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Revista de biología marina y oceanografía

On-line version ISSN 0718-1957

Rev. biol. mar. oceanogr. vol.50 no.2 Valparaíso Aug. 2015

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-19572015000300013 

 

NOTA CIENTÍFICA

Cormorán imperial, Phalacrocorax atriceps (Aves, Phalacrocoracidae): Nuevo hospedero para un parásito respiratorio, Cyathostoma (Cyathostoma) phenisci (Nematoda, Syngamidae)

Imperial shag, Phalacrocorax atriceps (Aves, Phalacrocoracidae): New host for a respiratory parasite, Cyathostoma (Cyathostoma) phenisci (Nematoda, Syngamidae)

 

Pablo Oyarzún-Ruiz1,2 y Pamela Muñoz-Alvarado1

1Unidad de Parasitología Veterinaria, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Austral de Chile, casilla 567, Valdivia, Chile. pamela.munoz@uach.cl
2Programa de Magíster en Ciencias mención Salud Animal, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Austral de Chile, casilla 567, Valdivia, Chile


ABSTRACT

In a small scale study, 5 specimens belonging to 4 species of Chilean cormorants were studied. From them, the imperial shag, Phalacrocorax atriceps, harboured the nematode Cyathostoma (Cyathostoma) phenisci, meanwhile in the other 3 cormorant species that were necropsied, no parasites were found. All the hosts came from the southern Chile, and were collected during 2013. Only 3 nematodes were found and all of them were inside the trachea; 2 of them were copulating, and the female was ovigerous, meaning that the imperial shag would be a suitable host for this parasite. This is the first record of C. (C.) phenisci in a cormorant. At necropsy, the bird was emaciated, however no lesions were found within the trachea.

Key words: Imperial shag, Phalacrocorax, Cyathostoma (Cyathostoma) phenisci, nematode


INTRODUCCIÓN

El cormorán imperial Phalacrocorax atriceps (King, 1828) está distribuido en la zona austral de Argentina y en Chile desde la región del Biobío hasta la región de Magallanes. Su hábitat es el litoral marino, especialmente fiordos y canales (Couve & Vidal 2003) y según lo indicado por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN), el estado de conservación de esta ave es de preocupación menor (BirdLife International & NatureServe 2014).

Los estudios parasitológicos en aves chilenas son escasos, siendo los géneros Larus (Aves, Charadriiformes) y Phalacrocorax (Aves, Pelecaniformes) los que poseen el mayor número de registros (Hinojosa-Sáez & González-Acuña 2005). Para el caso de los cormoranes, se han observado registros parasitarios principalmente en el yeco, Phalacrocorax brasilianus, del cual se aislaron parásitos gastrointestinales como: nematodos Contracaecum rudolphii (sensu lato) (Nematoda, Anisakidae), Pseudoterranova sp. (Nematoda, Anisakidae), Anisakis tipo I (Nematoda, Anisakidae); cestodo Tetrabothrius sp. (Platyhelminthes, Tetrabothriidae) y acantocéfalo Corynosoma arctocephali (Acanthocephala, Polymorphidae) (Torres et al. 1982, 1983, 1991, 1992, 1993, 2000, 2005). Además Garbin et al. (2011) diagnosticaron una nueva especie para Chile, Contracaecum australe (Nematoda, Anisakidae). Un estudio realizado en el cormorán de las rocas (Phalacrocorax magellanicus) proveniente de Puerto Williams, diagnosticó el nematodo Ingliseria cirrohamata (Nematoda, Acuariidae) (Díaz et al. 2009). En cuanto al cormorán imperial (P. atriceps) existe sólo un estudio de Torres et al. (1992), realizado en ejemplares capturados del Lago Tagua-Tagua sur de Chile, donde se aislaron los helmintos C. rudolphii (sensu lato), C. arctocephali y Profilicollis antarcticus (Acanthocephala, Polymorphidae).

Dentro de los parásitos respiratorios en aves, se encuentran los nematodos de los géneros Cyathostoma y Syngamus, ambos pertenecientes a la Familia Syngamidae Leiper, 1912 y Subfamilia Syngaminae Baylis y Daubney, 1926. Dentro del género Cyathostoma se han propuesto 2 subgéneros; Cyathostoma (Cyathostoma) Blanchard, 1849 en el cual el macho posee un rayo dorsal extendiéndose más allá del margen de la bursa copulatriz, con una proyección tipo espina y el subgénero Cyathostoma (Hovorkonema) Turemuratov, 1963, el cual posee un rayo dorsal sin una proyección tipo espina y éste no se extiende más allá del margen de la bursa copulatriz (Lichtenfels 1980).

En aves marinas de Chile, sólo existe un estudio de parásitos respiratorios que fue realizado en el pingüino de Humboldt (Spheniscus humboldti) (Baudet 1937), diagnosticando la especie Cyathostoma (Cyathostoma) phenisci Baudet, 1937, nematodo parásito que ha sido descrito previamente en pelícanos, pingüinos y colimbos (Courtney & Forrester 1974, Kinsella & Forrester 1999, Overstreet & Curran 2005, Kanarek et al. 2013). El objetivo del presente estudio fue describir endoparásitos del sistema respiratorio en cormoranes nativos del sur de Chile.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Entre enero y septiembre 2013 se realizaron necropsia a 5 ejemplares de cormoranes: 1 guanay (Phalacrocorax boungainvilli), 2 liles (Phalacrocorax gaimardi) y 1 yeco (Phalacrocorax brasilianus) provenientes de Valdivia (Región de Los Ríos) y 1 cormorán imperial (Phalacrocorax atriceps), proveniente de Calbuco (Región de Los Lagos). Fue disecada la cavidad celómica para examinar los sacos aéreos del ave, también se realizó una cuidadosa segmentación de la tráquea, realizando un corte longitudinal hasta la bifurcación de ésta en los bronquios, para la pesquisa de parásitos respiratorios. Los helmintos aislados fueron preservados con etanol 70°, para luego ser depositados en un tubo eppendorf con lactofenol de Amann para su diafanizado (Wobeser 1997, Work 2000). A continuación los parásitos fueron montados entre portaobjeto y cubreobjeto para su observación bajo microscopio de luz. La medición de los helmintos se realizó con el software Scopemage v9.0 (SudeLab, 2009) asociado al microscopio óptico SudeLab, mediante capturas fotográficas. Se obtuvieron imágenes adicionales usando el software LAS EZ v3.0 (Leica Microsystems Limited, 2013) asociado a la lupa LEICA EZ4HD. Las mediciones fueron registradas según rango y promedio, este último expresado entre paréntesis. En el caso de evidenciar presencia de huevos se consideraron aquellos cercanos a la zona vulvar para asegurar su madurez y evitar sesgo en la medición. Las claves taxonómicas utilizadas para la identificación de los helmintos respiratorios fueron de acuerdo a lo descrito por Baudet (1937), Kanarek (2009), Kanarek et al. (2013), Lengy (1969) y Lichtenfels (1980). Los helmintos aislados fueron depositados en la colección de la Unidad de Parasitología Veterinaria de la Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile.

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Sólo el cormorán imperial resultó infectado con una especie de nematodo: 1 espécimen hembra ovígera y 2 machos encontrados en el sistema respiratorio, específicamente en el lumen traqueal.

Cyathostoma (Cyathostoma) phenisci Baudet, 1937 (Fig. 1)

 

Descripción general

Las características morfométricas (Tabla 1), fueron coincidentes para la especie Cyathostoma (Cyathostoma) phenisci descrita por Baudet en 1937. Los vermes presentaban una cápsula bucal en forma de copa con 6 dientes en su base, con un collar débilmente desarrollado en la apertura oral. Esófago amplio y muscular, con una dilatación en su tercio distal. Anillo nervioso y poro excretor a la mitad de la longitud del esófago, difícil diferenciarlos entre sí. El anillo nervioso ubicado en el extremo anterior en disposición diagonal.

Hembra (n= 1) (Fig. 1 A-C): Longitud total 28 mm, ancho máximo del cuerpo 706 µm, ancho del cuerpo a nivel de base cápsula bucal 569 µm, anillo nervioso 519 µm, vulva 694 µm, cloaca 273 µm. Longitud del esófago 978 µm, ancho 163 µm. Longitud de cápsula bucal 322 µm, ancho 499 µm. Distancia entre extremo anterior-anillo nervioso 803 µm, extremo anterior-poro excretor 803 µm, extremo anterior-vulva 10,1 mm, cloaca-punta extremo posterior 634 µm. Longitud de huevos 71-76 (73) µm, ancho 43-52 (47) µm. Punta de extremo posterior de hembra es aguzada. Útero visible, repleto de huevos uni-operculados. En la cápsula bucal, algunos de sus dientes son bífidos. La vulva ubicada levemente anterior al segmento medio del cuerpo. Relación longitud esófago/longitud corporal total 0,034. Relación distancia extremo anterior-vulva/longitud corporal total 0,361.

Macho (n= 2) (Fig. 1 A, D): Longitud total 7-8 (7) mm, ancho máximo del cuerpo 318-483 (400) µm, ancho del cuerpo a nivel de base cápsula bucal 265-313 (289) µm, anillo nervioso 230-345 (287) µm, base espículas 286-394 (340) µm. Longitud del esófago 779-856 (817) µm, ancho 110-144 (127) µm. Longitud de cápsula bucal 189-268 (228) µm, ancho 181-291 (236) µm. Distancia entre extremo anterior-anillo nervioso 619-734 (665) µm, extremo anterior-poro excretor 596-734 (665) µm. Longitud espículas 275-277 (677) µm. Longitud bursa copulatriz 121-210 (165) µm, ancho 508-692 (600) µm. El rayo dorsal se extiende más allá del borde de la bursa copulatriz, como una proyección tipo espina, en mitad de su longitud se divide en 2 lóbulos, los rayos externo-dorsales son de longitud similar entre sí y terminan en una pequeña dilatación. No hay presencia de un gubernaculum en el extremo posterior. Espículas similares en longitud. Relación longitud esófago/longitud corporal total 0,103-0,111 (0,107). Relación longitud espículas/longitud corporal total 0,033-0,039 (0,036). Relación longitud bursa copulatriz/longitud corporal total 0,017-0,025 (0,021).

La morfología de los especímenes aislados fue coincidente según lo descrito por Baudet (1937), Lichtenfels (1980), y Kanarek et al. (2013) para C. (C.) phenisci. Preliminarmente se identificó como Syngamus trachea, ya que se aisló una pareja en cópula con el típico aspecto de una `Y' sin separarse (Fig. 1 A), lo cual sucedió sólo después de ser depositados en lactofenol. Según lo indicado por Kanarek (2009) las hembras y machos de Cyathostoma spp. usualmente se encuentran en cópula permanente y éstas se tienden a desacoplar una vez que son tratadas con formaldehido 4% caliente, como fijador o en este caso con la solución de lactofenol de Amann. Una vez diagnosticado el subgénero Cyathostoma (Cyathostoma) se descartó C. (C.) microspiculum, dado que es de menor longitud, posee un esófago más corto, y las espículas son de menor longitud, con 84-150 µm (Lengy 1969, Kanarek 2009). Otra especie bastante similar es C. (C.) verrucosum, sin embargo el macho posee un gubernaculum en su extremo posterior (Lengy 1969). Aun así, es importante indicar que según los resultados moleculares de Kanarek et al. (2013), los nematodos C. (C.) phenisci y C. (C.) verrucosum se tratarían de una misma especie y características morfológicas como la presencia/ausencia de gubernaculum en los machos no debería considerarse un componente importante en su identificación (Tabla 1).

 

Figura 1. A) Hembra y macho copulando, formando una Y; B) Extremo anterior de hembra, nótese la presencia de múltiples dientes en
la base de la cápsula bucal; C) Útero del nematodo hembra, donde se observa la gran cantidad de huevos; D) Extremo
posterior de nematodo macho, nótese par de espículas y rayo dorsal con proyección tipo espina.
Barra: (A)= 3 mm, (B-C)= 100 µm, (D)= 300 µm
Figure 1. A) Female and male copulating, Y-shaped; B) Anterior end of female specimen, see the presence of teeth in
the bottom of buccal capsule; C) Uterus of female with multiple eggs; D) Posterior end of
male specimen, see spicules and dorsal ray with projection thorn-like.
Scale bar: (A)= 3 mm, (B-C)= 100 µm, (D)= 300 µm

 

Respecto a los estudios de parásitos respiratorios en aves marinas, existe sólo un registro en Chile realizado por Baudet (1937), quien diagnosticó C. (C.) phenisci en el pingüino de Humboldt (Spheniscus humboldti). Por tanto el presente registro confirma la presencia de este nematodo parasito respiratorio, no sólo hospedado en el pingüinos de Humboldt, sino que además en el cormorán imperial (P. atriceps).

Cyathostoma (C.) phenisci ha sido reportado en muy pocas ocasiones a nivel mundial, detectado en Norteamérica en el pelícano pardo (Pelecanus occidentalis) (Courtney & Forrester 1974), pelícano blanco americano (Pelecanus erythrorhynchus) (Overstreet & Curran 2005) y colimbo grande (Gavia immer) (Kinsella & Forrester 1999), además en el pingüino de El Cabo (Spheniscus demersus) en África (Kanarek et al. 2013). En todas estas aves, se aislaron los nematodos desde la tráquea, pulmón y sacos aéreos. Las intensidades de infección determinadas por Courtney & Forrester (1974) en el pelícano pardo fueron bajas, de 1 a 4 vermes por ejemplar, y para el colimbo grande fueron de 1 a 5 nematodos (Kinsella & Forrester 1999), siendo ambos resultados, similares al presente estudio.

Para el caso de nematodos respiratorios diagnosticados en tráquea de cormoranes, se han hecho referencia a las especies C. (C.) microspiculum Skrjabin, 1915 obtenido del cormorán grande (Phalacrocorax carbo) en Europa, el cormorán pigmeo (Phalacrocorax pygmeus) en Asia (Kanarek 2009) y en el cormorán orejudo (Phalacrocorax auritus) en Norteamérica, aunque fue diagnosticado como S. hexadontus (Chin 1950), actualmente es considerado sinónimo de C. (C.) microspiculum (Kanarek 2009). Además se ha reportado Syngamus sp. en el cormorán neotropical (Phalacrocorax brasilianus) en Brasil (Monteiro et al. 2011) y S. trachea Montagu, 1811 en el cormorán neotropical en México (Violante-González et al. 2011).

El ciclo biológico de los Cyathostoma es ampliamente discutido, para algunas especies como C. lari o C. bronchialis se plantean como ciclos directos, pero siendo capaces de utilizar a insectos y lombrices de tierra como hospederos paraténicos. Para el caso de C. (C.) microspiculum, especie que afecta a cormoranes, no se ha dilucidado su ciclo biológico, sin embargo, considerando su dieta ictiófaga, se plantea que crustáceos podrían participar como primeros hospederos intermediarios, mientras que peces serían los hospederos de las formas infectantes del parásito (Kanarek 2009). Fagerholm (1996) indica que estos nematodos al encontrarse en la tráquea, son considerados un serio factor de enfermedad y causantes de diestrés respiratorio, emaciación, anemia, y según Fernando & Barta (2008) podrían ser una causa no-reconocida de mortalidad en aves silvestres, ya que sólo unos pocos vermes son capaces de causar signos clínicos dramáticos bajo ciertas circunstancias. Además, la presencia del nematodo se ha asociado a la presencia de otros patógenos que causan aerosaculitis y neumonías fúngicas. Sin embargo, el cormorán estudiado no presentaba aerosaculitis ni lesiones micóticas en su sistema respiratorio, ni petequias en la mucosa traqueal, pero estaba totalmente emaciado, por lo que la causa de muerte pudo haber sido una condición multifactorial y no debido a la presencia de estos nematodos.

La hembra nematodo aislada, se encontró en cópula con el macho y bajo el microscopio de luz se observó la presencia de huevos, lo cual indica que la reproducción del parásito se puede llevar a cabo en el cormorán, y por tanto sería un potencial hospedero definitivo (Kinsella et al. 1998). Considerando la diversidad de hospederos para C. (C.) phenisci, abarcando tanto Pelecaniformes, y dentro de este orden taxonómico está igualmente el cormorán imperial, Gaviiformes y Sphenisciformes, la integridad de los 3 nematodos aislados, como también la presencia de una hembra ovígera, ausencia de lesiones granulomatosas y la ubicación en tráquea, se plantea que el cormorán imperial podría ser un óptimo hospedero para completar el ciclo biológico del nematodo y no se trataría de un hospedero accidental.

Este estudio constituye el primer registro de esta especie de nematodo parásito en un miembro de la familia Phalacrocoracidae, sin embargo, es necesario un estudio parasitológico a mayor escala en aves marinas, para ampliar el conocimiento respecto a la biodiversidad parasitaria y sus parámetros de infección, junto con realizar necropsias acuciosas, para determinar causas de muerte, patologías y nuevos registros parasitarios.

 

LITERATURA CITADA

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Recibido el 27 de noviembre de 2014 y aceptado el 15 de abril de 2015
Editor Asociado: Gabriela Muñoz C.

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