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El género Peridiniopsis Lemmermann tradicionalmente se diferencia de Peridinium Ehrenberg por poseer una fórmula tabular generalizada (3-5)'-(0-1)a-(6-7)''-5'''-2'''' (Bourrelly 1968a, Carty 2014, Moestrup & Calado 2018) y en función de múltiples evidencias morfológicas y genéticas es señalado como un complejo plurigénerico que requiere una profunda revisión crítica e integral (Boltovskoy 1999, Logares et al. 2007, Gottschling et al. 2017, Moestrup & Calado 2018). Peridiniopsis presenta una amplia distribución mundial (Krakhmalny et al. 2000, Zhang et al. 2012, Carty 2014, Moestrup & Calado 2018). En América del Sur los estudios taxonómicos enfocados en los dinoflagelados de ecosistemas acuáticos continentales son limitados (e.g., Boltovskoy 1973, 1975, 1999, 2003, Ascencio et al. 2015, 2018, Samanez 2015, Cavalcante et al. 2017) y concretamente los reportes de especies de Peridiniopsis son muy escasos (Meyer et al. 1997, Boltovskoy 1999, Cavalcante et al. 2017).
Hasta el presente, en Perú el género Peridiniopsis está representado por dos especies: Peridiniopsis cunningtonii Lemmernann reportado en la represa Poechos, un sistema eutrófico subtropical ubicado en el norte del país (López et al. 2017) y Peridiniopsis borgei Lemmermann mencionado en un listado florístico, pero sin una ilustración que permita corroborar su identidad especifica (Hegewald et al. 1980).
Durante un programa de investigación de la microflora algal presente en el humedal laguna La Encantada (Región Lima, Perú) se encontraron tecas de Peridiniopsis borgei. Por ende, el objetivo de la presente comunicación es proporcionar el primer reporte ilustrado de P. borgei en Perú y entregar algunos antecedentes ecológicos de la especie.
El humedal Laguna La Encantada (11°13' S, 77°55' O) se ubica a 135 m.s.n.m, en el distrito de Santa María (Provincia de Huaura, Región Lima) a 6 km al sureste de la ciudad de Huacho. Este humedal está situado entre las cuencas de los ríos Huaura y Chancay, y está inserto dentro de la ecorregión desierto cálido subtropical sensuBritto (2017), caracterizado por presentar un clima cálido con precipitaciones menores a 200 mm/anuales. El humedal está conformado por un espejo de agua principal (Laguna La Encantada) rodeado parcialmente por vegetación acuática y plantas halófitas en los suelos salinizados (especialmente Typha dominguensis Pers., Distichlis spicata (L.) Greene y Cyperus laevigatus L.) y por charcas pequeñas originadas por las filtraciones de napas freáticas (Municipalidad Distrital de Santa María 2011). La Laguna La Encantada tiene aproximadamente una superficie de 35 hectáreas y un perímetro de 2600 m. Alrededor de su cuenca se desarrollan actividades turísticas, agrícolas y un sector de ella está destinada a la acuicultura pesquera de la tilapia (Oreochromis sp.) mediante el sistema de jaulas flotantes. La laguna se ha definido como un sistema eutrofizado y salobre. El cuerpo de agua presenta rangos de temperaturas anuales que oscilan entre 17,5 y 28, 5 °C, transparencia del disco Sechi entre 20 y 40 cm, pH que fluctúa entre 7,5 y 8,5, oxígeno disuelto entre 1,433 y 1,900 mg/L, Nitritos entre 0,01 y 0,02 mg/L y amonio entre 0,2 y 1,0 mg/L (Benites-Requena et al. 2014).
Las muestras de fitoplancton fueron colectadas durante los meses de abril, agosto y octubre del 2012 con una red de plancton de 20 µm de abertura de malla y fijadas con formaldehído al 4 %. Además, se obtuvieron las variables ambientales medidas in situ mediante una sonda multiparámetro HANNAH. Las observaciones de los ejemplares del dinoflagelado se realizaron mediante la metodología descrita por Boltovskoy (1995) en un microscopio óptico Leica DM 750 con cámara ICC50 (Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos) y las observaciones con el microscopio electrónico de barrido (MEB) se realizaron con un microscopio Jeol JSM - 6380 LVY del Centro de Espectroscopia y Microscopia electrónica de la Universidad de Concepción (CESMI-UDEC, Chile).
DESCRIPCIÓN DE LA ESPECIE
Peridiniopsis borgeiLemmermann, Archiv för Botanik 2(2): 134, pl. I, figs. 1-5. 1904.
Sinónimos: Peridinium borgei (Lemmermann) Lemmermann, Kryptogamenflora der Mark Brandenburg, Algen I: 671. 1910. Glenodinium borgei (Lemmermann) J. Schiller, Dinoflagellatae (Peridineae) 10(3)(2)(1): 112, figs. 108 a-e. 1935.
Los ejemplares de Peridiniopsis borgei encontrados presentaron forma ovalada o esférico-cónica, con notables variaciones en el número y desarrollo de las crestas marginales (Figs. 1a-c). Se observaron individuos con ausencia de crestas apicales y antapicales (Fig. 1a), ejemplares presentaron crestas antapicales con crestas muy rudimentaria o ausentes (Fig. 1b) y también se observaron tecas con cresta marginal entre la sutura 2'/4' y antapicales bien desarrolladas (Fig. 1c). Las tecas presentaron una longitud 27,0-43,0 µm (38,68±3,35 µm), longitud total (con crestas marginales incluidas) 37,8- 48,8 µm (46,04±2,94 µm), transdiámetro 22,8-33,3 µm (28,39± 2,88 µm) y un espesor 21,8-27,8 µm (24,54±2,04 µm). Los ejemplares estudiados presentaron una fórmula tabular: Po, x?, 4' (=3'+1a), 6'', 5''', 2'''', 6C, 5S. La superficie de las placas está ornamentada por un reticulado que presenta un poro en cada retículo y en los ejemplares con bandas intercalares desarrolladas se observó que estas se encuentran cubiertas por estrías transversales gruesas. El área apical está conformada por el complejo del poro apical (CPA) (Figs. 1a-e). En la epiteca se observó una placa hexagonal que es interpretada como la tercera apical (3'), ya que está conectada con el CPA mediante una sutura corta entre las placas 2'/4'. En esta sutura se observaron crestas marginales conformadas por las aletas de las placas contiguas (2' y 4') que presentaron distinto grado de desarrollo (Figs. 1a-c, 1e-f), incluso ausente en algunos ejemplares (Fig. 1a). La hipoteca está constituida por 7 placas (cinco placas postcingulares y dos placas antapicales) y entre ambas placas antapicales se observó en algunos ejemplares una cresta marginal de tamaño variable (Figs. 1b-c, 1d-f). El cingulum es descendente, excavado y está conformado por 6 placas de ornamentación menos marcada (Figs. 1e-f). El sulcus es profundo y se ensancha hacia atrás, pero no se extiende hasta el antápice (1f), en el borde derecho se observó una aleta sulcal de gran tamaño y ornamentada (Fig. 1d). La sulcal derecha (Sd) es alargada en sentido longitudinal y presenta en su borde derecho una aleta ornamentada de gránulos (Fig. 1d).
Los rangos de las variables ambientales en los meses analizados fueron: la temperatura superficial del agua de 18,9 22,2 °C, pH de 8,4-9,9, la conductividad de 4,6-5,6 mS/cm y una salinidad media de 4,3 ppm. Peridiniopsis borgei presentó una abundancia relativa moderada y la comunidad algal de la laguna La Encantada estuvo dominada por cianobacterias de los géneros Microcystis Kützing, Planktolyngbya Anagnostidis & Komárek y Coelemoron H.F. Buell y por diatomeas de los géneros Chaetoceros Ehrenberg y Nitzschia Hassall (L. Mendoza-Carbajal, observaciones personales).
FIGURA 1 Peridiniopsis borgei de la Laguna La Encantada, Perú. A-C: variación morfológica de P. borgei en microscopía fotónica. D-F: imágenes en MEB de P. borgei. D: vista ventral. E: vista dorsal. F: Vista lateral derecha. Escalas: A-D= 10 µm, E-F= 5 µm / Peridiniopsis borgei from La Encantada lake (Perú). A-C: morphological variaton of P. borgei in light microscopy. D-F: images SEM of P. borgei. D: ventral view. E: dorsal view. F: right side view. Scale bars: A-D= 10 µm, E-F= 5 µm.
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES GENERALES
Los ejemplares analizados en nuestro estudio presentan la formula tabular general conocida para la especie. Al analizar los diversos estudios taxonómicos e ilustraciones disponibles en la literatura se infiere que P. borgei es una especie muy variable en cuanto al número y tamaño de las crestas marginales, forma celular y grado de desarrollo de la ornamentación superficial. La variación en la forma celular en vista ventral varía desde ejemplares redondeados (Ling et al. 1989: figs. 26-27, 85., Zhang et al. 2012: figs. 2a-b., Krakhlmalny 2014: fig. 1a), esférico-cónicas (nuestras figuras 1b, 1d) a tecas redondeadas con la epiteca de forma piramidal (nuestros ejemplares: Figs. 1a, e., Lindemann 1923: figs. 1-2., Bourrelly 1968b: figs. 1-2,5., Pollingher & Hickel 1991: fig. 2g., Calado & Moestrup 2002: fig. 1) e individuos ovalados con un notorio cuello apical (Entz 1926: fig. 2). La especie también tiene variación en el número y desarrollo de las crestas marginales, se ha observado ejemplares sin crestas apicales ni antapicales, pero con aletas sulcales en ambos bordes laterales del sulcus (Ling et al. 1989: figs. 85-86, Gätz & Schager 1990: figs. 1, 3, Calado & Moestrup 2002: figs. 2-4) o con aletas sulcales rudimentarias (Calado & Moestrup 2002: fig. 5) y ejemplares con escaso desarrollo de las crestas apicales y antapicales, pero una aleta sulcal derecha destacada (nuestros ejemplares: Figs. 1e-f).
Peridiniopsis borgei fue propuesto artificialmente en conjunto con otras cuatro especies (Peridiniopsis amazonica B. Meyer, Peridiniopsis cristata (Balech) Bourrelly, Peridiniopsis kulczynskii (Wołoszyńska) Bourrelly y Peridiniospsis sphaeroidea Bourrelly) en el “grupo 1 o grupo de P. borgei” sensuMoestrup & Calado (2018). Este grupo se caracteriza por una epiteca con 10 placas + CPA (Po, x, 3', 1a, 6'', también interpretado como Po, x, 4', 6''). Sin embargo, entre todas las especies asignadas al “grupo 1”, Peridiniopsis borgei sólo tiene afinidad morfológica, la misma constitución tecal e idéntica tabulación con P. cristata. Esta última especie es considerada endémica del atolón de Clipperton, donde se han encontrado dos variedades: P. cristata var. cristata (Balech 1961, Ricard & Bourrelly 1982, Couté et al. 2012) y Peridiniopsis cristata var. tubulifera Couté, Perrette & Chomérat que se caracteriza por la ausencia de ornamentación superficial (Couté et al. 2012). Una tercera variedad, Peridiniopsis cristata var. boliviensis Iltis & Couté, sólo ha sido señalada en el lago Poopó y lago Titicaca en Bolivia (Iltis & Couté 1984, Cadima et al. 2005). Boltovskoy (1999) estudió distintas poblaciones de P. borgei en lagos argentinos, donde encontró una amplia variación en el número de crestas marginales, grado de desarrollo de la ornamentación superficial, forma de los individuos y la constitución tecal, interpretando a Peridiniopsis cristata (incluidas las variedades conocidas hasta ese momento: P. cristata var. cristata y P. cristata var. boliviensis) como variaciones morfológicas, incluidas dentro del rango de variación de Peridiniopsis borgei y concluye que el amplio espectro de variabilidad fenotípica de la especie podría estar relacionada a las condiciones ecológicas (especialmente la salinidad). Sin embargo, se requiere un estudio polifásico, incluyendo análisis de la ultraestructura y estudios moleculares de distintas poblaciones que permitan corroborar la propuesta de Boltovskoy (1999).
Peridiniopsis borgei tiene amplia distribución geográfica en ecosistemas de agua dulce y salobre, siendo mencionada en distintas localidades de Europa (Lemmermann 1904, Entz 1926, Lefèvre 1932, Gätz & Schagerl 1990, Calado & Moestrup 2002, Krakhmalny 2014), Asia (Pollingher & Hickel 1991, Krakhmalny et al. 2000, Zhang et al. 2012), Norteamérica (Carty 2014) y Oceanía (Ling et al. 1989, Ling & Tyler 2000). En América del Sur se le encontró en distintos cuerpos de aguas salobres de Argentina (Boltovskoy 1999) y en la laguna Piuray (Andes Peruanos, 3400 m.s.n.m.), pero este reporte carece de ilustraciones de la especie mencionada (Hegewal et al. 1980). Por ende, el presente estudio confirma la presencia de P. borgei en el Perú, ampliando su distribución en el país y contribuye al conocimiento de la diversidad biológica de los humedales costeros del centro de Perú, donde los estudios en torno a las microalgas son muy escasos y centrados en las cianobacterias y algas verdes (v.g., Montoya 1984, Aguilar et al. 2004, Mendoza-Carbajal 2016).
Debido que P. borgei ha originado eventos de proliferaciones masivas en Argentina (Boltovskoy 1999), Estados Unidos (Whitford & Schumacher 1984) y Finlandia (Lindholm & Öhman 1995) se sugiere realizar estudios ecológicos detallados que permitan conocer la dinámica poblacional de P. borgei en la laguna La Encantada.
