ARTÍCULO

Efecto de la temperatura sobre el desarrollo embrionario y larval de Graus nigra (Kyphosidae) del norte de Chile

Temperature effect on the early development of Graus nigra (Kyphosidae) off northern Chile

 

Cristian Azocar¹, Gabriel Claramunt^1,2, Fernando Yañez^1† y Masatoshi Futagawa¹

¹Facultad de Recursos Naturales Renovables, Universidad Arturo Prat, Casilla 121, Iquique Chile. cazocars@gmail.com
²Instituto de Ciencias Exactas y Naturales (ICEN), Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile
†septiembre de 1977-septiembre de 2007

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ABSTRACT

The rocky fish Graus nigra (Kyphosidae) commonly named mulata, is an important resource for artisanal and recreational fishery off northern Chile, but unfortunately shows show signs of depletion in terms of abundance and size, so have been developing initiatives to its aquaculture with repopulation potential actions. In this paper we report a study of the thermal tolerances in the early stages of development. Fertilized eggs of Graus nigra (Kyphosidae) were obtained from captive adults and incubated at different temperatures between 12 and 22°C to study the effect on the development rate, hatching success and survival of early-stages until the total absorption of the yolk. The highest percentage of hatched eggs occurred between 14 and 18°C. The highest survival was observed between 16 and 18°C. Yolk exhaustion was observed after 128.3 h at 12°C, 48.6 h at 18°C and 51.2 h at 20°C. A significant reduction in the larvae sizes was observed after 28 to 30 hours post-hatching at 18°C (4.32 to 2.75 mm) and 20°C (4.18 to 2.99 mm). The incubation experiments suggest that the optimal temperature for maximizing the eggs hatching success, growth and survival of early larvae is 16°C, which is coincident with the temperature of maximum spawning intensity in the adult broodstock.

Key words: Graus nigra,temperature, development, eggs, larvae

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RESUMEN

El pez de roca Graus nigra (Kyphosidae), conocido como mulata,es un importante recurso para la pesca artesanal y deportiva de la zona norte de Chile, pero lamentablemente muestra signos de caída en su abundancia y en los tamaños de los peces capturados, por lo que se han desarrollado iniciativas tendientes a su cultivo con fines comerciales y de posibles acciones de repoblamiento. La temperatura es una de las variables ambientales más influyente en el desarrollo embrionario, éxito en la eclosión de huevos y supervivencia larval de peces. Huevos fertilizados de Graus nigra (Kyphosidae) fueron obtenidos de reproductores en cautiverio e incubados a distintas temperaturas entre 12 y 22°C, para estudiar el efecto sobre la tasa de desarrollo, éxito en la eclosión y supervivencia de estadios tempranos hasta el término del vitelo. El mayor porcentaje de huevos eclosionados ocurrió entre 14 y 18°C. La mayor supervivencia fue observada entre 16 y 18°C. El agotamiento del vitelo ocurrió a las 128,3 h a 12°C, 48,6 h a 18°C y 51,2 h a 20°C. Se detectó una reducción significativa en el tamaño de las larvas después de 28-30 h post-eclosión a 18°C (4,32 a 2,75 mm) y 20°C (4,18 a 2,99 mm). Los experimentos de incubación, sugieren que la temperatura óptima para la maximización del éxito de eclosión de huevos de esta especie, así como el crecimiento y supervivencia de larvas tempranas es de 16°C, coincidente con la temperatura de máxima intensidad de desove registrada para los reproductores adultos en cautiverio.

Palabras clave: Graus nigra, temperatura, desarrollo, huevos, larvas

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INTRODUCCIÓN

La temperatura es una de las variables ambientales más influyente en el desarrollo embrionario, éxito en la eclosión de huevos y supervivencia larval de peces (Camus & Koustikopoulos 1984), lo cual finalmente se puede reflejar en la fuerza del reclutamiento (Jensen et al. 1989, Beachman & Murray 1990, Blaxter 1992, Galloway et al. 1998, Ojanguren et al. 1999). Los límites de tolerancia térmica determinan no sólo los efectos en la duración de los estadios ontogénicos, sino también el tamaño de las larvas al momento de la eclosión, eficiencia en la utilización del saco vitelino, el inicio de la primera alimentación y posibles deformaciones embrionarias (Bolla & Holmefjord 1988, Polo et al. 1991, Bermudez & Ritar 1999, Kamler 2002, Klimogianni et al. 2004). Dentro de los rangos de viabilidad, la temperatura tiene 2 consecuencias muy importantes para la supervivencia: Primero, altas temperaturas producen estadios tempranos más cortos debido a tasas de crecimiento rápidas, con la consiguiente reducción de la probabilidad de muerte por depredación, y segundo, la temperatura puede afectar la posibilidad de un ajuste o desajuste de las larvas en la primera etapa de alimentación con el ciclo de producción de alimento en el ambiente (Cushing 1973, Kamler 1992). Antes de la primera alimentación, el vitelo se utiliza para el desarrollo del embrión con una característica eficiencia para cada especie (Bagarinao 1986, Arul 1991, Parra & Yúfera 2001). Entre los factores que afectan la tasa de absorción del vitelo y su eficiencia en la conversión en tejidos embrionarios, se encuentra su cantidad inicial en la fertilización (dependiendo de las condiciones de la madre) y la temperatura (Howell 1980, Polo et al. 1991, Buckley et al. 2000, Hardy & Litvak 2004). El agotamiento del vitelo se asocia al inicio de una etapa de mortalidades masivas, ya que está relacionado al inicio de un período crítico (Hjort 1914), en el cual la larva debe encontrar alimento, ya que de no hacerlo entraría en el punto de no retorno (PNR) (Blaxter & Hempel 1963).

Es así, que el estudio de las tolerancias térmicas de las especies de peces litorales, ayudaría a la comprensión de la distribución, dinámicas y mecanismos de adaptación de huevos y larvas a las variables medioambientales, especialmente en la zona norte de Chile que está expuesta a una alta variabilidad ambiental producto de eventos oceanográficos cálidos (El Niño) y fríos (La Niña). En condiciones consideradas normales (ENSO neutro) se encuentran típicamente temperaturas superficiales del mar de 16°C en invierno y 18°C en verano.

Graus nigra (Philippi, 1887), pez de roca conocido como `mulata', es un importante recurso para la pesca artesanal y deportiva de la zona norte de Chile, siendo muy apetecido por su carne. Graus nigra se distribuye latitudinalmente desde el sur del Perú hasta Valdivia en Chile (Vargas & Pequeño 2004). Sus huevos y larvas son pelágicas, para luego en los estados juveniles asentarse en pozas intermareales durante invierno y primavera (Berrios & Vargas 2000), siendo estos juveniles, posibles reclutas del período reproductivo del año anterior, para finalmente habitar en el submareal rocoso durante la etapa adulta (Stepien 1990, Varas & Ojeda 1990, Muñoz & Ojeda 1997, 1998). Su estrategia reproductiva corresponde a la de un desovador parcial de tipo asincrónico, con un período reproductivo que comprende desde agosto a diciembre (Flores & Smith 2010). Lamentablemente, esta especie muestra signos de caída en su abundancia y tamaños de extracción, indicando un agotamiento del recurso (Godoy et al. 2010), por lo que se han desarrollado iniciativas para el cultivo de esta especie con fines comerciales y posible repoblamiento (Flores & Rendic 2011, Muñoz et al. 2012), para lo cual se requieren estudios de sus tolerancias térmicas en las distintas fases de su ciclo vital. El objetivo de este trabajo fue determinar la influencia de la temperatura sobre la tasa de desarrollo embrionario, éxito en la eclosión, crecimiento, absorción de vitelo y supervivencia larval.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Obtención de los huevos

Los huevos se obtuvieron de ejemplares adultos mantenidos en cautiverio, los que fueron capturados vivos en las costas de Iquique y Pisagua entre el 2001 y 2002. Los ejemplares, 7 hembras y 11 machos, se mantuvieron en estanque de 20.000 L de capacidad, con flujo continuo y conectado en la salida a un estanque colector de huevos. Los desoves ocurrieron de madrugada entre los meses de julio y noviembre 2005 a temperaturas entre los 14 a 17ºC. A 11,4 h post-fertilización y en etapa de gástrula los huevos fueron recolectados y puestos en incubación.

 

Condiciones de incubación

Los huevos fueron dispuestos en grupos de 30 en frascos de vidrios de 40 ml con agua de mar esterilizada por luz UV y filtrada a 0,2 µm dentro de baños termoregulados a 12, 14, 16, 18, 20 y 22ºC (± 0,1ºC), con 3 réplicas para cada tratamiento. Para los análisis de longitud de larvas, volumen de saco vitelino y 50% de eclosión se utilizó el promedio de las réplicas, en el resto de los análisis se utilizaron todos los datos. Cada 1 h se registró el estadio de desarrollo y la mortalidad de los huevos. Una vez producida la eclosión de la totalidad de los huevos, las larvas fueron traspasadas con pipetas estériles a otros frascos con las mismas condiciones, donde se realizaron controles 2 veces al día para registrar el estado de desarrollo de las larvas, longitud corporal, consumo saco vitelo (volumen) y conteo de larvas muertas. Tanto en la fase de huevos como de larvas, los ejemplares colectados fueron fotografiados para luego realizar las mediciones a través del programa de procesamiento de imagen digital ImageJ (Rasband 1997-2008)¹.

 

Análisis de datos

Para determinar el efecto de la temperatura sobre la tasa de desarrollo embrionario, se ajustó un modelo sigmoideo a la proporción de huevos eclosionados en función del tiempo para cada temperatura, de la forma:

donde, a, b y c son parámetros a estimar. Y es la proporción de huevos eclosionados y T es el tiempo de incubación en horas.

También se consideró la relación entre el tiempo del 50% eclosión y la temperatura de incubación, a través de los modelos propuestos por Kamler (2002):

1)     Modelo potencial: Y = aT^b
2)     Modelo exponencial: Y = ae^bT
3)     Modelo cuadrático: Y = a+bT+cT²
4)     Grados-días: Dº = Δt*T

en donde, Y es el tiempo del 50% de eclosión en horas, T es la temperatura de incubación (ºC), Δt es el tiempo transcurrido (días) y a, b y c son constantes.

El éxito en la eclosión se determinó como el porcentaje del total de huevos eclosionados respecto de los huevos incubados al inicio, luego se ajustó una función polinomial de segundo orden al éxito de eclosión en función de la temperatura (ºC).

Para determinar el efecto de la temperatura sobre el consumo de vitelo, se calculó el volumen (V) desde la fórmula para un esferoide, de acuerdo a:

donde L es el largo (mm) y A el alto (mm) del saco de vitelo (Blaxter & Hempel 1963, Hart & Purser 1995, Baynes & Howell 1996, Bermudes & Ritar 1999, Watanabe et al. 1999).

Un modelo exponencial negativo se utilizó para el volumen del vitelo, en función de la temperatura y la supervivencia larval en función del tiempo, de la forma:

donde, a y b son parámetros y X es la temperatura o tiempo según el caso.

 

RESULTADOS

Huevos

En todos los tratamientos, los parámetros estimados de la relación sigmoide entre la proporción de huevos eclosionados en función del tiempo de incubación, fueron significativamente distintos de 0 (P < 0,05; Tabla 1), existiendo un claro acortamiento del tiempo a la eclosión total a medida que aumentó la temperatura (Fig. 1). Los porcentajes de huevos eclosionados (éxito en la eclosión) en función de la temperatura muestra una relación parabólica que explica el 87% de la varianza (Fig. 2; Tabla 2), con un máximo estimado en torno a los 16ºC.

Tabla 1. Parámetros de la relación sigmoide entre la proporción de huevos eclosionados y el tiempo de incubación en Graus nigra. a, b y c: Parámetros; Sa, Sb y Sc: Error estándar de los parámetros; SCE: Suma cuadrado del error; gl: Grados de libertad; t: Prueba t de Student calculado; P: Probabilidad que el parámetro sea cero; r2: Coeficiente de determinación Table 1. Parameters of the sigmoid relationship between the proportion of hatched eggs and incubation time in Graus nigra. a, b and c: Parameters; Sa, Sb y Sc: Standard error of parameters; SCE: Sum of square errors; gl: Degrees of freedom; t: T-test calculator; P: Probability of parameter equal zero; r2: Coefficient of determination

 

Figura 1. Proporción de huevos eclosionados de Graus nigra en función del tiempo (h) bajo distintas temperaturas (°C). Nótese la diferencia de escala en eje X sólo en figura de 12°C para una mejor representación Figure 1. Proportion of the hatched eggs of Graus nigra in function of time (h) under different temperatures (°C). Scale of X axis changed only in figure of 12°C for a better representation Proportion of the hatched eggs of Graus nigra in function of time (h) under different temperatures (°C). Scale of X axis changed only in figure of 12°C for a better representation

 

Tabla 2. Parámetros del ajuste de la relación parabólica entre la temperatura y el éxito de eclosión en Graus nigra. a, b y c: Parámetros; SCE: Suma cuadrado del error; n: Números de huevos; t: Prueba t de Student calculado; P: Probabilidad que el parámetro sea cero; r2: Coeficiente de determinación Table 2 Parameters of the parabolic relationship between hatching success and temperature in Graus nigra. a, b y c: Parameters; SCE: Sum of the squared errors; n: Egg numbers; t: T-test calculator; P: Probability of parameter equal zero; r2: Coefficient of determination

 

Figura 2. Porcentaje de eclosión para huevos incubados a diferentes temperaturas. Línea es ajuste de función parabólica Figure 2. Hatched eggs percentage at incubated at different temperatures. Line is a parabolic fitted function

 

El desarrollo embrionario se aceleró con el incremento de la temperatura, especialmente entre los 12 y 16ºC que muestran una mayor pendiente (Fig. 3). Si bien, todos los ajustes explican sobre el 90% de la varianza de la tasa de desarrollo embrionario y sus parámetros difieren significativamente de cero (P < 0,05; Tabla 3), el modelo cuadrático presenta un mejor ajuste (menor suma residual). En términos de grados-día se observa que entre los 16 y 22ºC se mantiene relativamente estable.

Figura 3. Relación entre la temperatura y el tiempo al 50% de eclosión en huevos de Graus nigra. Líneas corresponden al ajuste de 3 modelos (potencial, cuadrático y exponencial) y línea con círculos blancos grados-días Figure 3. Relationship between time to 50% hatch and temperature for Graus nigra eggs. Lines correspond to 3 fitted model (power, quadratic, and exponential) and line with white circles degree-days

 

Tabla 3. Parámetros de la relación entre el tiempo al 50% de eclosión y el tiempo de incubación en Graus nigra. a, b y c: Parámetros; SCE: Suma cuadrado del error; gl: Grados de libertad; t: Prueba t de Student calculado; P: Probabilidad que el parámetro sea igual a cero; r2: Coeficiente de determinación Table 3 Parameters of the relationship between the time to 50% hatch and the incubation time in Graus nigra. a, b y c: Parameters; SCE: Sum of the squared errors; gl: Degrees of freedom; t: T-test calculator; P: Probability of parameter equal cero; r2: Coefficient of determination

 

Larvas

El consumo del vitelo de las larvas se aceleró con el incremento de la temperatura (Fig. 4, Tabla 4), terminándose a las 129 h para los 12ºC y a las 49 h para los 18 y 20ºC. No se pudo establecer el término en el consumo de vitelo para 16 y 22ºC. Sin embargo, se produce una retracción en la longitud larval antes que se consuma totalmente el vitelo a temperaturas superiores a los 18ºC (Fig. 5).

Figura 4. Volumen del saco vitelino en función del tiempo bajo diferentes temperaturas (12, 18, 20 y 22°C) Figure 4. Yolk-sac volume in function of time under different temperatures (12, 18, 20 and 22°C)

 

Tabla 4. Parámetros de la relación exponencial negativa entre el volumen del vitelo y el tiempo de incubación a distintas temperatura en Graus nigra. a y b: Parámetros; Sa y Sb: Error estándar de los parámetros; SCE: Suma cuadrado del error; gl: Grados de libertad; t: Prueba t de Student calculado; P: Probabilidad que el parámetro sea igual a cero; r2: Coeficiente de determinación Table 4. Parameters of the exponential negative relationship between yolk-sac volume and the incubation time for different temperature in Graus nigra. a y b: Parameters; Sa y Sb: Standard error of parameter; SCE: Sum of the squared errors; gl: Degrees of freedom; t: T-test calculator; P: Probability of parameter equal zero; r2: Coefficient of determination

Figura 5. Longitud larval (mm) en función del tiempo para diferentes temperaturas (12, 16, 18 y 20°C) Figure 5. Larval length (mm) in function of time for different temperatures (12, 16, 18 and 20°C)

 

La disminución en el tiempo del número de larvas, debido principalmente a la inanición producto del agotamiento del vitelo, se ajusta a un modelo exponencial (Tabla 5, Fig. 6), excepto para los 22ºC debido a su corta duración. Se observan además diferencias en la tendencia entre las réplicas, especialmente a 18ºC, producto posiblemente de condiciones de cultivo y de huevos.

 

Tabla 5. Parámetros de la relación entre el número de larvas y su edad para distintas temperaturas en Graus nigra. a y b: Parámetros; Sa y Sb: Error estándar de los parámetros; SCE: Suma cuadrado del error; gl: Grados de libertad; t: Prueba t de Student calculado; P: Probabilidad que el parámetro sea igual a cero; r2: Coeficiente de determinación. El ajuste para 22°C no es significativo Table 5. Parameters of the relationship between the numbers of larvae and its age for different temperature in Graus nigra. a and b: Parameters; Sa y Sb: Standard error of parameters; SCE: Sum of square errors; gl: Degrees of freedom; t: T-test calculator, P: Probability for parameter equal zero; r2: Coefficient of determination. 22°C is not significant

 

Figura 6. Supervivencia larval temprana a distintas temperaturas en Graus nigra Figure 6. Early larval survival at different temperature in Graus nigra

 

DISCUSIÓN

El manejo y conservación de cualquier población de peces requiere de un entendimiento de todo el ciclo de vida, incluyendo huevos y larvas (Strydom 2008). Esto es fundamental ya que la gran mayoría de peces costeros del litoral de Chile se encuentran desprotegidos de cualquier medida de regulación para su conservación o manejo. Según Godoy et al. (2010), la pesca submarina no reglamentada ha agotado los peces en los ecosistemas templados costeros de Chile y también ha provocado cambios en la composición de las capturas en el tiempo, donde las 3 especies de mayor tamaño, como son Graus nigra (mulata), Semicossyphus darwini (pejeperro) y Medialuna ancietae (acha), han disminuido drásticamente a partir de finales de la década de 1990.

La temperatura óptima estimada para el éxito en la eclosión y supervivencia larval fue de 16ºC, lo que coincide con la temperatura de mayor intensidad de desove de los reproductores mantenidos en cautiverio (Futagawa 2006²). Según Kamler (2002), los adultos seleccionarían el ambiente donde desovan, lo que también implicaría una temperatura adecuada para la incubación de huevos y larvas, ya que sería un factor controlador de la tasa de desarrollo y supervivencia, favoreciéndolas dentro de cierto rango óptimo, pero actuando como agente letal fuera de éste (Pepin 1991, Hart & Purser 1995, Kamler 1992, 1998, 2002). Las temperaturas < 16ºC, inducen tasas de desarrollo embrionario y larval más lentas, lo que en el ambiente representaría una mayor vulnerabilidad a la depredación. En cambio temperaturas > 16ºC, si bien incrementaron las tasas de desarrollo, se observaron eclosiones prematuras de embriones más pequeños y menos desarrollados posiblemente por la secreción temprana de enzimas (Hayes et al. 1953) en la eclosión y el incremento en la movilidad del embrión (Kamler 1998, Jordaan & Kling 2003). La disminución en el tamaño de las larvas estaría asociada a la inanición producto de la absorción del vitelo y el no encontrar alimento en la condiciones de este estudio, por lo que la larva sufre un déficit de energía y al no alimentarse, comienza la autolisis (Lasker 1965, Theilacker & Dorsey 1980).

Los cambios de temperatura en la naturaleza no suelen ser suficiente para causar la mortalidad por trastornos del desarrollo (mortalidad directa), ya que las anomalías de temperatura superficial del mar por lo general son del orden de 4°C (Pepin 1991). Sin embargo, eventos de baja frecuencia como evento El Niño que en la costa de la zona norte de Chile se manifiestan con anomalías térmicas de hasta 5,5°C (Fuenzalida et al. 1999) podrían tener un impacto negativo en el desarrollo de estadios tempranos de esta especie. No obstante, las repuestas ecofisiológicas a eventos oceanográficos como El Niño, han sido poco estudiadas debido principalmente a la carencia de series de tiempo de variables biológicas que permita contrastar su comportamiento antes, durante y después de ocurrido el evento. No obstante, son múltiples las posibles respuestas que la fauna presentaría frente a las variaciones en las condiciones ambientales, entre las que se cuentan cambios en las densidades poblacionales, mortalidad, migraciones, parámetros reproductivos, en los rangos de distribución latitudinal, longitudinal y en profundidad (Tarazona et al. 1985, Soto 1985, Berrios & Vargas 2000, Hernández et al. 2002, Sielfeld et al. 2002, Mendo & Wolf 2003, Gárate & Pacheco 2004), entre otras.

Los resultados obtenidos en el presente estudio entregan información básica para su aplicación en el cultivo con fines comerciales o de repoblamiento, en una especie que muestra importantes signos de agotamiento de su población (Godoy et al. 2010). Sin embargo, queda aún por determinar los efectos combinados con otros factores extrínsecos como el oxígeno, salinidad, pH, etc. y factores intrínsecos como condición de los reproductores, tamaño y calidad de los huevos.

 

AGRADECIMIENTOS

Muchas de las horas sin dormir que implicó el trabajo experimental fueron cubiertas por Fernando Yañez B. (Q.E.P.D), quien falleció buceando en septiembre del año 2007. Todos los que tuvimos la suerte de conocerlo nunca lo olvidaremos. Este modesto trabajo está dedicado a su memoria. El presente estudio fue realizado al amparo del Magíster en Ciencias Aplicadas mención Biología Pesquera de la Universidad Arturo Prat.

 

NOTAS

¹Rasband W. 1997-2008. ImageJ 1.34s National Institutes of Health, Bethesda, USA. <http://rsb.info.nih.gov/ij/>
²Futagawa M. 2006. Optimum water temperature for maturation of Graus nigra. XXVI Congreso de Ciencias del Mar, Iquique-Chile, 22-26 de mayo, p. 154.

 

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Recibido el 8 de agosto de 2013 y aceptado el 12 de marzo de 2014
Editor Asociado: Mauricio Landaeta D.