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INTRODUCCIÓN
El método de marcaje y recaptura es una de las herramientas más utilizadas para estimar parámetros poblacionales y evaluar cambios en la abundancia de especies animales (Krebs 2008). El uso de dispositivos de marcaje permanentes para el seguimiento y monitoreo de murciélagos ha sido problemático, debido a que son animales voladores y la mayoría de las especies son de pequeño tamaño (Ellison et al. 2007; O’Mara et al. 2014). Estas condiciones limitan el peso del dispositivo a utilizar, ya que no puede exceder el 5 % de la masa corporal del individuo (Neubaum et al. 2005). Los anillos para aves, por ejemplo, se utilizaron comúnmente como una marca permanente en murciélagos, sin embargo, su aplicación causa lesiones en los individuos y ahora existen programas para retirar tales anillos de los individuos anteriormente marcados (Rodríguez-Posada & Santa-Sepúlveda 2013).
Recientemente, la reducción en el tamaño de los transpondedores integrados pasivos (en adelante PIT-tag), ha permitido marcar especies de vertebrados pequeños de forma permanente mediante su implantación sub-dérmica (Freeland & Fry 1995) y a un costo accesible (Lobos et al. 2013). Los PIT-tag están compuestos por un pequeño chip encerrado en una cápsula de vidrio inerte que generalmente se inserta por vía subcutánea. Cuando se activan por un campo electromagnético a corta distancia, estos dispositivos emiten un código único y, como no tienen fuente de alimentación interna, normalmente proporcionarán una identidad individual para toda la vida de un animal (Gibbons & Andrews 2004).
Esta técnica se ha utilizado con éxito en murciélagos, presentando lesiones mínimas y un bajo porcentaje de pérdida de marcas (e.g., Kerth & König 1996; Garroway & Broders 2007; Braun de Torrez et al. 2020; Kohles et al. 2020). No obstante, estos estudios han asumido que el uso de los PIT-tag como marca no tiene un impacto sobre la sobrevivencia o el comportamiento de los individuos marcados, existiendo escaza evidencia que valide esta idea (Rigby et al. 2012). De manera que son necesarios estudios con diferentes especies para validar el uso de los PIT-tag como un método seguro e inofensivo para marcar murciélagos de forma permanente.
En Chile, el número de estudios sobre murciélagos ha aumentado significativamente en los últimos años (e.g., Ossa et al. 2020; Rodríguez-San Pedro et al. 2020, 2021, 2022; Chaperon et al. 2022; Quiroga et al. 2022), pero aún continúa siendo un grupo poco estudiado en comparación con otros grupos zoológicos (Fernández et al. 2016). Además, son escasos los estudios específicos que evalúen el efecto o los resultados de la aplicación de métodos de marcaje sobre este grupo de mamíferos (e.g., Puelma-Diez et al. 2021).
Este es el primer estudio que evalúa el efecto del marcaje con PIT-tag en especies de murciélagos en Latinoamérica. Para determinar si estos dispositivos brindan un método adecuado de marcaje, evaluamos el efecto del uso de PIT-tag como marca permanente sobre la tasa de recaptura y la condición corporal de Myotis chiloensis y Tadarida brasiliensis en Chile central.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
Este estudio se realizó en el Parque Etnobotánico Quilapilún (33°5’30.62” S, 70°43’52.82” O), ubicado en la Región Metropolitana a 30 kilómetros al norte de la ciudad de Santiago de Chile (Fig. 1). En este sitio existe una colonia mixta de las especies de murciélagos Myotis chiloensis (Vespertilionidae; 6-10 g) y Tadarida brasiliensis (Molossidae; 9-15 g) (Manque Bioexploraciones 2018). El área de estudio es parte de la Región del Matorral y del Bosque Esclerófilo (Gajardo 1994). El régimen climático del área es de tipo mediterráneo con una temperatura media anual de 13,9 ºC, con una temperatura máxima media de 29 ºC en el mes más cálido (enero) y una temperatura mínima media 2,8 ºC en el mes más frío (julio). Las precipitaciones se concentran en los meses de invierno y presentan una media anual de 380 mm (CGA Ingenieros Consultores 2015).
Captura y recaptura de individuos
Para la captura y recaptura de individuos realizamos seis campañas de uno o dos días durante la estación estival (del 12 de enero al 4 de marzo de 2019), con un intervalo de ca. 10 días entre campañas. Para las capturas utilizamos cuatro redes niebla (dos de 10 x 2,5 m, una de 6 x 2,5 m y una de 3 x 2,5 m) y una trampa arpa (de 4 x 2 m), que se activaron alrededor de las 20:00 h y se mantuvieron activas hasta las 03:00 h, con una revisión constante cada 20 minutos. Para manipular a los ejemplares seguimos el protocolo de bioseguridad establecido por el “Manual para el Monitoreo de Fauna Silvestre en Chile” (De la Maza & Bonacic 2013), incluyendo además la inmunización antirrábica de las personas que realizaron las actividades de captura y manipulación. Para la identificación de las especies usamos las descripciones de Rodríguez-San Pedro et al. (2014).
Diseño experimental
Para poder identificar con seguridad a todos los animales a nivel individual, los individuos capturados fueron marcados mediante la perforación del patagio con una secuencia única por ala (ver detalles en Puelma-Diez et al. 2021). Además, registramos medidas morfométricas estándar para cada individuo (largo total, largo antebrazo, etc.), junto con su masa corporal y sexo.
Del total de individuos capturados por campaña, marcamos a la mitad de los individuos de cada especie con un chip sub-dérmico (PIT-tag), dejando a un grupo igual de individuos sin PIT-tag. El marcaje mediante la aplicación de PIT tag se hizo a través de chips sub-dérmicos modelo MiniHPT8 (30 mg) (Biomark, Inc.), que fueron inyectados con un implantador sub-dérmico en la región lumbo dorsal inferior de cada murciélago para su identificación individual. Cada PIT tag emite un código instantáneo que tiene un número de serie único de 9 dígitos, el que se leyó con un lector HPR Lite (Biomark, Inc.) a unos 5 cm de distancia del animal.
Una vez marcados los individuos se liberaron en el mismo lugar donde fueron capturados.
Análisis de datos
Para cada especie, se calculó la tasa de recaptura para cada campaña. Para esto, el número de individuos recapturados en una campaña fue dividido por la sumatoria de los individuos capturados en campañas anteriores, expresando el resultado como el número de recapturas en 100 individuos capturados (Gaisler & Chytil 2002). Para detectar diferencias significativas en la tasa de recaptura entre grupos (con y sin PIT-tag) se utilizó el Modelo Lineal Generalizado (GLM) con una función de Poisson (Fernández et al. 2021). El modelo consideró la tasa de recaptura (número de recapturas en 100 individuos capturados) como variable respuesta y el tratamiento (con y sin PIT-tag) como variable predictiva.
Estimamos la condición corporal mediante el índice de condición corporal (ICC), que corresponde a la división entre la masa corporal (gr) por el largo de antebrazo (mm) (Chacón & Ballesteros 2019). Usamos Modelos Lineales para detectar diferencias significativas en el ICC entre grupos (con y sin PIT-tag). La selección de este método se basó en que la variable respuesta sigue una distribución normal (Speakman & Racey 1986). El ICC fue la variable respuesta y el tratamiento (con y sin PIT-tag) la variable predictiva. Ajustamos dos modelos, donde uno comparó el ICC entre tratamientos antes del marcaje (captura inicial) y otro que comparó el ICC entre tratamientos con los datos obtenidos durante las recapturas (última recaptura).
RESULTADOS
Capturamos un total de 262 individuos, 176 correspondieron a la especie M. chiloensis y 86 a T. brasiliensis, con un total de 43 y 33 recapturas, respectivamente. La masa promedio en M. chiloensis fue de 5,7 gramos (EE ± 0,1) con un largo promedio de antebrazo de 37,5 mm (EE ± 1,3). Para T. brasiliensis la masa promedio fue de 12,1 gramos (EE ± 0,1) y el largo promedio de antebrazo fue de 43,8 mm (EE ± 2,3).
Tasa de recaptura
En promedio, la tasa recaptura en M. chiloensis con PIT-tag fue levemente inferior a la de individuos sin PIT-tag (Fig. 2), aunque las diferencias no fueron estadísticamente significativas entre tratamientos (p = 0,123).
La tasa de recaptura varió entre un 2 y 10,4 % (mínimo y máximo) a través de las campañas y no registramos perdida del PIT-tag en los individuos recapturados durante el estudio.
En el caso de T. brasiliensis, las capturas en las primeras campañas fueron muy bajas por lo que sólo se analizaron cuatro de las seis campañas ejecutadas. Para esta especie, la tasa de recaptura promedio para el grupo con PIT-tag fue superior a la que presentaron los individuos sin PIT-tag (Fig. 3). No obstante, al igual que para la especie anterior, no se detectaron diferencias estadísticamente significativas entre tratamientos (p = 0,072).
La tasa de recaptura tuvo una variación temporal entre 8,7 y 42,8 % (mínimo y máximo) a través de las campañas. En T. brasiliensis se registró la pérdida del PIT-tag, en el 7,6 % de los individuos marcados.
FIGURA 2 Promedio de tasa de recaptura con y sin PIT tags para especie Myotis chiloensis. Barras de error corresponden al error estándar (EE). / Average recapture rate with and without PIT tags for Myotis chiloensis. Error bars correspond to standard error.
Condición corporal
No se detectaron diferencias significativas en el ICC de M. chiloensis en la captura inicial entre grupos (con y sin PIT-tag) (F = 0,43; p = 0,525). En promedio, el ICC de M. chiloensis aumentó durante la última recaptura en ambos grupos (con y sin PIT-tag) (Fig. 4), pero tampoco hubo diferencias estadísticamente significativas entre grupos (F = 0,13; p = 0,721).
El ICC de T. brasiliensis fue similar entre grupos tanto antes del marcaje (F = 0,05; p = 0,825) como durante la última recaptura (F = 1,39; p = 0,263) (Fig. 5).
FIGURA 4 Promedio de índice de condición corporal (ICC) en individuos con y sin PIT tag para la especie Myotis chiloensis en la primera captura y última recaptura. Barras de error corresponden al error estándar (EE). / Average body condition index (ICC) in individuals with and without PIT tag for Myotis chiloensis in the first capture and last recapture. Error bars correspond to standard error.
FIGURA 5 Promedio de índice de condición corporal (ICC) en individuos con y sin PIT tag para especie Tadarida brasiliensis en la primera captura y última recaptura. Barras de error corresponden al error estándar (EE). / Average body condition index (ICC) in individuals with and without PIT tag for Tadarida brasiliensis in the first capture and last recapture. Error bars correspond to standard error.
DISCUSIÓN
Bajo las condiciones de nuestro estudio, el uso de los PIT-tag resultó ser un método de marcaje permanente seguro e inofensivo para dos especies de murciélagos de pequeño tamaño en la zona mediterránea de Chile central. No detectamos efectos negativos del marcaje mediante PIT-tag en la tasa de recaptura ni en la condición corporal de los individuos. Además, esta marca permaneció en una importante proporción de los individuos (sin pérdidas registradas en M. chiloensis y un porcentaje de pérdida del 7,6 % en T. brasiliensis). Nuestros resultados sugieren que los PIT-tags brindan una herramienta útil y segura para el marcaje de las poblaciones de murciélagos. Debido a que esta marca es permanente, puede ser usada en estudios de largo plazo.
La ausencia de un efecto negativo del uso de PIT-tag en la tasa de recaptura y el ICC de M. chiloensis y T. brasiliensis coincide con los resultados de Rigby et al. (2012), quienes no detectaron un efecto significativo del uso de este tipo de marca en la tasa de recaptura e ICC de Myotis daubentonii. También coinciden con estudios en Eptesicus fuscus, que no han detectado impactos negativos en el bienestar ni en la supervivencia de individuos tras ser marcados con PIT-tag (Neubaum et al. 2005; Wimsatt et al. 2005). Esto sugiere que el marcaje con PIT-tag no tiene un efecto negativo inmediato sobre la supervivencia o el comportamiento de los individuos marcados (Rigby et al. 2012).
Por otro lado, se ha reportado una importante pérdida del PIT-tag en animales tras ser implantados (Bjorndal et al. 1996; Kimball & Mace 2019). En el caso de murciélagos, Rigby et al. (2012) registraron un 16 % de pérdida del PIT-tag (39/256 individuos). La pérdida de esta marca podría deberse a que el PIT-tag dejó de funcionar, la inserción fallida del PIT-tag por el operador (Rigby et al. 2012), su expulsión por falta de cicatrización de la piel y por razones que aún no se conocen relacionadas al animal (Freeland & Fry 1995). En nuestro estudio, sólo detectamos pérdida del PIT-tag en T. brasiliensis, pudiendo esta diferencia entre especies deberse a características anatómicas, fisiológicas o a la diferente mecánica de vuelo de las especies estudiadas (Canals & Cattan 2008).
La ausencia de efectos negativos y el bajo porcentaje de pérdida en el uso del PIT-tag, sugiere que este método de marcaje es útil para el monitoreo y la estimación de tamaños poblacionales en murciélagos. Sin embargo, es un método costoso ya que, además de la compra de los microchips, requiere de un aparato lector de PIT-tag y contar con personal capacitado para el proceso de implantación y/o entrenar personal en este procedimiento. Sin embargo, se ha visto que en proyectos de largo plazo el uso de esta técnica de marcaje puede ahorrar dinero, tiempo y trabajo (Ellison et al. 2007).
Contar con un sistema de marcaje efectivo y seguro para los animales ha permitido una mejor comprensión de las dinámicas poblacionales y facilitado el monitoreo a largo plazo en murciélagos (Kerth 2022). Es importante generar estudios de largo plazo sobre los murciélagos en Chile, ya que de las quince especies que actualmente habitan en el país, seis están clasificadas en alguna categoría de conservación que implica algún grado de amenaza (categorías “En Peligro”, “Vulnerable”, “Casi Amenazada”) (MMA 2022). Además, la necesidad de estudios de largo plazo en murciélagos cobra mayor relevancia en el contexto del aumento de proyectos de energía eólica en Chile (Nasirov et al. 2021), ya que a nivel global y local se ha reportado una importante mortalidad de individuos asociadas al funcionamiento de los generadores eólicos producidas por colisión o barotrauma (e.g., Escobar et al. 2015; Thaxter et al. 2017).
CONCLUSIÓN
Nuestro trabajo validó el uso de microchip sub-dérmicos (PIT-tag) como método de marcaje, ya que su uso no presentó efectos negativos sobre la tasa de recaptura ni en la condición corporal de las especies de murciélagos estudiadas. Estos resultados sugieren que este método de marcaje es seguro para las poblaciones de murciélagos y puede ser útil en estudios de largo plazo. De acuerdo a la información disponible, su uso es recomendable en murciélagos de tamaño pequeño, en los cuales permite la identificación a nivel individual. Estos resultados aportan información valiosa para un mejor conocimiento de los murciélagos y contribuyen al desarrollo de esfuerzos de monitoreo y seguimiento de las poblaciones de quirópteros que sean eficientes y seguros para los animales.
