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Revista chilena de radiología

On-line version ISSN 0717-9308

Rev. chil. radiol. vol.28 no.4 Santiago Dec. 2022

http://dx.doi.org/10.24875/rchrad.22000031 

ARTÍCULO ORIGINAL

PAAF vs. BAG en nódulos tiroideos, la experiencia en el Hospital Regional de Antofagasta

FNA versus CNB in thyroid nodules, the experience at the Hospital Regional de Antofagasta

Renata Kratc1 

Bryan C. Vargas1  * 

Joaquín Aracena1 

Lorena Piquimil1 

Cecilia Carrasco1 

1Departamento de Radiología, Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile

Resumen

Introducción:

La punción aspirativa con aguja fina (PAAF) tiene un papel importante en la evaluación del nódulo tiroideo, siendo un método barato, rápido y poco invasivo, sin embargo su alta tasa de resultados inconclusos o insuficientes hacen que la técnica de biopsia con aguja gruesa (BAG) sea una alternativa atractiva.

Objetivo:

El objetivo de este estudio es evaluar la precisión diagnóstica de la PAAF vs. la BAG en lesiones tiroideas, contrastando sus resultados con los hallazgos histopatológicos de la pieza quirúrgica.

Materiales y métodos:

Se realizó un análisis retrospectivo del registro clínico del Hospital Regional de Antofagasta, analizando los estudios de PAAF y BAG entre enero del 2017 y diciembre del 2020. Se incluyeron 293 casos. Se determinó sensibilidad, especificidad, valor predictivo positivo (VPP), valor predictivo negativo (VPN) y precisión diagnóstica (PD).

Resultados:

La correlación histopatológica mostró una sensibilidad para la PAAF del 67.9%, especificidad del 88.9%, VPP del 86.3%, VPN del 72.7% y PD del 78.2%. Para la BAG la sensibilidad fue 93.3%, especificidad 100%, VPP 100% y VPN 93.8%, con PD del 96.6%.

Conclusión:

La BAG es una prueba sensible y específica, que disminuye la tasa de resultados no diagnósticos. Los datos obtenidos son comparables con la literatura.

Keywords Thyroid nodule; Thyroid; Sensitivity; Specificity; FNA; CNB

Abstract

Introduction:

Fine-needle aspiration (FNA) plays an important role in the evaluation of patients with thyroid nodules, being a low-cost, fast and minimally invasive method. However, its high rate of inconclusive or insufficient results makes the core needle biopsy (CNB) technique an attractive alternative.

Objective:

The objective of this study is to evaluate the diagnostic accuracy of FNA versus CNB in hyroid lesions, comparing its results with the histopathological findings obtained in the surgical piece.

Materials and methods:

A retrospective analysis of the clinical registry of the Regional Hospital of Antofagasta was performed, analyzing the cases studied by FNA and CNB between January 2017 and December 2020. The study included 293 cases. Sensitivity, specificity, positive predictive value, negative predictive value, and diagnostic accuracy were determined.

Results:

The cytological and histopathological correlation showed a sensitivity for FNA of 67.9%, specificity of 88.9%, positive predictive value of 86.3%, negative predictive value of 72.7% and diagnostic accuracy of 78.2%. For CNB, sensitivity was 93.3%, specificity 100%, positive predictive value 100%, and negative predictive value 93.8%, with diagnostic accuracy of 96.6%.

Conclusion:

CNB is a sensitive and specific test that decreases the rate of non-diagnostic results. The results are comparable with those found in the literature.

Keywords Thyroid nodule; Thyroid; Sensitivity; Specificity; FNA; CNB

Introducción

Los nódulos tiroideos son una patología frecuente, con una elevada prevalencia, constituyendo un motivo de consulta creciente. Los estudios epidemiológicos han demostrado la prevalencia de nódulos tiroideos palpables en aproximadamente un 5% en mujeres y un 1% en hombres que viven en partes del mundo con suficiente yodo1. Debido al incremento en la detección de nódulos tiroideos, es imprescindible contar con un método eficaz y preciso de diagnóstico que permita diferenciar la naturaleza de los nódulos y delimitar el abordaje quirúrgico de los pacientes que porten malignidad2.

La citología por punción aspirativa con aguja fina (PAAF) es la técnica de referencia en el estudio del nódulo. Esta técnica comenzó a aplicarse en la década de los 80 hasta el día de hoy, mediante la utilización de una aguja de calibre variable (21-28 G) para tomar una muestra aspirativa de la lesión3. Las publicaciones avalan la experiencia y práctica habitual del operador como el factor más relevante en su rendimiento4. La muestra obtenida se fija en alcohol y se somete a un proceso de tinción. El posterior examen microscópico permite clasificar la muestra y, en consecuencia, el nódulo5. Por su parte, la aparición de los sistemas de biopsia tiroidea con dispositivos de disparo automatizados se inició en la década de los 906, con la denominación inglesa de core needle biopsy (CNB) o biopsia con aguja gruesa (BAG) en español. La posterior fijación y estudio histológico de la muestra obtenida permite un diagnóstico para el que todavía no se ha sistematizado una clasificación, aunque la mayoría de los autores adoptan la misma clasificación consensuada en Bethesda para las PAAF.

Aunque la PAAF muestra una alta especificidad diagnóstica y seguridad, tiene varias limitaciones: una sensibilidad diagnóstica promedio informada de alrededor del 83% con una tasa de falsos negativos del 2 al 18%, una tasa no diagnóstica en la PAAF inicial de alrededor del 10% y una tasa aún mayor, de hasta el 50%, en la PAAF repetida, una tasa de atipia de significado incierto de alrededor del 10-20% con altas tasas de resultados no concluyentes en la PAAF repetida, y baja precisión diagnóstica de lesiones foliculares. Estas limitaciones llevan a la repetición de la PAAF o a cirugías innecesarias. Por lo tanto, se necesitan herramientas de diagnóstico adicionales para superar las limitaciones de la PAAF para los nódulos tiroideos. De este modo, se ha informado que la BAG es un método de biopsia eficaz y seguro para los nódulos tiroideos, al obtener una gran cantidad de tejido del nódulo, proporcionando más información sobre estructuras histológicas arquitectónicas, incluida la cápsula del nódulo, y permitiendo una tinción inmunoquímica factible7.

En Chile la implementación de la guía de intervención del Ministerio de Salud propone la evaluación mediante PAAF de aquellos nódulos mayores a 10 mm8, así como también en pacientes con factores de riesgo de malignidad o sugerentes en ecografía.

No obstante, como se describió anteriormente la PAAF no siempre realiza un diagnóstico precoz y acertado y, como se puede suponer, esto puede influir en el tratamiento oportuno del cáncer de tiroides.

En consecuencia, el propósito de la presente investigación es evaluar el rendimiento diagnóstico de la PAAF y BAG en el estudio de nódulos tiroideos.

Para la realización de este estudio se contó con la aprobación del Comité de Ética del Hospital Regional de Antofagasta (HRA).

Materiales y métodos

Se realizó un estudio retrospectivo de las BAG y PAAF de tiroides llevadas a cabo durante el periodo comprendido entre el 1 de enero de 2017 y el 31 de diciembre de 2020 en el HRA, incluyéndose únicamente para el análisis aquellos pacientes a los que se les realizó tiroidectomía. El estudio ecográfico fue realizado con un equipo GE Logiq S8 (General Electric Company, Nueva York, EE.UU.), usando un transductor lineal de alta frecuencia (10-12 MHz) y agujas de biopsia Biopince 18 G (Angiotech, Vancouver, Canadá), con un avance variable de 13, 23 y 33 mm. Las biopsias fueron llevadas a cabo por una radióloga con experiencia de 10 años en la realización de este tipo de procedimientos.

Los criterios de inclusión fueron los siguientes: a) ser hombre o mujer mayor a 18 años de edad; b) con presencia de nódulo tiroideo sospechoso de malignidad mediante técnica ecográfica, y c) haberse realizado procedimiento BAG o PAAF en el HRA entre el año 2017 a 2020, sin repetición de este.

En cuanto a los criterios de exclusión, es posible mencionar los siguientes: a) pacientes con nódulos tiroideos de aspecto benigno, y b) pacientes que se hubieran sometido con anterioridad a PAAF o BAG o que lo hubiesen realizado en otros establecimientos de salud.

Para la realización del procedimiento, se posicionó a los pacientes en decúbito supino con extensión del cuello. Se realizó la evaluación ecográfica inicial para localizar los nódulos de interés, se administró anestesia local (lidocaína al 1%) en el punto de punción y se realizó la obtención de la muestra. El abordaje habitual fue por la línea media cervical a través del istmo tiroideo. Cuando este abordaje no fue posible se empleó un abordaje lateral a la glándula (Fig. 1).

Figura 1 Imagen ecográfica de una punción con técnica de biopsia con aguja gruesa en nódulo sospechoso ubicado en lóbulo tiroideo izquierdo. 

Se recogieron los siguientes datos de la ficha clínica: diagnóstico patológico de la muestra de biopsia y de la pieza quirúrgica y los datos demográficos de cada paciente, tales como sexo y edad. La indicación quirúrgica se estableció a criterio de los médicos encargados y es independiente de los objetivos de este estudio, además se recolectó la información del reporte histopatológico posquirúrgico, el cual fue comparado con el diagnóstico previo realizado con la PAAF y BAG. El tiempo transcurrido entre la biopsia y la cirugía fue en todos los casos inferior a 12 meses.

Estudio histológico

Las muestras de tejido fueron llevadas al laboratorio de anatomía patológica en una solución salina con la adecuada refrigeración para evitar la autólisis.

En todos los casos evaluados, el estudio fue llevado a cabo por patólogos del departamento de anatomía patológica del HRA.

Los resultados de las PAAF de cada paciente fueron clasificadas por los patólogos en seis categorías de acuerdo con el sistema Bethesda de este modo: I, no diagnóstica o insatisfactoria; II, benigno; III, atipia de significado indeterminado o lesión folicular de significado indeterminado; IV, neoplasia folicular o sospechoso de neoplasia folicular; V, sospechoso de malignidad, y VI, maligno9.

Dado que no existe una clasificación de consenso para las BAG como existe para las PAAF, se creó una clasificación adaptada. Los resultados del análisis histológico de la biopsia se clasificaron en cuatro grandes grupos:

  • − Insuficientes, cuando las muestras no reunían suficiente población folicular para realizar un diagnóstico a criterio del patólogo. También se incluyeron en este grupo las muestras con tejido muy escaso por la naturaleza del nódulo (muy fibrosos o calcificados), así como las muestras que contenían únicamente tejido tiroideo normal, interpretado como un fallo técnico en la obtención.

  • − Benignos. Incluían las lesiones diagnosticadas como hiperplasias, tiroiditis, y también las lesiones con el aspecto fibroso característico de la tiroiditis de Riedel.

  • − Foliculares. Incluyeron proliferaciones microfoliculares sin anomalías nucleares suficientes para sugerir un carcinoma papilar, incluyendo también neoplasia folicular y oncocítica. Esta categoría se genera dada la imposibilidad de diferenciar el adenoma del carcinoma folicular, salvo que se pueda demostrar de forma inequívoca invasión capsular y/o vascular en la pieza de biopsia.

  • − Malignos. Incluían el carcinoma papilar de tiroides, el carcinoma medular, los carcinomas pobremente diferenciados, los anaplásicos y formas menos habituales (carcinomas mucoepidermoides, metastásicos de otros órganos, los carcinomas escamosos de tiroides y otros)10.

El diagnóstico quirúrgico se clasificó en: nódulo hiperplásico, quiste coloidal, tiroiditis, otras lesiones benignas; adenoma folicular, adenoma oncocítico; carcinoma papilar, carcinoma folicular, carcinoma oncocítico, carcinoma medular y otros tumores malignos, basándose en criterios histopatológicos clásicos.

Análisis estadístico

Los casos que resultaron ser positivos para malignidad mediante la PAAF/BAG, al igual que en la histopatología, fueron etiquetados como verdaderos positivos (VP), los falsos positivos (FP) fueron los diagnosticados como positivos para malignidad en la PAAF/BAG pero benignos en la histopatología, verdaderos negativos (VN) fueron los negativos para malignidad tanto en la PAAF/BAG como en la histopatología, falsos negativos (FN) fueron negativos para malignidad en la PAAF/BAG pero positivos para malignidad en la histopatología. Finalmente, se estableció la correlación entre los resultados de la PAAF/BAG y la histopatología por medio de una matriz de decisiones o tabla de 2 x 2 para determinar sensibilidad, especificidad, valor predictivo positivo, valor predictivo negativo y precisión diagnóstica, las fórmulas estadísticas para determinar estos resultados se pueden observar en las tablas 1 y 2.

Se debe precisar que los casos de categoría Bethesda I (no satisfactoria o indeterminado) y categoría III (atipia de significado indeterminado o lesión folicular de significado indeterminado) fueron excluidos del cálculo.

Resultados

Punción aspirativa con aguja fina

Del total de 150 pacientes con PAAF: 40 (26.7%) fueron categoría I, no diagnóstica/insatisfactoria según la clasificación Bethesda; 51 (34%) categoría II, benigna; 33 (22%) categoría III, atipia de significado indeterminado o lesión folicular de significado indeterminado; 8 (5.3%) categoría IV, neoplasia folicular o sospechoso de neoplasia folicular; 12 (%) categoría V, sospechoso de malignidad, y 10 (%) categoría VI, maligno.

De todos los casos, a 60 se les realizó tiroidectomía posteriormente, de ellos cinco fueron excluidos dado que tenían categoría I y III de Bethesda, quedando 55 casos disponibles para el análisis. De estos, se realizó el diagnóstico histopatológico de tiroiditis de Hashimoto en nueve casos, hiperplasia folicular en cinco casos, quiste coloideo en nueve casos, adenoma folicular en cuatro casos, neoplasia folicular en un caso, carcinoma papilar en seis casos y carcinoma folicular en dos casos.

Con base en la información recolectada se obtuvieron los siguientes resultados para la PAAF de tiroides: sensibilidad del 67.9%, especificidad del 88.9%, valor predictivo positivo del 86.3% y valor predictivo negativo del 72.7%. La precisión diagnóstica calculada para la PAAF fue del 78.2% (Tabla 1).

Tabla 1 Matriz de decisiones o tabla de 2 x 2 (resultados de la biopsia con aguja gruesa y resultados histopatológicos) 

PAAF Histopatología
Maligno No maligno Total
Positiva* 19 (VP) 3 (FP) 22 (E)
Negativa 9 (FN) 24 (VN) 33 (F)
Total 28 (G) 27 (H) 55 (T)
S = VP/G VPP = VP/E PD = VP+VN/T
E = VN/H VPN = VN/F

*Positiva para malignidad.

Negativa para malignidad.

PAAF: punción aspirativa con aguja fina; VP: verdadero positivo; FP: falso positivo; FN: falso negativo; VN: verdadero negativo; S: sensibilidad; E: especificidad; VPP: valor predictivo positivo; VPN: valor predictivo negativo; PD: precisión diagnóstica.

Biopsia con aguja gruesa

De las 143 BAG informadas, a 30 se le realizó biopsia quirúrgica, obteniéndose la siguiente distribución: de las 17 BAG positivas para malignidad, 15 pudieron ser comparadas con la biopsia completa de la pieza, encontrando 14 (100%) VP, 10 de ellos carcinomas papilares, tres carcinomas foliculares, un adenocarcinoma metastásico y un quiste coloideo que resultó ser un FP. De las 75 BAG benignas, 27 pudieron ser comparadas con la biopsia completa de la pieza quirúrgica, encontrando 25 (85.7%) VN y 2 (14.3%) FN, siendo estos últimos casos carcinoma papilar no diagnosticado en la BAG, el resto correspondieron a nueve quistes coloideos, 11 hiperplasias linfoides y cinco bocios. De las 37 BAG foliculares, 10 pudieron ser comparadas con la biopsia completa, resultando cinco de ellas lesiones foliculares encapsuladas tanto en la BAG como en la biopsia quirúrgica y cinco de ellas categorizadas como neoplasias foliculares tanto en la BAG como en la biopsia a la pieza quirúrgica completa. Los parámetros obtenidos para la BAG son sensibilidad 93.3%, especificidad del 100%, valor predictivo positivo 100% y valor predictivo negativo 93.8%, con una precisión diagnóstica del 96.6% (Tabla 2). Del total de 143 BAG informadas, 9 (6.3%) se consideraron como muestra insuficiente para la evaluación patológica.

Tabla 2 Matriz de decisiones o tabla de 2 x 2 (resultados de la biopsia con aguja gruesa [BAG] y resultados histopatológicos) 

BAG Histopatología
Maligno No maligno Total
Positiva* 14 (VP) 0 (FP) 14 (E)
Negativa 1 (FN) 15 (VN) 16 (F)
Total 15 (G) 15 (H) 30 (T)
S = VP/G VPP = VP/E PD = VP + VN/T
E = VN/H VPN = VN/F

*Positiva para malignidad.

Negativa para malignidad.

VP: verdadero positivo; FP: falso positivo; FN: falso negativo; VN: verdadero negativo; S: sensibilidad; E: especificidad; VPP: valor predictivo positivo; VPN: valor predictivo negativo; PD: precisión diagnóstica.

Ahora bien, al considerar los diagnósticos de malignidad y FP como positivos, pues ambos obligan a resección quirúrgica, la sensibilidad ascendió al 95%.

Discusión

La PAAF es una muy buena herramienta diagnóstica, siendo el estándar de referencia para evaluar los nódulos tiroideos11, debido a que contribuye a la diferenciación de nódulos benignos y malignos, lo que permite determinar qué pacientes deben recibir tratamiento quirúrgico12. Su uso adecuado disminuye el porcentaje de personas intervenidas con lesiones no malignas del 40 al 3%, lo que permite evitar la cirugía innecesaria de nódulos benignos, que son la mayoría13, como lo demuestra este estudio, y con ello la exposición a complicaciones quirúrgicas considerables. Respecto a los costos que implica una técnica respecto a la otra, el estudio de Trimboli et al.14 demuestra que, pese al costo unitario mayor de una BAG vs. una PAAF, podría resultar costo-beneficiosa la realización de BAG, considerando las PAAF indeterminadas y la cirugías diagnósticas innecesarias, reportándose una reducción de costos de hasta un 33.8%.

Para que una PAAF se considere de utilidad clínica, esta debe contener una muestra satisfactoria; lo que implica que el material debe ser representativo de la lesión, con una cantidad adecuada y una buena preparación citológica. La literatura reporta que entre el 2 y el 21% de los casos llegan a corresponder a la categoría I de Bethesda (no diagnóstica o insatisfactoria)15, siendo esta la única indicación de repetir la PAAF, esto ya que está demostrado que someter todos los casos a punciones repetidas no mejora el rendimiento diagnóstico16. En este estudio se obtuvieron 40 (26.7%) muestras insatisfactorias o no diagnósticas, resultado que es mayor a lo que muestra la literatura, y también mayor a lo obtenido con la BAG (6.2%).

Los valores de sensibilidad, especificidad y precisión diagnóstica de la BAG fueron superiores a los obtenidos para la PAAF, así como también los valores predictivos positivos y negativos. Influye en la variabilidad de estos resultados el hecho de que es imposible distinguir únicamente por medio de la PAAF a las neoplasias foliculares malignas (carcinomas) y las benignas (adenomas), ya que para identificar a las primeras se debe demostrar invasión vascular o capsular en la histopatología de la muestra quirúrgica17. Por su parte, la BAG tiene la capacidad de englobar el borde de la lesión e identificar el tejido fibroso capsular en la mayoría de las ocasiones18, como demostró el trabajo de Nasrollah et al.

En este estudio no se tuvieron en cuenta para el cálculo de los índices las muestras con categoría III de Bethesda que equivalen a atipia de significado indeterminado o lesión folicular de significado indeterminado, pero sí se consideraron las de categoría IV (neoplasia folicular o sospechoso de neoplasia folicular), asimismo, se realizó el ajuste para el cálculo de los índices con y sin el uso de las neoplasias foliculares diagnosticadas en la BAG, manteniéndose las diferencias en los índices estadísticos descritas anteriormente.

Al comparar con la literatura, tenemos que en un metaanálisis de Suh et al. tanto la BAG como la PAAF mostraron una alta especificidad (99 vs. 100%) para el diagnóstico de malignidad tiroidea. Sin embargo, la BAG demostró una proporción agrupada significativamente menor de resultados no diagnósticos (5.5%; p < 0.001) y no concluyentes (8.0%; p < 0.001) que la PAAF (22.6 y 40.2%, respectivamente) y mayor sensibilidad (91 vs. 74%; p = 0.053)19, lo que se alinea con nuestros resultados.

Los resultados de este estudio sugieren que la BAG ofrece una alternativa segura y precisa para el estudio de esta patología, principalmente por la obtención de una muestra de tejido representativa y con conservación de la arquitectura tisular, con una excelente correlación con el diagnóstico anatomopatológico de la pieza quirúrgica según lo observado, alcanzando un porcentaje menor de muestras insuficientes respecto a la PAAF. Esto principalmente gracias a la mayor muestra tisular que ofrece, la BAG permite una mejor definición de las alteraciones nucleares menor manipulación que la que se origina en la extensión citológica de la PAAF20.

Ahora bien, se puede mejorar significativamente el rendimiento de la PAAF mediante la interpretación inmediata por citopatólogo experimentado de la muestra, lo que hace desaparecer prácticamente las muestras inadecuadas, pudiendo alcanzarse diagnóstico preciso en un alto número de pacientes21, de acuerdo con la experiencia de Ibarra et al.

El tamaño es un factor bien conocido relacionado con factores no diagnósticos o citología indeterminada, y también puede utilizarse como criterio para decidir entre PAAF y BAG. La habilidad para diagnosticar malignidad puede verse afectada por el tamaño de los nódulos. Un estudio realizado por Jung et al.22, que comparó las sensibilidades entre ambas técnicas según diferentes rangos de tamaño para determinar el método más beneficioso en cada uno de esos rangos, demostró que la sensibilidad fue significativamente mayor con BAG para nódulos menores a 10 mm en la detección de malignidad, esto porque el número de muestras adecuadas para PAAF tiende a disminuir en nódulos de menor tamaño.

Por otra parte, lo evidencia disponible en la literatura sugiere que la BAG es segura, bien tolerada y asociada con una baja incidencia de complicaciones cuando la realizan operadores experimentados. La tasa de complicaciones notificada oscila entre el 0 y 4.1%, y la tasa de complicaciones mayores oscila entre el 0 y 1.9%. Aunque las complicaciones graves son raras, se ha reportado la ocurrencia de hematomas, ronquera, infección, hemoptisis, edema, reacción vasovagal y disfagia. Para evitarlas, la BAG debe ser realizada por un experto en el campo de la intervención tiroidea con monitoreo continuo de la punta de la aguja durante el procedimiento. También se requiere la comprensión de la anatomía del cuello, las variaciones anatómicas y las posibles complicaciones para su realización segura7.

Conclusión

La BAG es una técnica de alta eficacia diagnóstica y baja morbilidad en el diagnóstico de la patología nodular tiroidea. Proporciona una elevada tasa de resultados definitivos y una óptima correlación con los resultados de la cirugía, con una baja tasa de complicaciones, por lo que puede usarse como método diagnóstico de segunda e incluso de primera línea en el estudio del nódulo tiroideo. Aunque tradicionalmente el coste económico, los requerimientos técnicos, el tiempo necesario para la realización de la BAG y las potenciales complicaciones han limitado el uso de esta técnica, en nuestro estudio hemos observado una baja tasa de resultados insuficientes, por lo que la realización de procedimientos adicionales es menos frecuente que con otras técnicas.

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FinanciamientoLos autores declaran que no haber recibido ninguna fuente de financiamiento para la realización de este trabajo.

Responsabilidades éticas

Protección de personas y animales. Los autores declaran que para esta investigación no se han realizado experimentos en seres humanos ni en animales.

Confidencialidad de los datos. Los autores declaran que han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre la publicación de datos de pacientes.

Derecho a la privacidad y consentimiento informado. Derecho a la privacidad y consentimiento informado. Los autores han obtenido la aprobación del Comité de Ética para el análisis y publicación de datos clínicos obtenidos de forma rutinaria. El consentimiento informado de los pacientes no fue requerido por tratarse de un estudio observacional retrospectivo.

Received: June 11, 2022; Accepted: September 13, 2022

*Correspondencia: Bryan C. Vargas E-mail: bcvargas@uc.cl

Conflicto de intereses

Los autores declaran no presentar ningún conflicto de intereses.

Creative Commons License Sociedad Chilena de Radiología. Published by Permanyer. This is an open ccess article under the CC BY-NC-ND license