INTRODUCCIÓN

Los pulmones y el árbol bronquial constituyen la vía respiratoria inferior del ser humano. Anatómicamente, el árbol bronquial inicia en la bifurcación de la tráquea, a nivel de la carina que se encuentra a la altura del ángulo esternal, donde se originan los bronquios principales derecho (BPD) e izquierdo (BPI). Estas son estructuras anatómicas tubulares que se ramifican en bronquios lobares seguidos de los bronquios segmentales, que a su vez se distribuyen en un determinado sector del parenquima pulmonar denominado segmento broncopulmonar (^{Delgado García, 1996}).

El BPD es más corto, grueso y vertical que el BPI (^{Minnich & Mathisen, 2007}), conservando una orientación muy similar a la de la tráquea, lo que explica el por qué suele ser el sitio donde se alojan los cuerpos extraños broncoaspirados, siendo este evento clínico más frecuente en los niños menores de cinco años (84 % de los casos) (AlvaradoLeón et al., 2011). El porcentaje de broncoaspiraciones ubicadas en el BPD corresponde a 52,5 % en niños y 69 % en adultos (^{Baharloo et al., 1999}).

El BPD emite inicialmente el bronquio lobar superior (BLS) y se continúa como bronquio intermedio (BI), el cual da origen, a su vez, a los bronquios lobares medio (BLM) e inferior (BLI). Por su parte, el BPI, más delgado, largo y oblicuo, da origen solamente a los BLS y BLI (Minnich & Mathisen). Cabe resaltar que son escasos los estudios morfométricos que soportan información sobre la longitud y circunferencia de los bronquios, así como la angulación que estos presentan con respecto a la tráquea (^{Almaguer Rodríguez et al., 2001}).

El patólogo William Ewart (1848-1929) conocido como el padre de la anatomía segmental, fue el primero en describir el BI en el libro “The bronchi and pulmonary blood-vessels”, al cual llamó “intermediate stem” haciendo referencia a su ubicación anatómica intermedia entre los BLS y BLM (Ewart, 1889). Posteriormente, otros investigadores como ^{Brock (1946}) y ^{Jackson & Huber (1943}) continuaron trabajando en la descripción del árbol bronquial, siendo estos últimos quienes le dieron un nombre definitivo a cada segmento, haciendo un gran aporte al desarrollo de la broncoscopia y a la nomenclatura anatómica actual. Después de la clasificación de Jackson & Huber, aparecieron otras nomenclaturas para la segmentación bronquial como la de ^{Boyden (1953}), ^{Ikeda (1974}) y ^{Cortese & Prakash (1994}); sin embargo, ninguna de estas clasificaciones tiene en cuenta la definición de BI o “intermediate stem” realizada por Ewart.

Actualmente, la nomenclatura aceptada por la Nómina Anatómica y por las diferentes asociaciones médicas sobre la anatomía broncopulmonar está basada en el consenso de la Thoracic Society, reunida en 1949, la cual acordó que lo que Ewart denominó BI es parte del BPD y se aprobó por unanimidad que la parte del BPD que va desde la carina hasta el margen inferior del BLS, debe ser llamado “superior” y que la parte que va desde este margen hasta el margen superior del bronquio segmental superior del BLI debe llamarse “inferior”; es decir, que lo que corresponde al BI debe llamarse “parte inferior del BPD” (Thoracic Society, 1950; Comité Federal sobre Terminología Anatómica, International Federation of Associations of Anatomists & Sociedad Anatómica Española, 2001). Es de destacar que, a pesar del consenso de la Thoracic Society y de la nomenclatura aceptada por la Nómina Anatómica, todavía hay investigadores y profesionales de la salud que siguen empleando el término de BI para referirse a la parte inferior del BPD (Minnich & Mathisen; ^{Sebbagh et al., 2012}; ^{García Araque et al., 2014}).

Dado que no se encontraron reportes en la literatura revisada con respecto a estudios morfométricos de estos bronquios en la población colombiana, se tuvo como objetivo hacerlo en una muestra cadavérica y describirla.

MATERIAL Y MÉTODO

Se realizó un estudio descriptivo con muestreo aleatorio simple, de especímenes cadavéricos previamente fijados en una solución de formaldehído al 5%, pertenecientes a las salas de disección de una universidad de Cali, Colombia. Se tuvo como criterio de inclusión que las estructuras a estudiar estuvieran debidamente disecadas y como criterio de exclusión, que las estructuras anatómicas del tracto respiratorio inferior estuvieran ausentes o dañadas y que afectaran la realización de las mediciones.

Se disecó el árbol bronquial de los cadáveres, bilateralmente, y de los pulmones aislados, hasta los bronquios lobares (Fig. 1A). Posteriormente, se midió tanto la longitud como la circunferencia/calibre de los bronquios principales y del BI, empleando una cinta métrica (marca “Davinci Measurment System”), con la que se obtuvieron los datos en centímetros. Para medir los ángulos se utilizó un transportador de ángulos en grados sexagesimales. Las mediciones fueron realizadas en diferentes sesiones, en un tiempo de 4 semanas; se realizaron pruebas interobservador para todas las mediciones.

Las medidas de la longitud de los bronquios y sus circunferencias se determinaron de la siguiente forma: BPD. Su longitud fue medida en su cara anterior, iniciando en la bifurcación de la tráquea hasta el margen inferior del BLS. Mientras que la circunferencia se midió a nivel de su origen; BI. Su longitud se midió iniciando en el margen inferior del BLS derecho hasta el margen superior del BLM, pasando por la cara anterior del BI. Su circunferencia se midió a nivel del margen inferior del origen del BLS derecho; BPI. Se midió su longitud por su cara anterior desde la bifurcación de la tráquea hasta el origen del BLI izquierdo. La circunferencia se midió a nivel del origen del BPI (Fig. 1B).

Los ángulos fueron medidos así: Ángulo interbronquial (α). Se tomó como vértice en el margen inferior de la bifurcación de la tráquea, por su cara externa, con semirrectas de los márgenes inferiores del BPI y BPD; Ángulo del BPD (β). Ángulo con vértice en el origen del BPD, a nivel de su margen superior, con semirrectas definidas por el margen lateral derecho de la tráquea y el margen superior del BPD; Ángulo del BPI (θ). Ángulo con vértice en el origen del BPI, a nivel de su margen superior, con semirrectas definidas por el margen lateral izquierdo de la tráquea y el margen superior del BPI (Fig. 1C).

Las variables numéricas se resumieron usando medidas de tendencia central (promedio o mediana) y medidas de dispersión (desviación estándar y rango intercuartílico), según la prueba de Shapiro-Wilk. Se realizó cálculo de sus intervalos de confianza, con un nivel de significancia estadística de 0,05, utilizando la distribución t-student. Los análisis estadísticos se realizaron en STATA® (StataCorp, 2014, Stata 14 Base Reference Manual, College Station, TX: StataPress).

Fig. 1 Las figuras corresponden a una vista frontal del árbol traqueobronquial, donde se observa la tráquea (1) que se bifurca en el bronquio principal derecho (BPD) (2) y en el bronquio principal izquierdo (BPI) (3); en el lado derecho se observa al bronquio intermedio (BI) (4) iniciando a nivel del margen inferior del bronquio lobar superior (5). La Fig. 1A corresponde a un árbol traqueobronquial de cadáver in situ que fue estudiado. La Fig. 1B muestra él sitio donde se realizaron las mediciones de la circunferencia del BPD, BPI y BI (líneas discontinuas en verde 1, 2, 3, respectivamente), y la manera como se midió la longitud de los BPD, BI y BPI (líneas continuas en azul 4, 5 y 6, respectivamente). La Fig. 1C evidencia la ubicación del ángulo interbronquial (α), del ángulo del BPD (β) y del ángulo del BPI (θ). 

RESULTADOS

Se seleccionaron 29 especímenes, de los cuales 11 correspondieron a cadáveres completos (todos de sexo masculino) y 18 a órganos aislados del tracto respiratorio inferior. Las mediciones realizadas en el anfiteatro se resumen en la Tabla I.

La media de la longitud del BPD fue de 1,69 cm IC 95 % (1,51 - 1,87) y la media de su circunferencia en el origen 5,28 cm IC 95 % (4,87 - 5,7). La media de la longitud del BI fue de 2,89 cm IC 95 % (2,66 - 3,12) y la media de su circunferencia en el origen 3,97 cm IC 95 % (3,71 - 4,22). La media de longitud del BPI fue de 3,34 cm IC 95 % (3,01 - 3,68) y la media de su circunferencia 4,49 cm IC 95 % (4,23 - 4,75).

Respecto a los ángulos, él ángulo del BPD (β) respecto a la tráquea fue de 136,55° IC 95 % (130,63 - 142,47) y el ángulo del BPI (θ) respecto a la tráquea fue de 134,48° IC 95 % (128,23 - 140,74). El ángulo interbronquial (α) presentó una media de 80,17° IC 95 % (72,87 - 87,48).

Tabla I Mediciones de la longitud, circunferencia y ángulos de los bronquios (n=29). 

^{BPD: bronquio principal derecho; BI: bronquio intermedio; BPI: bronquio principal izquierdo; EE: error estándar; DE: desviación estándar}.

DISCUSIÓN

Este estudio presenta la morfometría de los bronquios principales y del BI en una muestra cadavérica, siendo la única serie reportada en la literatura hasta la fecha en Colombia. Diversos autores han descrito estas mediciones, principalmente como revisiones y textos de anatomía; sin embargo, los estudios realizados directamente con cadáver siguen siendo limitados, por lo que los valores aportados en el presente estudio resultan ser un punto de referencia en la investigación anatómica de los bronquios.

En la Tabla II se presentan las mediciones reportadas en la literatura. Los resultados obtenidos en este estudio sobre la longitud del BPD son semejantes a los reportados por Santhi (n=50, India), ^{Robinson (n=24, Canadá) y Otoch (n=100, Brasil) (Robinson et al., 1989}; Otoch et al., 2013; Santhi et al., 2017). Por otro lado, los autores del presente estudio encontraron que la circunferencia del BPD desde el origen tiene un promedio de 5,28 cm, lo que concuerda con los datos obtenidos por Almaguer Rodríguez et al. en Cuba. Esta última medición debe considerarse en eventos que amenazan la vida como la broncoaspiración.

Respecto a la longitud del BPI, los hallazgos reportados en este estudio son menores que los presentados en textos de anatomía (^{Gray, 1918}; ^{Bouchet & Cuilleret, 1985}) y en el estudio descriptivo de Santhi et al., mientras que la circunferencia del BPI evidenció valores por encima de lo reportado por otros autores (Tabla II). En relación con la medición de ángulos, se encontró que los valores obtenidos en el presente estudio con respecto al ángulo interbronquial y al ángulo medido entre la tráquea y el BPI evidenciaron valores superiores a los descritos por ^{Latarjet & Ruiz Liard (2008}), sin embargo, hubo semejanzas en ambos estudios con respecto a los valores obtenidos en la medición del ángulo entre la tráquea y el BPD. Llama la atención la poca evidencia disponible acerca de la medida de los ángulos formados entre la tráquea y los bronquios principales, pudiendo ser este un dato relevante en procedimientos imagenológicos e invasivos, tales como la broncoscopia, cirugía de tórax, toma de biopsias, interpretación de escanografías, entre otras.

Tabla II Mediciones de los bronquios principales y bronquio intermedio reportadas en la literatura. 

^{BI: bronquio intermedio; BPI: bronquio principal izquierdo; BPD: bronquio principal derecho; D: diámetro; SD: sin dato; NA: no aplica; SEM: error estándar sobre la media. *Ángulo medido desde la dirección de la tráquea; †Ángulo medido desde el margen derecho de la tráquea al margen superior del BPD; ‡Ángulo medido desde el eje tráquea al margen inferior del BPD; §Ángulo medido desde el margen izquierdo de la tráquea al margen superior del BPI; Ángulo medido desde el eje de la tráquea al margen inferior del BPI (ángulo subcostal izquierdo). Referencias: Gray, 1918; Castella-Escabros, 1954; Reid & Simon, 1958; Hollinshead, 1972; Bouchet & Cuilleret, 1985; Robinson et al., 1989; Almaguer et al., 2001; Latarjet & Liard, 2008; Ugalde et al., 2007; Sebbagh et al., 2012; Otoch et al., 2013; García-Araque et al., 2014; Mi et al., 2015; Patwa & Shah, 2015; Santhi et al., 2017.}

Respecto al BI, no se encontraron estudios morfométricos donde se reporten mediciones de este, sino textos de anatomía o artículos de revisión que proveen dicha información sin un soporte metodológico; sin embargo, basados en los valores provistos por algunos textos, no se encontró una relación entre estos y los obtenidos en el presente estudio (Bouchet & Cuilleret; ^{Ugalde et al., 2007}; Sebbagh et al.; García Araque et al.). Por otro lado, no se encontró información acerca de mediciones sobre el calibre del BI, por lo que este estudio es el primer trabajo realizado en cadáver que lo reporta.

A pesar de que existen múltiples discusiones y sistemas de clasificación realizadas el siglo pasado para la anatomía del árbol bronquial, no existen en las diferentes nomenclaturas argumentos claros acerca de la inclusión o exclusión del término BI. Por un lado, la nomenclatura de losbronquios segmentarios propuestos por el Comité Internacional en 1949 resolvió omitir el término de BI y reemplazarlo por el de parte inferior del BPD (Thoracic Society). Por otro lado, Minnich & Mathisen definen al BI como una continuación del BPD que da lugar al BLM y al BLI. ^{Pró (2012}) por su parte, designa como BI al sector del BPD comprendido entre el margen inferior del origen del BLS y el margen superior del origen del BLM, su relación característica corresponde a que su cara anterior se encuentra cruzada de medial a lateral por la arteria pulmonar derecha, para situarse en el fondo de la fisura en la cara lateral del bronquio, ocupando la distancia entre los dos orígenes bronquiales precedentes. En el área de la radiología e imágenes diagnósticas, específicamente en el uso de escanografía, ^{Hennings et al. (2002}) ubican al BI inmediatamente posterior a la arteria pulmonar derecha y a la arteria pulmonar interlobar derecha.

Es por ello, que los autores del presente estudio proponen que el término de BI sea tenido en cuenta como una estructura separada de la denominación del BPD y de los bronquios lobares, con sus propias relaciones anatómicas y descripción, como la estructura bronquial que se origina a partir del BPD, que comprende el espacio entre el margen inferior del BLS y el margen superior del BLM, tal como fue descrito por Ewart, Latarjet & Ruiz Liard y Pró; considerando como una relación anatómica característica del BI al cruce de la arteria pulmonar derecha de medial a lateral en su cara anterior. Por otro lado, teniendo en cuenta la escasa literatura acerca del tema y de mediciones en cadáver, se sugiere que las mediciones planteadas en el presente estudio sean consideradas como modelo estándar en cadáver (Tabla I).

Finalmente, dada la importancia de la localización del BI y sus relaciones anatómicas, se recomienda considerar que su definición sea incluida en la Nómina Anatómica con el fin de unificar conceptos y definiciones acerca de la organización del árbol bronquial y su anatomía.