y en
Bahía Mansa, Región de Magallanes. Los datos fueron obtenidos a
partir del modelo TUV (Tropospherical Ultraviolet Visible Model)
considerando 278 Unidades Dobson (UD) para Montemar y
360 UD para Bahía Mansa según información obtenida
en <http://ozoneaq.gsfc.nasa.gov/tools/ozonemap/>
Table 1. Daily doses of UVB, UVA and PAR (W.m-2) on the 1st and 4th
of November 2014 in Montemar, Valparaíso and Bahía Mansa, Magallanes
Region. Data was obtained from TUV model (Tropospheric Ultraviolet
Visible Model) considering 278 Dobson units (UD) for
Montemar and 360 UD for Bahía Mansa according to
information from <http://ozoneaq.gsfc.nasa.gov/tools/ozonemap/>

 

Los compuestos fotoprotectores fueron extraídos a partir de 0,15 g de masa fresca en 15 mL de metanol absoluto (P.A.) durante 24 h, en oscuridad. El extracto metanólico fue analizado en un espectrofotómetro (Spectroquant Pharo 300), realizando un barrido entre 250 y 750 nm. La concentración de fotoprotectores fue estimada en base a la absorción observada en la región UV. A pesar que el método más adecuado para la identificación y caracterización de MAAs requieren cromatografía de líquidos de alta resolución (HPLC), el análisis del extracto metanólico mediante espectrofotometría puede ser un buen estimador de la concentración de MAAs utilizando la altura de los picos, así como el área bajo la curva en la región UV de acuerdo a Dunlap et al. (1995), Helbling et al. (2004) y Jiang et al. (2008). El área bajo la curva en la región UV fue calculada utilizando el programa OriginPro 5 (OriginLab Corporation, Northampton). Los datos de área bajo la curva fueron estandarizados por biomasa húmeda, obteniéndose la concentración en µg de MAAs por gramo de biomasa húmeda (µg g-1 BH).

La concentración de MAAs de una misma especie en ambas localidades fue comparada utilizando una prueba de t-student, previa verificación de la normalidad de los datos (Kolmogorov-Smirnov, P > 0,05). Los análisis estadísticos fueron realizados utilizando el programa STATISTICA 7 (Copyright© Statsoft, Inc. USA).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los espectros de absorción obtenidos de los extractos metanólicos se muestran en la Figura 1. Se observa una alta absorción en la región UV, principalmente entre 310-350 nm. La forma, así como la altura del pico de absorción en esa región es diferente en cada una de las especies, así como la misma especie en cada sitio de muestreo. Esto puede significar diferencias no solo en la concentración, sino también diferencias en la composición de MAAs. En los organismos marinos se han descrito alrededor de 23 MAAs que difieren en los rangos de absorbancia máxima (Korbee et al. 2006). En algas rojas apenas 6 de ellos son los más frecuentes: porphyra-334 (λmax= 334nm), shinorina (λmax= 334nm), palitinol (λmax= 332nm), asterina-330 (λmax= 330nm), palitina (λmax= 320nm) y micosporina-glicina (λmax= 310nm). Se ha reportado que la especie P. columbina posee 5 tipos de MAAs, con un porcentaje superior al 90% de porphya-334 (Navarro et al. 2014a). De esta manera, el máximo de absorción estaría en la longitud de onda 334 nm, lo cual concuerda con lo mostrado en la Figura 1. En el caso de M. laminarioides, se ha reportado la presencia de 4 MAAs, con mayor concentración de shinorina y un creciente porcentaje de micosporina-glicina dependiendo de la cantidad de radiación incidente (Navarro et al. 2014b). Así, el máximo de absorción estaría en 334 nm e incluso podría moverse hacia longitudes de onda menores debido a la presencia de micosporina-glicina (λmax= 310 nm).

 

Figura 1. Características de absorción de extractos metanólicos de 5 especies de
algas rojas colectadas en Montemar (región de Valparaíso) y Bahía Mansa
(región de Magallanes). Los valores de la ordenada muestran la densidad
óptica (D.O.) medida con cubeta de cuarzo de 1 cm
Figure 1. Absorption characteristics of methanolic extracts from 5 red algae species
collected in Montemar (Valparaíso Region) and Bahía Mansa (Magellan Region).
The data show optic density (D.O.) measured with 1 cm quartz cuvette

 

En ambas localidades, Pyropia columbina presentó la mayor concentración de MAAs (Fig. 2), lo que concuerda con estudios realizados en otras localidades de Chile (Huovinen et al. 2004; Korbee 2004, Navarro 2015). Diferencias en el contenido de MAAs entre las especies podría ser explicado tomando en consideración la clasificación propuesta por Höyer et al. (2001), quienes exponen que las algas podrían clasificarse como i) especies que no poseen MAAs, ii) especies con valores constantes de MAAs independiente de las condiciones ambientales, y iii) especies que poseen un nivel básico de MAAs, el cual puede ser ajustable en relación a los cambios en las condiciones ambientales. En este contexto, Mazzaella laminarioides y Polysiphonia sp. podrían considerarse como especies que poseen una concentración constante de MAAs e independiente de las condiciones ambientales (incluyendo los cambios en los niveles de radiación según la latitud). Por otro lado, Pyropia columbina, Nothogenia sp. y Corallina officinalis podrían ser consideradas como especies con concentraciones de MAAs ajustables dependiendo de las condiciones ambientales debido a que sus concentraciones variaron de acuerdo al sitio de muestreo (P < 0,05). Las mayores concentraciones fueron observadas en las especies de Montemar, principalmente en P. columbina, C. officinalis y Nothogenia sp. (Fig. 2), debido posiblemente a los mayores niveles de radiación solar. En este contexto, se podría argumentar que el hecho de no haber recolectado las muestras en el mismo día en ambas regiones podría constituir una fuente de sesgo de estos resultados. Sin embargo, las condiciones meteorológicas y los niveles de radiación solar se mostraron homogéneas (día nublado) el 1 y 4 de noviembre en cada sitio de muestreo (Tabla 1). Las diferencias en niveles de radiación entre las localidades se deben principalmente a las diferencias latitudinales; consecuentemente, se asume que el desfase en el tiempo de muestreo no afecta los resultados.

 

Figura 2. Concentración de aminoacidos tipo micosporina (MAAs) en 5 especies
de algas rojas colectadas en Montemar (región de Valparaíso) y Bahía Mansa
(región de Magallanes). Las concentraciones están expresadas en mg g-1 BH,
siendo BH la biomasa húmeda. * Indica diferencias significativas (P < 0,05) y
las barras de error de la desviación estándar
Figure 2. Concentration of mycosporine-like amino acids (MAAs) in 5 red macroalgae
species collected in Montemar (Valparaíso Region) and Bahía Mansa (Magellan
Region). Concentrations are expressed as mg g-1 of wet biomass (BH).
* Indicate significant differences (P < 0.05) and error bars
represent the standard error

 

Es importante resaltar que las diferencias en las concentraciones de MAAs en especies de un mismo sitio de muestreo podrían estar relacionadas a que la producción de MAAs no es el único mecanismo que previene o evita los efectos dañinos de la radiación UV. En este sentido, fotoinhibición dinámica (Figueroa & Gómez 2001), incremento de carotenoides (Lee & Shiu 2009), aumento de actividad antioxidante (Aguilera et al. 2002), fotodegradación de pigmentos accesorios (Figueroa et al. 1997, Aguirre-Von-Wobeser et al. 2000), cambios ultraestructurales (Navarro et al. 2010a, Schmidt et al. 2009, 2012), así como cambios morfológicos (Navarro et al. 2010b) podrían estar asociado a la tolerancia a la radiación. De esta manera, cada especie podría variar su tolerancia a la radiación solar no sólo mediante su concentración de MAAs, sino que también a través del uso de varios de estos mecanismos.

En conclusión, a la luz de estos resultados es posible aceptar la hipótesis de trabajo, ya que la concentración de MAAs efectivamente varió según la latitud en aquellas especies con concentración de MAAs variable. A menor latitud (mayor radiación solar), mayor fue la concentración de compuestos fotoprotectores. Sin embargo, más datos empíricos son necesarios para comprobar si efectivamente esta diferencia en las cantidades de fotoprotectores se mantiene constante durante el día y si las especies que no presentaron diferencias significativas pudieran tenerla a una mayor separación latitudinal.

Los estudios sobre compuestos fotoprotectores en algas son muy importantes en la actualidad debido no sólo al problema creciente del debilitamiento de la capa de ozono, sino que también podrían constituirse en alternativas para la producción de protectores solares de amplio espectro (Navarro 2015). Sin embargo, el uso de MAAs derivados de algas en productos biotecnológicos está limitado por la baja concentración de estos compuestos y por la inherente dificultad para asegurar la biomasa suficiente para la extracción durante todo el año. De esta manera, especies con altas concentraciones de MAAs son deseables. En el caso de las especies con alta concentración de MAAs de la región de Valparaíso podrían constituirse en una alternativa para la diversificación de fuentes de MAAs para la producción de protectores solares naturales.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado parcialmente por el Programa 027110 (Universidad de Magallanes, Punta Arenas, Chile).

LITERATURA CITADA

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Recibido el 9 de mayo de 2016 y aceptado el 2 de septiembre de 2016
Editor: Claudia Bustos D.

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