INTRODUCCIÓN

En Chile, el desierto de Atacama se extiende por 180.000 km² (^{Williams et al. 2008}) y corresponde a la porción más austral del desierto costero de Perú y Chile, ubicado entre los 5° y 27° de latitud Sur. En el área, las condiciones áridas han prevalecido desde el cuaternario tardío (^{Arroyo et al. 1988}). Dentro del desierto de Atacama, se reconoce al desierto interior (^{Gajardo 1994}), el que se extiende entre los 18,35° y 25,0° Sur. Corresponde a un área hiperárida (rango anual de precipitaciones entre agosto 2017-2019 de 0 - 3,55 mm, estación meteorológica de Pica, Instituto de Investigaciones Agropecuarias), que carece de vida vegetal, salvo en condiciones muy particulares asociadas a la presencia de aguas subterráneas (bosques de tamarugo y salares).

En este desierto, habitan reptiles como el dragoncito Liolaemus reichei (Werner 1907), especie previamente conside rada un sinónimo menor de L. stolzmanni (Steindachner 1891) por ^{Langstroth (2011}), pero revalidada por ^{Valladares-Faúndez et al. (2018)}, y el gecko Phyllodactylus gerrhopygus (Wiegmann 1834). Liolaemus reichei es considerada en Peligro (^{UICN 2019}), corresponde a un lagarto pequeño (SVL 42 mm), endémico de Chile, diurno y con distribución restringida (^{Ruiz de Gamboa & Ferrú 2013}). Phyllodactylus gerrhopygus, está clasificado como Preocupación Menor (^{UICN 2019}), corresponde a un gecko (SVL 50 mm), endémico del desierto chileno-peruano y nocturno (^{Pincheira-Donoso 2006}). Dentro de los mamíferos, se describe la presencia del roedor Phyllotis limatus (Thomas 1912), presente en estas áreas desérticas (^{Lobos & Alzamora 2016}) y como predador, se puede mencionar al zorro Lycalopex culpaeus (Molina 1782) (^{Guzmán-Sandoval et al. 2007a}).

En relación a las especies que habitan en el desierto absoluto de Atacama, los estudios ecológicos se han centrado principalmente en los ambientes más favorables dentro de este ecosistema hiperárido. Así por ejemplo, se pueden mencionar trabajos asociados a Oasis de Nieblas (^{Sagredo et al. 2002}, ^{Guzmán-Sandoval et al. 2007a}, ^{Guzmán-Sandoval et al. 2007b}) y bosques de la Pampa del Tamarugal (^{Carmona & Rivadeneira 2006}, ^{Carevic et al. 2013}, ^{Ossa et al. 2014}, ^{Martínez et al. 2016}). Sin embargo, las interacciones que se dan en las condiciones ambientales más adversas (sin vegetación) son prácticamente desconocidas, en especial las de tipo trófica. En este contexto, el uso de isótopos estables (SIA, por su sigla en inglés Stable Isotope Analysis) constituye una herramienta que permite la reconstrucción de la dieta y la determinación de las posiciones tróficas de los organismos (^{Fry 2006}, ^{Davis et al. 2012}). Las firmas isotópicas de carbono (δ¹³C), se han utilizado para identificar las fuentes de producción energética primaria de los consumidores y las del nitrógeno (δ¹⁴N) para estimar el nivel trófico del consumidor (^{Kupffer et al. 2006}, ^{Newsome et al. 2007}, ^{Baeta 2019}). Dentro de las ventajas del uso de SIA destaca que permiten obtener una visión integrada del consumo que realiza una especie en el tiempo, no requieren necesariamente de un muestreo intensivo en la dimensión temporal y espacial, permiten complementar los estudios dietarios y contribuyen al conocimiento trófico de las comunidades (^{Grundler et al. 2017}); además es considerada una metodología robusta para determinar los alimentos asimilados (Davis et al. 2012). Por otra parte, el uso de SIA tiene un alto potencial en el estudio de especies amenazadas (^{Molina et al. 2018}), permitiendo analizar relaciones tróficas en especies con escaso conocimiento, o donde ellas son difíciles de determinar por los bajos tamaños poblacionales. En reptiles, se reportan escasos estudios en los que se aplica el uso de SIA (^{Grundler et al. 2017}). Para Chile, uno de esos estudios incluyó la utilización de SIA para comparar las dietas de poblaciones insulares y continentales de Liolaemus pictus (Dumeril & Bibron 1837) (^{Vidal & Sabat 2010}).

En este contexto, ante la falta de información ecológica de las especies del desierto hiperárido, nuestros objetivos fueron analizar la distribución, densidad y ecología trófica de estas especies. Nuestras predicciones son que las distribuciones de los reptiles y micromamíferos son restringidas (a condiciones de microhábitat que resulten favorables), las densidades son bajas debido a la limitada disponibilidad de recursos y las relaciones tróficas deben ser simples y con una alta sobreposición debido a la restricción de recursos propios de estos sitios hiperáridos.

MATERIALES Y MÉTODOS

NICHO ISOTÓPICO

Nosotros trabajamos específicamente en los sitios TN- 2; TN-3 y TN-4. Para las potenciales presas, se recolectó invertebrados por medio de dos métodos: (1) búsqueda directa de 1 hora (^{Molina-Burgos et al. 2018}), y (2) con la instalación de 6 trampas de caídas de pvc (100 mm diámetro y 130 mm profundidad), enterradas en el suelo y

situadas aproximadamente a 15 metros entre ellas. Cada trampa fue rellenada con 50 ml de agua y jabón durante 3 días consecutivos. Para el análisis de isotopos, se utilizó el cuerpo completo de los invertebrados. A los reptiles se les amputo un trozo de la punta de la cola y a los roedores un pedazo de oreja (4 miligramos), siendo devueltos al medio. Se utilizó 1 mg de tejido de músculo de los vertebrados e igual cantidad del cuerpo de un conjunto representativo de presas. Las muestras fueron molidas, secadas y posteriormente se les extrajo los lípidos con éter de petróleo usando un extractor Soxhlet. Se determinó la composición de isótopos de carbono y nitrógeno (δ¹³C y δ¹⁵N), por medio de un espectrómetro de masas de relación de isótopos de flujo continuo. Se determinó la proporción en que contribuyeron las presas en la dieta de reptiles, debido a la mayor disponibilidad de individuos predadores muestreados, mediante el modelo de mezcla SIAR (^{Parnell & Jackson 2013}). Los parámetros del modelo fueron estimados ocupando 300.000 iteraciones por medio de cadenas de Markov. Para el factor de enriquecimiento trófico (TEF) se consideró 1,3 ± 0,3 δ¹³C y 2,3 ± 0,18 δ¹⁵N (^{McCutchan et al. 2003}).

FIGURA 1 Área de estudio. El desierto interior es representando por el sombreado gris, en color blanco otros ambientes. Los círculos representan sitios donde solo se muestreo reptiles y estrellas donde se incluyó trampas Sherman y trampas cámaras. Coordenadas geográficas son representadas en UTM, datum WGS84, zona 19S. / Study area. The absolute desert is represented by gray shading and other environmental are represent in white color. Circles represent sites where only reptiles were sampled and stars are sites with Sherman traps and camera traps. Geographical coordinates are represented in UTM, datum WGS84, zone 19S. 

RESULTADOS

SAUROFAGIA

En agosto de 2016, colectamos dos reptiles disecados, donde observamos muerte por atragantamiento de un Microlophus maminensis (Donoso-Barros 1966), de 180 mm de largo total, al intentar tragar un individuo de L. torresi de 100 mm de largo total (Fig. 4). Los animales fueron depositados en la colección del Museo de Historia Natural y Cultural del Desierto de Atacama, en la ciudad de Calama (MUHNCAL 600-14).

FIGURA 2 Registros de temperaturas ambientales en una madriguera de L. reichei. Se representan los registros obtenidos en el interior de la madriguera (T° interna) y en el exterior (T° externa). / Records of environmental temperatures in L. reichei burrow. The records obtained inside the burrow (internal T °) and outside (external T °) are represented. 

FIGURA 3 Nicho isotópico de una comunidad del desierto hiperárido de Atacama. Lesa Lepisma saccharina, Lire Liolaemus reichei, Mumu Mus musculus, Phge Phyllodactylus gerrhopygus, Phli Phyllotis limatus, Pseu Pseudoescorpionida, Sica Sicarius sp y Tric Tricholepidion sp. / Isotope niche of a community in the hyperarid Atacama Desert. Lesa Lepisma saccharina, Lire Liolaemus reichei, Mumu Mus musculus, Phge Phyllodactylus gerrhopygus, Phli Phyllotis limatus, Pseu Pseudoescorpionida, Sica Sicarius sp. and Tric Tricholepidion sp. 

TABLA 2 Comunidad utilizada en estudio de isotopos estables. Ni números de individuos y %Ni porcentaje del total de individuos. La composición isotópica se expresa como (δ¹³C) para el carbono, (δ¹⁵N) para el nitrógeno y la DS (desviación estándar) es presentada para los predadores. Las presas fueron agrupadas y analizadas como una muestra compuesta. / Community used in the stable isotope study. Ni is number of individuals and %Ni is the percentage of total individuals. The isotope composition is expressed as (δ¹³C) for carbon, (δ¹⁵N) for nitrogen; SD (standard deviation) is shown for the predators. Prey were grouped and analyzed as a complex sample. 

Taxa	Ni	% Ni	δ13C	δ15N	DS δ13C	DS δ15N
Invertebrados
Aracnida
Sicarius sp	2	11,76	-18,9	14,9
Pseudoescorpionida	1	5,88	-24,1	10,9
Insecta
Coleoptera
Tenebrionidae	exoesqueletos	-
Zygentoma
Lepisma saccharina	13	76,47	-22,5	9,52
Tricholepidion sp	1	5,88	-20,4	10
Vertebrados
Reptilia
Liolaemus reichei	3		-21,6	8,97	0,5	1,12
Phyllodactylus gerrhopygus	6		-21,6	12,1	0,9	1,55
Mamíferos
Phyllotis limatus	1		-21,6	9,51
Mus musculus	1		-21,1	9,71

FIGURA 4 Predación de Microlophus maminensis sobre Liolaemus torresi, Sierra Gorda, Región de Antofagasta. / Predation of Microlophus maminensis on Liolaemus torresi, Sierra Gorda, Región de Antofagasta. 

DISCUSIÓN

De acuerdo a ^{Noy-Meir (1973}), el desierto del norte chileno presenta una productividad que es baja, variable, dependiente de las precipitaciones y de la disponibilidad de nutrientes como el nitrógeno. El área muestreada, se caracterizó por la ausencia de toda forma de vida vegetal, por un predominio de planicies y lomajes, sustrato predominantemente arenoso y por presentar bajo grado de perturbación antrópica a nivel de microhábitat, a diferencia de otras áreas del desierto de Atacama, que presentan un fuerte uso minero y de infraestructura energética. El uso de guaridas bajos piedras (tanto por invertebrados como vertebrados), puede ser relevante para efectos de termorregulación, como se registró en el sitio TN-2. En este sentido, se puede mencionar que en el roedor P. limatus, se describe la presencia de guaridas hasta de 1 m de profundidad en el subsuelo (^{Lobos & Alzamora 2016}).

En términos poblacionales, los saurios presentaron una distribución asociada a una baja densidad y frecuencia de ocupación. L. reichei, es parte de un conjunto de lagartos conocidos como “dragoncitos”, los que son reconocidos por su baja frecuencia de hallazgos (^{Donoso-Barros 1969}). Pese a las condiciones adversas de este ecosistema, hubo registros de roedores, los que fueron escasos. En este sentido, destacó la presencia del cosmopolita M. musculus y su capacidad para invadir este ambiente desértico, siendo a nuestro entender, el primer registro de esta especie para este tipo de ecosistema; es interesante mencionar que esta especie se relaciona a la presencia de habitaciones humanas, las que no están presentes en el área de estudio al menos en la actualidad (en las proximidades del área de estudio, se encontraba el puerto salitrero de Caleta Buena, el que operó entre los años 1888 a 1940). El zorro culpeo, fue registrado en gran parte del área de estudio, favorecido por su mayor capacidad de desplazamiento dentro de este ambiente hostil.

La red trófica (isotópica) es simple, con L. reichei ocupando un rango más estrecho de recursos que P. gerrhopygus. Lo anterior, supone una alta competencia entre ambas especies, segregadas por el carácter nocturno del gecko (^{Pérez & Balta 2007}) y la baja frecuencia en que ambos se superponen. En P. gerrhopygus se reporta en Perú, en base a 5 ejemplares, la presencia de 7 ítems (identificados), donde de acuerdo a un índice de importancia relativa, predominó en primer lugar las arañas, seguido por coleópteros, larvas de insectos y sicarios (Pérez & Balta 2011). En el estudio mencionado, los individuos fueron registrados en ambientes de desierto, lomas y oasis (los dos últimos desiertos con vegetación).

En relación a la posición trófica, P. gerrhopygus ocupa una posición superior a L. reichei. En este sentido, ^{Pérez & Balta (2011}), destacan el importante consumo de arácnidos por este gecko. Otro aspecto interesante, es la presencia de roedores en un ambiente sin vegetación, que de acuerdo a nuestra red trófica comparten recursos con los reptiles (lo que podría sugerir algún grado de competencia considerando la baja disponibilidad de recursos tróficos), aunque P. gerrhopygus consume algunos recursos que le permiten estar en la parte alta de la red trófica. En la red trófica ya mencionada, no se incluyó al zorro culpeo, el que está ampliamente distribuido en el desierto absoluto y que, de acuerdo a estudios previos, es predador de parte de los reptiles de este estudio (Guzmán et al. 2007a).

Los diagramas de mezcla muestran el rol clave de Zygentoma en las dietas de ambos reptiles (99,8% para L. reichei y 99,3% para P. gerrhopygus). En este sentido, Lepisma saccharina, fue un invertebrado clave, siendo la presa más abundante. Diversos estudios han explorado la alta capacidad adaptativa de Lepisma, destacando su tolerancia a periodos de inanición extrema (^{Devries & Appel 2013}) y al hecho de que pueden consumir diversas fuentes de alimentación (^{Sweetman 1939}). Respecto a los otros ítems, destacó que el gecko incorporó 4,8 veces más pseudoescorpiones y 3,4 veces más sicarios que L. reichei; ello influyó en su posición trófica. La información de SIA en reptiles, es representativa del uso temporal de los recursos que hacen estos animales, debido a su baja tasa de recambio del nitrógeno producto su carácter poiquilotermo (^{Grundler et al. 2017}), que en el caso de tejidos musculares, puede reflejar una integración de información representativa de semanas a meses (^{Fisk et al. 2009}).

Desde el punto de vista trófico, las relaciones entre especies fueron simples y en algunos casos, pueden ser incluso bidireccionales; por ejemplo, el gecko incorpora arácnidos, aunque existen estudios que describen la predación de arácnidos sobre gekos (^{Fulvio-Pérez & Minoli 2014}). Este podría ser el caso de la araña Sicarius sp, que ocupo la posición trófica más alta en nuestro estudio. Otro aspecto interesante, es la predación que grandes reptiles como M. maminensis pueden hacer sobre reptiles más pequeños. En el caso que reportamos, individuos de L. torresi (dragoncito) fueron observados en los sectores más áridos, próximos a una pequeña quebrada con vegetación (200 metros) ocupada por Microlophus. En este contexto, en el desierto más árido, la falta de recursos tróficos limita la presencia de grandes lagartos, los que están presentes en las áreas arbustivas aledañas al desierto absoluto, lo que podría disminuir el riesgo de saurofagia. Por otra parte, este registro de predación de M. maminensis sobre L. reichei es el primer reporte de predación para estas especies.

Para los vertebrados del desierto absoluto, hay escasos antecedentes de su ecología. Así, nuestros registros van en la dirección de una mejor comprensión de las relaciones ecológicas de las especies que habitan en ambientes extremos como el desierto del sur de Sudamérica.