Introducción
Las enfermedades infecciosas en fauna silvestre están emergiendo de forma acelerada y pueden tener consecuencias importantes para la conservación de las especies, ya que pueden afectar la aptitud física individual y conducir a una mayor mortalidad1,2. La interacción entre la fauna silvestre, los animales domésticos y los humanos puede permitir el establecimiento de nuevas enfermedades infecciosas en poblaciones previamente no infectadas, evento conocido como spillover (derrame)3. La transmisión de patógenos desde animales domésticos a la fauna silvestre es un evento frecuente que podría tener consecuencias negativas para la conservación de las especies de vida silvestre4. Esto es particularmente importante para aquellas especies consideradas en peligro de extinción que sufren efectos antrópicos, tales como el cambio climático, la sobre-explotación, la contaminación y la pérdida y fragmentación del hábitat, casos en que los brotes de enfermedades infecciosas pueden tener graves consecuencias para sus poblaciones3,5. En algunos casos, los patógenos de animales silvestres pueden transmitirse a los seres humanos, hecho que produce importantes consecuencias para la salud pública6,7. Así mismo, las aves silvestres pueden transmitir patógenos a la fauna doméstica y a humanos debido a que tienen la capacidad de diseminar, en cortos períodos de tiempo, patógenos por áreas geográficas amplias, lo cual puede desencadenar epizootias relevantes8.
Actualmente, las zoonosis de fauna silvestre se consideran una de las amenazas crecientes más destacables para la salud mundial7. En este sentido, las especies aviares han sido extremadamente relevantes para la emergencia de enfermedades infecciosas en los seres humanos9. Un ejemplo notable de esto son los brotes de influenza que se han producido a lo largo de la historia de la humanidad y que, en la mayoría de los casos, se originaron en aves acuáticas10. Por lo anterior, el análisis de enfermedades infecciosas en especies de aves silvestres es crucial, no sólo para su conservación, sino también para la prevención de eventos de spillover que podrían amenazar la salud pública en el futuro.
Los objetivos de esta revisión fueron 1) organizar y clasificar toda la información disponible sobre patógenos virales y bacterianos de las aves silvestres chilenas; 2) evaluar qué patógenos y órdenes aviares se han estudiado en el país y cuáles han recibido poca o ninguna atención por parte de la comunidad científica local; 3) evalúar el número de artículos publicados en el período de 1941 a 2019 referidos a patógenos virales y bacterianos en la vida silvestre chilena, y 4) determinar qué regiones de Chile concentran la mayor y la menor cantidad de estudios relacionados con patógenos virales y bacterianos en fauna silvestre.
Material y Métodos
Se incluyeron en el estudio especies de aves nativas e introducidas de vida libre. Los estudios sobre animales domésticos y animales mantenidos en cautiverio en zoológicos, centros de exposición y granjas no fueron incluidos en esta revisión. También se excluyeron las publicaciones referidas al territorio antártico chileno, ya que otros trabajos se han centrado en este tema11,12. Las aves se consideraron chilenas cuando su distribución reproductiva o en reposo se encontraba dentro del territorio chileno, incluidas Rapa Nui e islas oceánicas. Las especies cuya distribución está restringida a la Antártica y las islas sub-antárticas (es decir, Pygoscelis adeliae y Aptenodytes forsteri) o su presencia en Chile ha sido esporádica o restringida a un solo registro (por ejemplo, Streptoprocne zonaris, Porphyrio martinicus, Mycteria americana) fueron excluidas de esta revisión. Además, un organismo bacteriano o viral fue clasificado como patógeno e incluido en esta revisión si había información disponible en la literatura científica que indicaba su capacidad para causar enfermedades en animales, humanos o ambos. Así mismo, en esta revisión sólo se incluyeron publicaciones revisadas por pares y se excluyeron los datos entregados por medio de literatura gris (es decir, libros, tesis, resúmenes en conferencias científicas y/o seminarios).
La búsqueda y listado de artículos científicos revisados por pares que evalúan la presencia de patógenos virales y bacterianos en aves chilenas fue realizada siguiendo las indicaciones de la declaración de Elementos de informe preferidos para revisiones sistemáticas y meta-análisis PRISMA (Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses)13.
Las publicaciones científicas revisadas por pares sobre patógenos virales y bacterianos en aves silvestres chilenas se recopilaron en los buscadores académicos Google Scholar (https://scholar.google.cl/), Scielo Scientific Library (http://www.scielo.org/) y PubMed (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/). Las búsquedas se realizaron utilizando las siguientes palabras claves: “aviar”, “aves silvestres” Y “Actinobacter”, “adenovirus”, “ántrax”, “arbovirus”, “bacterias”, “Chlamydophila”, “Chlamydia”, “Clostridium”, “virus de la anemia del pollo”, “circovirus”, “coronavirus”, “plaga del pato”, “Erysipelothrix”, “Escherichia coli”, “Helicobacter”, “herpesvirus”, “enfermedad infecciosa de la bursa”, “Gumboro” “influenza”, “Listeria”, “Mycobacterium”, “Mycoplasma”, “Newcastle”, “papillomavirus”, “paramixovirus”, “Pasteurella”, “polyomavirus”, “poxvirus”, “retrovirus”, “Salmonella”, “tularemia”, “viral”, “virus”, “virus del Nilo Occidental” Y “Chile”. Estos mismos términos fueron traducidos al inglés para realizar la búsqueda de artículos científicos en literatura publicada en ese idioma. Esta revisión consideró todas las publicaciones existentes en la literatura científica, en este caso desde enero de 1941 hasta abril de 2019.
La información recopilada de las publicaciones seleccionadas se organizó en un archivo hoja Excel (Microsoft® Excel 2010) con datos sobre la especie hospedadora aviar, la prevalencia de patógenos, las técnicas de diagnóstico y la caracterización de patógenos. Esto último considera la variante antigénica, el linaje genético, el serogrupo o la localización de serovares, dependiendo del analisis empleado durante el estudio. Sin embargo, es importante considerar que algunos estudios, particularmente aquellos más antiguos, no presentaban este tipo de información.
Los estudios científicos que realizaron análisis moleculares de infecciones confirmadas previamente también se incluyeron en esta revisión. Las publicaciones que no estaban disponibles para descargar en línea fueron buscadas físicamente por los autores o solicitadas por correo electrónico a bibliotecarios en las bibliotecas de la Universidad de Chile, la Pontificia Universidad Católica de Chile, la Universidad Austral y la Universidad de Concepción.
Resultados
Los resultados de la búsqueda arrojaron un total de 35 publicaciones revisadas por pares que incluían el estudio de patógenos virales y/o bacterianos en aves silvestres chilenas. Se recopiló información para 11 estudios que evaluaron agentes virales, mientras que 24 se referían a bacterias. Los detalles sobre cada patógeno incluido en la revisión se detallan en la Tabla 1. El agente viral más estudiado fue la influenza aviar con ocho artículos científicos. En el caso de las bacterias, Salmonella spp. se abordó en diez artículos, mientras que Campylobacter spp. se evaluó en seis estudios. Las publicaciones sobre patógenos virales y bacterianos en aves silvestres chilenas han sido, en su mayoría, discontinuas en los años anteriores a 2006, con una ausencia de estudios entre los años 1991 a 1994 y 2000 a 2005. Los artículos sobre virus se han mantenido bajos a lo largo de los años, con un máximo de dos publicaciones en los años 2012 y 2015.
Tabla 1 Patógenos bacterianos y virales de las aves silvestres de Chile
Patógeno y/o enfermedad | Orden del hospedador | Hospedador | Caracterización del patógeno | Prevalencia positivos/analizados (porcentaje) | Región | Técnica de diagnóstico | Referencia |
---|---|---|---|---|---|---|---|
Atadenovirus | Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | 0/104 | Los Ríos | PCR y secuenciación | 69 | |
Aviadenovirus | Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | 8/104 (7,7%) | Los Ríos | PCR y secuenciación | 69 | |
Viruela aviar (Poxvirus) | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de Hemoaglutinación Indirecta (HAI) | 78 | |
Jote de cabeza colorada Cathartes aura | 1/1 | Antofagasta | Histología | 65 | |||
Columbiformes | Torcaza Patagioenas araucana | 1/3 (33,3%) | Los Lagos | Análisis macroscópico e histopatología | 16 | ||
Anemia infecciosa aviar | Pelecaniformes | Bandurria Theristicus melanopis | 0/3 | Araucanía | PCR | 79 | |
Herpesvirus 1 aviar (Herpesvirus) | Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | 4/104 (3,8%) | Los Ríos | PCR anidado y secuenciación | 69 | |
Gammacoronavirus (Coronavirus) | Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | 21/104 (20,2%) | Los Ríos | PCR y secuenciación | 69 | |
Enfermedad infecciosa de la bursa | Pelecaniformes | Bandurria Theristicus melanopis | 0/3 | Araucanía | Seroneutralización | 79 | |
Influenza A | Anseriformes | Pato real Anas sibilatrix | Cepa H5N2 | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación de genoma | 33 |
Anseriformes | Pato doméstico Anas platyrhynchos | Cepas H4N2, H5Nx | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación de genoma | 33 | |
Anseriformes | Pato jergón grande Anas georgica | No especificada | Valparaíso | RT-PCR en tiempo real | 31 | ||
Cepas H1N1, H4N2, H4N6, H5N3, H6N3 y H5Nx | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación del genoma | 33 | |||
Anseriformes | Pato jergón chico Anas flavirostris | Cepas H1N1, H7N3, H7N6, H5Nx, H6Nx, H7Nx y H8Nx | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación del genoma | 33 | |
Influenza A | Anseriformes | Tagua Fulica armillata | No especificada | Valparaíso | RT-PCR en tiempo real | 31 | |
Charadriiformes | Playero ártico Calidris canutus | 0/100 | No especificada | Prueba de hemoaglutinación (HA) | 80 | ||
Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de Hemoaglutinación Indirecta (HAI) | 78 | ||
Charadriiformes | Pilpilén Haematopus palliatus | Cepa H9N2 | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación del genoma | 33 | |
Charadriiformes | Perrito Himantopus mexicanus | Cepa H11N9 | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación | 33 | |
Charadriiformes | Pilpilén negro Haematopus ater | Cepa H9Nx | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación del genoma | 33 | |
Charadriiformes | Chorlo ártico Pluvialis squatarola | Cepa H9N7 | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación del genoma | 33 | |
Charadriiformes | Zarapito Numenius phaeopus | Cepa H9Nx | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación del genoma | 33 | |
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Cepa H13N2 | 2/5 (40%) | Atacama | PCR en tiempo real de transcripción reversa (rRT-PCR), aislación viral, test de neuroaminidasa y hemoaglutinina y secuenciación del genoma | 31 | |
Cepa H13N9 | 1/45 (2,22%) | Arica y Parinacota | PCR en tiempo real de transcripción reversa (rRT-PCR), aislación viral, test de neuroaminidasa y hemoaglutinina y secuanciación del genoma | 31 | |||
Cepa H13Nx | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación del genoma | 33 | |||
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Cepa H5N9 | 1/31 (3,45%) | Valparaíso | RT-PCR en tiempo real de transcripción reversa, aislamiento viral, test de hemoaglutinación, aislamiento viral, test de inhibición de la hemoaglutinina y neuroaminidasa, secuenciación del genoma | 31 | |
Cepa H13Nx | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación | 33 | |||
Columbiformes | Paloma Columba livia | 0/100 | Metropolitana | Ensayo de inmunodifusión en gel agar | 48 | ||
Influenza A | Accipitriformes | Águila Geranoaetus melanoleucus | 0/3 | Metropolitana | Ensayo de inmunodifusión en gel agar y ELISA | 70 | |
Falconiformes | Carancho Caracara plancus | 0/2 | Metropolitana | Ensayo de inmunodifusión en gel agar y ELISA | 70 | ||
Gruiformes | Tagua de frente roja Fulica rufifrons | Cepa H3N6 | No especificada | No especificada | PCR en tiempo real, aislamiento de virus y secuenciación | 33 | |
Pelecaniformes | Bandurria Theristicus melanopis | 0/3 | Araucanía | Ensayo de inmunodifusión en gel agar | 79 | ||
Strigiformes | Lechuza blanca Tyto alba | 0/1 | Metropolitana | Ensayo de inmunodifusión en gel agar y ELISA | 70 | ||
Tucúquere Bubo magellanicus | 0/7 | Ñuble, Metropolitana | Ensayo de inmunodifusión en gel agar y ELISA | 70 | |||
Nuco Asio flammeus | 0/1 | Ñuble | Ensayo de inmunodifusión en gel agar y ELISA | 70 | |||
Newcastle (Paramyxovirus-1) | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de la inhibición de la hemaoaglutinación (HAI) | 78 | |
Columbiformes | Paloma Columba livia | 22/100 (22%) | Metropolitana | Prueba de la inhibición de la hemaoaglutinación (HAI) | 48 | ||
Accipitriformes | Águila Geranoaetus melanoleucus | 3 positivos | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación Indirecta (IHA) | 70 | ||
Falconiformes | Carancho Caracara plancus | 2 positivos | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (IHA) | 70 | ||
Strigiformes | Lechuza blanca Tyto alba | 1 positivo | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (IHA) | 70 | ||
Strigiformes | Tucúquere Bubo magellanicus | 7 positivos | Ñuble, Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (IHA) | 70 | ||
Strigiformes | Nuco Asio flammeus | 1 positivo | Ñuble | Prueba de hemoaglutinación indirecta (IHA) | 70 | ||
Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | 0/104 | Los Ríos | PCR y secuenciación del genoma | 69 | ||
Paramyxovirus-2 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Paramyxovirus-3 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Paramyxovirus-4 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Paramyxovirus-5 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Paramyxovirus-6 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Paramyxovirus-7 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Paramyxovirus-7 | Columbiformes | Paloma Columba livia | 0/100 | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 48 | |
Paramyxovirus-8 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Paramyxovirus-9 | Cathartiformes | Cóndor Vultur gryphus | 0/34* | Metropolitana | Prueba de hemoaglutinación indirecta (HAI) | 78 | |
Reovirus | Pelecaniformes | Bandurria Theristicus melanopis | 0/3 | Araucanía | Seroneutralización | 79 | |
Siadenovirus | Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | 0/104 | Los Ríos | PCR y secuenciación de genoma | 69 | |
Arcobacter butzleri | Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | 4/60 (6,7%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | |
Pelecaniformes | Pelicano Pelicanus thagus | 760 (13,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | ||
Arcobacter sp. | No especificado | Especies no identificadas | 0/2 | Los Ríos | Cultivo bacteriano y PCR | 81 | |
Campylobacter coli | Anseriformes | Cisne de cuello negro Cygnus melanocoryphus | Biovar I (0), Biovar II (1) | 1/2 (50%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 |
Falconiformes | Tiuque Phalcoboenus chimango | Biovar I, Biovar II | 0/114 | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | Biovar I, Biovar II | 0/100 | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | 9/75 (12%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | ||
Columbiformes | Paloma Columba livia | Biovar I, Biovar II | 0/104 | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Campylobacter coli | Columbiformes | Paloma Columba livia | Biovar I (8), Biovar II | 8/46 (17,4%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 58 |
Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | 8/60 (13,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | ||
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Biovar I (1), Biovar II (1) | 2/15 (13,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | Biovar I (0), Biovar II (1) | 1/11 (9,1%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Pelecaniformes | Pelicano Pelicanus thagus | 8/60 (13,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | ||
Anseriformes | Pato jergón grande Anas georgica | Biovar I (2), Biovar II (1) | 3/46 (6,52%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | 1/5 (20%) | No especificada | Cultivo bacteriano y test bioquímicos | 59 | ||
Charadriiformes | Gaviota austral Larus scoresbii | 1/6 (16,7%) | No especificada | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 59 | ||
Campylobacter jejuni | Anseriformes | Cisne de cuello negro Cygnus melanocoryphus | Biovar I (0), Biovar II (1), Biovar III (0) | 1/2 (50%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 |
Falconiformes | Tiuque Phalcoboenus chimango | Biovar I (4), Biovar II (4), Biovar III (2) | 10/114 (8,9%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | Biovar I (33), Biovar II (11), Biovar III (17) | 67/100 (67%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | Biovar I (21), Biovar II (0) | 21/75 (28%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Columbiformes | Paloma Columba livia | Biovar I (11), Biovar II (3), Biovar III (4) | 18/104 (17,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Biovar I (8), Biovar II (2), Biovar III (1) | 11/15 (73,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | Biovar I (6), Biovar II (1), Biovar (2) | 9/11 (81,8%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Anseriformes | Pato jergón grande Anas georgica | Biovar I (6), Biovar II (8), Biovar III (2) | 16/46 (34,8%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Charadriiformes | Gaviota austral Larus scoresbii | 2/6 (33,3%) | No especificada | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 59 | ||
Campylobacter jejuni subsp. jejuni | Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | 10/60 (16,7%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | |
Pelecaniformes | Pelicano Pelicanus thagus | 18/60 (30%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | ||
Campylobacter lari | Anseriformes | Cisne de cuello negro Cygnus melanocoryphus | Biovar I, Biovar II | 0/2 | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 |
Falconiformes | Tiuque Phalcoboenus chimango | Biovar I (1), Biovar II (0) | 1/114 (0,9%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | Biovar I (0), Biovar II (1) | 1/100 (1%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Columbiformes | Paloma Columba livia | Biovar I (1), Biovar II (3) | 4/104 (3,8%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | 3/60 (5%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | ||
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Biovar I (0), Biovar II (3) | 3/15 (20%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | Biovar I (1), Biovar II (0) | 1/11 (9,1%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Pelecaniformes | Pelicano Pelicanus thagus | 9/60 (15%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | ||
Anseriformes | Pato jergón grande Anas georgica | Biovar I (7), Biovar II (5) | 12/46 (26,1%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 14 | |
Suliformes | Cormorán imperial Phalacrocorax atriceps | 1/2 (50%) | No especificada | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 59 | ||
Suliformes | Pato yeco Phalacrocorax olivaceus | 1/4 (25%) | No especificada | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 59 | ||
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | 1/5 (20%) | No especificada | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 59 | ||
Campylobacter ornithocola sp. nov. | No especificado | Especies sin identificar | Cepas WBE 215, WBE 241, WBE 206, WBE 196 y WBE 39T | 17 positivos | Los Ríos | Cultivo bacteriano, genotipificación mediante consensos intergénicos repetitivos enterobacterianos (ERIC-PCR), analisis filogenético usando genes 16S rRNA, rpoB, atpA y cpn60 y caracterización genotipica | 60 |
Campylobacter upsaliensis | Passeriformes | Gorrión Passer domesticus | 2/60 (3,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | |
Pelecaniformes | Pelicano Pelicanus thagus | 2/60 | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 15 | ||
Campylobacter sp. | No especificado | Especies sin identificar | 0/2 | Los Ríos | Cultivo bacteriano y PCR | 82 | |
Chlamydia (Chlamydophila) psittaci | Columbiformes | Paloma Columba livia | 11/100 (11%) | Ñuble | ELISA | 17 | |
Echerichia coli | Cathartiformes | Jote cabeza negra Coragyps atratus | Enteropatogénica (EPEC) | 3/30 (10%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 82 |
Falconiformes | Tiuque Phalcoboenus chimango | 1/1 (100%) | Araucania | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 85 | ||
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Cepa productora de β-lactamasa (ESBL) | 67/124 (54,03%) | Antofagasta | Cultivo bacteriano y test bioquímico, espectofotometría y PCR | 83 | |
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Cepa productora de β-lactamasa (ESBL) (122 aislados de gaviotas): CTX-M-1 (101), CTX-M-1 TEM (19), CTX-M-1 SHV (2), CTX-M-9 (2), CTX-M-9 TEM (2), CTX-M-9 SHV (2). Tipos de replicón: HI2 (1), I1 (31), N (3), FIA (4), FIB (22), Y (14), P (1), FIC (4), A/C (0), FII (35), K (0), B/O (0). Tipos ST : ST 2136 (1), ST135 (1), ST131 (3), ST2135 (1), ST357 (1), ST1170 (1), ST127 (1), ST1722 (2), ST69 (1), ST38 (2), ST405 (1), ST70 (1), ST349 (1), ST1571 (1), ST1850 (1), ST1718 (1). ST351 (1), ST1106 (3), ST101 (1), ST1779 (1), ST1717 (1), ST847 (1), ST1086 (1), ST56 (1), ST1720 (1), ST641(1), ST1724 (1), ST278 (1), ST1723 (1), ST398 (2), ST1711 (1), ST46 (1), ST1728 (1), ST1303 (1), ST1433 (1), ST399 (2), ST1726 (1), ST540 (1), ST206 (1), ST48 (3), ST1731 (1), ST1714 (2), ST93 (3), ST1715 (1), ST1721 (1), ST216 (2), ST1434 (2), ST34 (1), ST617 (2), ST167 (3), ST1716 (1), ST 1713 (1), ST10 (10), ST1712 (1), ST1725 (1), ST367 (3), ST164 (1), ST155 (1), ST58 (1), ST1494 (1), ST1780 (1), ST448 (1), ST1079 (2), ST1727 (1), ST906 (2), ST1719 (1), ST54 (2). | 267/372 (30,1%) | Valparaíso y Biobío | Cultivo bacteriano, test bioquímico, análisis de MALDI/TOF, PCR multiple en tiempo real, tipificación multilocus de secuencias (MLST) y tipificación mediante replicación de plásmidos. | 49 | |
Echerichia coli | Strigiformes | Concón Strix rufipes | Cepa productora de β-lactamasa (ESBL): CDR401, blaCTX-M-8. Resistencia a metales: tetA, copD, cpxA, cueO, cusA, cutA, cutC, cutE, cutF, tehA, corA, mgtA, zinT, zntR, znuA, modC, mntH, nikA, rcnA, ydeP. Resistencia a QACs: mdfA, sugE(c). Plasmidoma: IncFIA, IncI1, IncFIB, IncFIC. Virulome: roN, iss, lpfA, mchF, tsh, gad. ST type: ST345 | 2/2 (100%) | Biobío | Cultivo bacteriano, análisis de MALDI/TOF, método de difusión con disco (antibiograma), metódo de difusión en caldo, test de sinergia de doble disco, secuenciación del genoma | 46 |
Strigiformes | Tucúquere Bubo magellanicus | Cepa productora de β-lactamasa (ESBL): CDR391, blaCTX-M-8. Mutaciones QRDR: parC (Ser57Thr). Resistencia a metales: cueO, cueR, cusA, cutE, tehA, corA, corB, mgtA, znuA, zntR, zraS, fecD, modC. Resistance a QACs: mntH, mdfA, sugE(c). Plasmidoma: IncI1, IncFIB, IncFIC. Viruloma: eilA, gad, iroN, iss, lpfA, mchF, tsh. ST type: Novel ST | 2/2 (100%) | Ñuble | Cultivo bacteriano, análisis de MALDI/TOF, método de difusión con disco (antibiograma), metódo de difusión en caldo, test de sinergia de doble disco, secuenciación del genoma | 46 | |
Strigiformes | Tucúquere Bubo magellanicus | Cepa productora de β-lactamasa (ESBL): CDR398B, blaCTX-M-8. Resistencia a metales: cueO, cutC, cutE, cutF, tehA, corA, corB, mgtA, zinT, zntA, zntR, znuA, zraS, zur, pfr, fecD, modC, mntR. Resistencia a AQCs: emrE, mdfA, sugE(c). Plasmidoma: IncFIA, IncI1, IncFIB. Viruloma: ireA, iroN, iss, mchBCF, tsh, cba, cma, gad, iha. Tipo ST: ST2705 | 1/1 (100%) | Ñuble | Cultivo bacteriano, análisis de MALDI/TOF, método de difusión con disco (antibiograma), metódo de difusión en caldo, test de sinergia de doble disco, secuenciación del genoma | 46 | |
Helicobacter valdiviensis sp. nov. | Not specified | Especies sin identificar | Cepas WBE14T y WBE19 | 2/2 (100%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano, PCR, análisis filogenético usando 16S rRNA, genes gyrB y cpn60 y caracterización fenotípica | 81 |
Listeria monocytogenes | Columbiformes | Paloma Columba livia | 0/100 | Ñuble | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 17 | |
Mycobacterium avium avium | Accipitriformes | Peuquito Accipiter chilensis | 0/1 | Los Ríos | PCR | 73 | |
Accipitriformes | Peuquito Accipiter chilensis | 0/1 | Los Ríos | PCR | 73 | ||
Mycobacterium bovis | Accipitriformes | Peuquito Accipiter chilensis | 1/1 (100%) | Los Ríos | Histopatología y PCR | 73 | |
Mycobacterium sp. | Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | 0/60 | Biobío | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 42 | |
Mycobacterium sp. | Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | 0/123 | Biobío | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 42 | |
Pasteurella multocida | Sphenisciformes | Pingüino de Humboldt Spheniscus humboldti | Serogrupo A | 0/16 | Araucania | PCR | 62 |
No especificado | Aves marinas sin identificar | ?/80 | Tarapacá | Cultivo bacteriano y observación microscopica de tórulas sanguíneas | 61 | ||
Pseudomona auriginosa | Cathartiformes | Jote cabeza negra Coragyps atratus | 3/30 (10%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 82 | |
Salmonella enterica | Anseriformes | Piuquén Chloephaga melanoptera | Serotipo Heidelberg | 1/14 (7,1%) | Metropolitana | Cultivo bacteriano, test bioquímicos, PCR y tipificación virológica | 40 |
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Serotipo Enteritidis | 1/31 (3,4%) | Arica y Parinacota | Cultivo bacteriano, test bioquímicos PCR y tipificación virológica | 40 | |
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Serotipo Enteritidis (3), Senftenberger (1) | 4/60 (6,7%) | Biobío | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 42 | |
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Serotipo Enteritidis | 9 positives | Coquimbo y Valparaíso | Secuenciación del genoma y tipificación multilocus de secuencia (MLST) | 45 | |
Charadriiformes | Gaviota garuma Leucophaeus modestus | Serotipo Havana | 1/39 (2,6%) | Arica y Parinacota | Cultivo bacteriano, test bioquímicos PCR y tipificación virológica | 40 | |
Charadriiformes | Gaviota garuma Leucophaeus modestus | Serotipo Havana ST588 | 1 positivo | Arica y Parinacota | Secuenciación del genoma y tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 41 | |
Sphenisciformes | Pingüino de Humboldt Spheniscus humboldti | Serotipo Agona ST13 | 3 positivos | Magallanes | Secuenciación del genoma y tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 41 | |
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Serotipo Enteritidis (31), Anatum (1), Heidelberg (3), Agona (1), Infantis (1), Senftenberg (4), Dublin (1), Grupo B (1) | 43/676 (6,4%) | Arica y Parinacota (8), Coquimbo (100), Valparaíso (253) y Biobío (25) | Cultivo bacteriano, test bioquímicos, PCR, tipificación virológica | 40 | |
Salmonella enterica | Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Serotipo Enteritids (18), Senftenberger (11), Anatum (3), Infantis (4) | 31/123 (25,2%) | Biobío | Cultivo bacteriano y test bioquímicos | 42 |
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Serotipos Agona ST13 (1), Dublin ST10 (1), Heidelberg ST15 (2), Infantis ST32 (3), Seftenberg ST14 (5), Paratyphi B (1) | 13 positivos | Valparaíso (8) y Biobío (5) | Secuenciación del genoma, tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 41 | |
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Serotipo Enteritidis | 1 positivo | Arica y Parinacota | Secuenciación del genoma, tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 45 | |
Sphenisciformes | Pinguino de Magallanes Spheniscus magellanicus | Serotipos Enteritidis (4) y Agona (3) | 8 positivos | Magallanes | Cultivo bacteriano, test bioquímicos, PCR, tipificación virológica y tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 47 | |
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Serotipo Enteritidis | 28 positivos | Coquimbo (11), Valparaíso (11) y Biobío (6) | Cultivo bacteriano, test bioquímicos, PCR, tipificación virológica y tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 44 | |
Sphenisciformes | No se especifícan las especias | Serotipo Enteritidis | 1 positivo | Magallanes | Cultivo bacteriano, test bioquímicos, PCR, tipificación virológica y tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 44 | |
Strigiformes | Tucúquere Bubo magellanicus | Cepa productora de β-lactamase (ESBL): Ser. Infantis, CDR398A, blaCTX-M-65, aph(3’)-Ia, aph(4)-Ia, aadA1, aac(6’)Iaa, aac(3)-IVa, floR, sul1, tetA, dfrA14. Mutaciones QRDR: gyrA (Asp87Tyr). Resistencia a metales: cutE, golT, corA, corB, mgtA, pitA, zitB, zntA, zntR, zraS, zur, fieF, modC, mntH, merA. Resistencia a QACs: qacEΔ1, qacE, mdfA. Plasmidoma: IncFIB. Viruloma: fimCDFHI, lpfABCDE, bcfABCDEFG, avrA, invABCEFGHIJ, orgABC, pipBB2, prgHIJK, sicAP, sifAB, sipABCD, slrP, sopABDD2E2, spaOPQRS, spiC, sptP, ssaCDEGHIJKLMNOPQRSTUV, sscAB, sseABCDEFGJK1K2L, sspH2, steABC, irp1, irp2, fyuA, ybtAEPQSTUX, misL, sinH, mig-14, mgtBC, csgACDEFG. Tipo ST: ST32 | 1/1 (100%) | Biobío | Cultivo bacteriano, análisis de MALDI/TOF, método de difusión con disco (antibiograma), metódo de difusión en caldo, test de sinergia de doble disco, secuenciación del genoma | 46 | |
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Serotipo Enteritidis | 1 positivo | Arica y Parinacota | Cultivo bacteriano, test bioquímico, PCR, tipificación virológica y tipificación multilocus de secuencias (MLST) | 44 | |
Salmonella sp. | Columbiformes | Paloma Columba livia | Grupo B (3), Grupo D (2) | 3/100 (3%) | Metropolitana | Cultivo bacteriano | 48 |
Columbiformes | Paloma Columba livia | 4/100 (4%) | Ñuble | Cultivo bacteriano | 17 | ||
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | 30/40 (75%) | Biobío | PCR en tiempo real | 43 | ||
Charadriiformes | Gaviota de Franklin Larus pipixcan | Serotipo Enteritidis | 12/40 (30%) | Biobío | PCR en tiempo real | 43 | |
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | 89/160 (54%) | Biobío | PCR en tiempo real | 43 | ||
Charadriiformes | Gaviota dominicana Larus dominicanus | Serotipo Enteritidis | 48/160 (30%) | Biobío | PCR en tiempo real | 43 | |
Serratia odorifera | Charadriiformes | Fardela de Pascua Puffinus nativitatis | Biotipo I, cepa productora de β-lactamase (ESBL) | 1/22 (4,5%) | Valparaíso | Cultivo bacteriano, test bioquímicos y test de difusión del doble disco | 84 |
Suliformes | Piquero blanco Sula dactylatra | Biotipo I, cepa productora de β-lactamasa (ESBL) | 1/22 (4,5%) | Valparaíso | Cultivo bacteriano, test bioquímicos y test de difusión del doble disco | 84 | |
Staphylococcus aureus | Cathartiformes | Jote cabeza negra Coragyps atratus | 31/30 (96,6%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 82 | |
Columbiformes | Paloma Columba livia | 8/100 (8%) | Ñuble | Cultivo bacteriano y test bioquímico | 17 | ||
Streptococcus faecalis | Cathartiformes | Jote cabeza negra Coragyps atratus | 1/30 (3,3%) | Los Ríos | Cultivo bacteriano | 82 |
Se investigaron patógenos en un total de 40 especies de aves incluidas en los órdenes Charadriifromes [n: 11], Anseriformes [n: 7], Strigiformes [n: 4], Suliformes [n: 3], Accipitriformes [n: 2], Cathartiformes [n: 3], Columbiformes [n: 2], Pelecaniformes [n: 2], Falconiformes [n: 2], Sphenisciformes [n: 2], Passeriformes [n: 1] y Gruiformes [n: 1]. De todos los estudios sobre patógenos bacterianos incluidos en esta revisión, 11 se relacionaron con Charadriiformes, cuatro con Sphenisciformes, los ordenes Columbiformes y Suliformes se incluyeron en tres estudios cada uno, en Anseriformes y Passeriformes dos estudios cada uno, y sólo un estudio ha sido realizado en los ordenes Pelecaniformes, Accipitriformes, Falconiformes, Strigiformes y Gruiformes (Figura 1). En el caso de estudios con virus, tres estudios incluyeron Charadriiformes, dos estudios abarcan a los Cathartiformes y Anseriformes, y Columbiformes, Pelecaniformes, Accipitriformes, Falconiformes, Strigiformes, Gruiformes y Suliformes se evaluaron en un solo estudio (Figura 2). Los Passeriformes están ampliamente presentes en los entornos naturales y urbanos de Chile y pertenecen a más de la mitad de las especies presentes en Chile; sin embargo, la única especie estudiada de este orden fue el gorrión (Passer domesticus)14,15.

Figura 1 Número de estudios científicos que han evaluado la presencia de patógenos bacterianos en especies de aves silvestres en Chile desde 1988 hasta 2019.

Figura 2 Número de estudios científicos que han evaluado la presencia de patógenos virales en especies de aves silvestres en Chile desde 1997 hasta 2019.
El orden Charadriiformes ha recibido gran atención en Chile con 13 publicaciones científicas que han evaluado ocho tipos de patógenos. Las gaviotas dominicanas y las gaviotas Franklin son las especies más estudiadas, cada una con siete estudios que han analizado patógenos bacterianos y dos estudios que han evaluado virus. El orden Columbiformes se ha evaluado en cinco estudios, mientras que Anseriformes y Falconiformes se han incluído en cuatro publicaciones. El resto de los órdenes de aves presentes en Chile fueron evaluadas en tres o menos estudios científicos. En ningún estudio sobre enfermedades infecciosas se han incluido especies de los órdenes Rheiformes, Phoenicopteriformes, Tinamiformes, Podicipediformes, Procellariformes, Phaethontiformes, Ciconiiformes, Galliformes, Psittaciformes, Cuculiformes, Caprimulgiformes, Apodiformes, Coraciiformes y Piciformes.
Las regiones con más estudios en el país han sido la Región de Los Ríos y Valparaíso, con ocho estudios cada una. También se han realizado investigaciones en las siguientes regiones: Biobío [n: 7], Arica y Parinacota [n: 5], Metropolitana [n: 4], Coquimbo [n: 3], Magallanes [n: 3], Ñuble [n: 3], Araucanía [n: 2], Antofagasta [n: 2], Tarapacá [n: 1], Atacama [n: 1] y Los Lagos [n: 1]. No se han realizado estudios en las regiones de O'Higgins, Maule y Aysén.
El análisis molecular y la serología fueron los métodos más utilizados para la identificación y caracterización de patógenos virales, con cinco estudios para cada método. Sólo un estudio ha utilizado métodos histopatológicos para determinar la presencia de un patógeno viral (viruela aviar)16. El cultivo bacteriano, utilizado en 17 estudios, ha sido el método más usado para el reconocimiento de patógenos bacterianos. En contraste, los métodos moleculares se utilizaron en 12 estudios, seis de los cuales los utilizaron en combinación con cultivos bacterianos y sólo un estudio utilizó combinación de cultivos bacterianos, histopatología y métodos moleculares. Sólo un estudio realizó serología para evaluar la exposición a Chlamydia (Chlamydophila) psittaci en palomas17.
Discusión
La comunidad científica en Chile se ha centrado en evaluar patógenos en aves silvestres que representan una amenaza para la salud humana y los sistemas de producción animal, tales como influenza aviar y Salmonella spp. En contraste, los agentes patógenos restringidos a las especies de aves silvestres han sido ignorados en su mayoría con sólo unas pocas excepciones.
A pesar de haber sido publicada en una revista revisada por pares, la información contenida en Bullock (1956)18 sobre el ántrax en jotes de cabeza colorada (Cathartes aura) y los jotes de cabeza negra (Coragyps atratus), se consideró anecdótica e imprecisa, por lo que se excluyó de esta revisión.
Influenza aviar
La influenza aviar es un virus de la familia Orthomyxoviridae, considerado un patógeno extremadamente relevante para la salud pública, la producción animal y la conservación de la vida silvestre19,20. Las aves silvestres generalmente actúan como reservorios de los virus de la influenza aviar de baja patogenicidad (LPAIV) y, en algunos casos, también pueden participar en el mantenimiento de los virus de la influenza aviar de alta patogenicidad (HPAIV)20,21. Las aves acuáticas, tanto aves dulceacuicolas como aves marinas, son los reservorios más comunes de virus de influenza aviar en todo el mundo22. La transmisión del virus de aves acuáticas a los animales domésticos y humanos podría significar un rápido cambio evolutivo para el virus a través de la recombinación (es decir, la mezcla de genes de dos o más virus de influenza aviar) y conducir a brotes de enfermedades23.
Los primeros brotes de influenza aviar en América del Sur ocurrieron en una granja de pollos de engorda en Chile en mayo de 200224. Este brote fue considerado un LPAI del subtipo H3N7 que se cree que se originó a partir de aves acuáticas, aunque la fuente específica no fue confirmada24. Un año antes del brote en Chile, se identificó un aislado estrechamente relacionado con la influenza aviar en el pato colorado (Spatula cyanoptera) de Bolivia, lo que sugiere que el virus podría haber viajado a Chile a través de un ave migratoria y luego diseminarse a las especies locales25,26. En junio de 2002, se produjo un segundo brote en la misma granja avícola, pero esta vez el antiguo virus LPAI adquirió características de un virus de alta patogenicidad IAAP, causando importantes pérdidas económicas y perjudicando la salud pública en el país24,27. Otro evento de brote de influenza aviar se produjo en granjas de pavos en Chile en 2009, con aves que mostraron síntomas similares a un LPAI28. Recientes hallazgos han demostrado que las aves silvestres, en efecto, transmiten la influenza aviar a las aves de corral en Chile, particularmente en los sistemas productivos de patio29. Jiménez-Bluhm y cols., (2019)30 determinan que el origen del foco de LPAI registrado a fines de 2016 en pavos domésticos en la Región de Valparaíso proviene de aves silvestres. Ellos logran caracterizar propiedades genéticas y antigénicas del virus y realizan una transmisión experimental en gallinas de abasto.
Hasta la fecha, los únicos estudios que informaron la presencia del virus de la influenza aviar en aves silvestres chilenas fueron realizados por Mathieu y cols. (2015)31, y Jiménez-Bluhm y cols. (2018)33. En ambos casos, los diagnósticos fueron hechos por técnicas moleculares y, en el caso del estudio de Mathieu y cols., se realizó además aislamiento viral (Tabla 1). En la última década se ha encontrado este virus en diferentes años y localidades, por lo que es importante el estudio continuo de este virus ya que puede diseminarse a poblaciones productivas tal como lo detallan Mathieu y cols. (2019)32. Los resultados de sus contribuciones indican la presencia de influenza aviar en gaviotas Franklin's (Larus pipixcan), gaviotas dominicanas (Larus dominicanus)31, pilpilén (Haematopus palliatus), perrito (Himantopus mexicanus), pilpilén negro (Haemantopus ater), pato real (Anas sibilatrix), chorlo ártico (Pluvialis squatarola), pato de collar (Anas platyrhynchos), tagua de frente roja (Fulica rufifrons), zarapito (Numenius phaeopus), pato jergon grande (Anas georgica) y pato jergon chico (Anas flavirostris)33. Los aislados encontrados en aves distribuidas en el norte de Chile fueron genéticamente similares a los que circulan en aves acuáticas del este, centro y oeste de América del Norte. Sin embargo, una amplia variedad de subtipos de virus de influenza aviar presentes en aves silvestres del centro y sur de Chile eran exclusivas de América del Sur, lo que llevó a Jiménez-Bluhm y cols. (2018)33, a sugerir que el número de linajes de influenza de América del Norte podría disminuir en latitudes más altas. El país se considera libre de influenza aviar altamente patogéna, no obstante, en los últimos años se ha visto afectado por diferentes brotes de virus influenza de baja patogenicidad.
Salmonella spp
Salmonella es un patogeno zoonótico de importancia para la salud pública en todo el mundo, responsable de alrededor de 1.300 millones de casos de enfermedad entérica en humanos cada año34. Las aves generalmente actúan como portadores asintomáticos de Salmonella; sin embargo, se han registrado casos de mortalidad en pequeños paseriformes35. En Chile, casos de Salmonella enterica serotipo Enteritidis comenzaron a registrarse en 1994; sin embargo, la gran mayoría de los diagnósticos de diferentes serotipos de Salmonella han sido realizados a partir del año 2011 y actualmente están incluidos en el programa nacional de vigilancia, tanto en animales domésticos como en humanos36. Los serovares de Salmonella prevalentes en el país son Enteritidis y Typhimurium, aunque en la mayoría de los casos el agente causal no ha sido identificado37,38. Los programas de vigilancia en animales se centran principalmente en sistemas avícolas intensivos y no consideran la evaluación de Salmonella en animales silvestres37. Este hecho resulta preocupante debido a la importancia que tienen las aves silvestres en el mantenimiento de Salmonella en el medio ambiente y su papel en la transmisión a los animales domésticos y humanos39.
Estudios de aves silvestres chilenas han encontrado Salmonella en el piuquén (Chloephaga melanoptera)40, gaviota garuma (Leucophaeus modestus)40,41, gaviota Franklin (Larus pipixcan)40,42,43,44,45, pingüino de Humboldt (Spheniscus humboldti)41, pingüino de Magallanes (Spheniscus magellanicus)47, gaviotas dominicanas (Larus dominicanus)40,41,42,43,44,45, tucúquere (Bubo magellanicus)46, y la paloma (Columbia livia)17,48. Las prevalencias de esta bacteria en las distintas aves varían de 2,6 a 75% y las técnicas más frecuentemente usadas han sido cultivo bacteriano y reacción de polimerasa en cadena (RPC) con secuenciación de genomas (Tabla 1). El serovar de Salmonella reportado con más frecuencia fue Enteritidis40,42,43,46, pero los serovares Agona, Anatum, Havana, Heidelberg, Infantis, Senftenberg y Dublín también fueron documentados40,42,47. La evidencia molecular reveló que las aves marinas actúan como reservorios de cepas de S. Enteritidis resistentes a los antimicrobianos y, posiblemente, transmiten este patógeno a las aves de corral y humanos en Chile44,45. También se ha encontrado resistencia a los antimicrobianos en Salmonella spp en colonias de pingüinos de Magallanes en la Patagonia chilena y en aves acuáticas en el norte y centro de Chile40,47. Además, las gaviotas de Franklin que pasan el invierno en la costa chilena transportan Escherichia coli resistente a antimicrobianos, en una proporción mayor que los congéneres del hemisferio norte49,50. Un estudio más reciente, determinó que los búhos del centro de Chile podrían actuar como reservorios ambientales de bacterias resistentes, incluyendo Salmonella enterica serovar Infantis altamente virulenta, que produce ESBL resistente a una amplia variedad de antimicrobianos, metales pesados y desinfectantes46. Diferentes estudios indican que las actividades antropogénicas en áreas naturales y urbanas, como el turismo y la contaminación debida a la eliminación inadecuada de desechos y el tratamiento de aguas residuales, pueden resultar en la liberación de Salmonella resistente a los antimicrobianos al medio ambiente, exponiendo a las aves silvestres a infecciones con el riesgo de transmisión a especies co-existentes47,49,51.
Campylobacter
Las aves silvestres son reservorios importantes de Campylobacter spp, patógeno zoonótico que causa gastroenteritis en humanos en todo el mundo52. La bacteria no produce daño en aves silvestres y habita en su tracto gastrointestinal como un comensal53. Su principal mecanismo de transmisión a los seres humanos es a través de la ingestión de alimentos contaminados de origen animal, particularmente aves de corral54. Las aves silvestres pueden jugar un papel en la transmisión de Campylobacter spp. al entrar en contacto con granjas de animales y propagar el patógeno por medio de sus excrementos y/o a través de la contaminación de fuentes de agua55,56. También existe riesgo de transmisión a humanos en áreas urbanas donde las aves silvestres mantienen el patógeno57.
Se han aislado cuatro especies de Campylobacter en aves silvestres chilenas: Campylobacter jejuni, Campylobacter coli, Campylobacter upsaliensis y Campylobacter lari14,15,58,59. Los registros de Campylobacter han sido realizados durante los últimos 30 años, principalmente utilizando cultivos bacterianos y, en su mayoría, por el mismo grupo de investigación14,15,58,59. Más recientemente, Campylobacter ornithocola sp. nov. se describió como una nueva especie aislada de aves urbanas en Chile60. La información sobre el papel de las aves silvestres en la transmisión de Campylobacter a las aves de corral y los seres humanos en Chile es actualmente inexistente. Se han analizado diferentes especies de aves frente a esta bacteria y las prevalencias, por lo mismo, han sido muy variables, oscilando entre 0 y 100% (ver Tabla 1).
Patógenos aviares desatendidos en Chile
Esta sección enumera los patógenos de aves que han recibido poca o ninguna atención por parte de la comunidad científica en Chile, pero que son relevantes para la salud pública, la conservación de la vida silvestre o la producción animal.
El primer estudio sobre patógenos en aves silvestres en Chile fue realizado por García y Lagunas en 194161 e incluyó la evaluación del cólera aviar (Pasteurella multocida) en aves marinas, aunque no se mencionan nombres específicos de aves infectadas. Después de este estudio, se evaluó la presencia de P. multocida en pingüinos de Humboldt (Spheniscus humboldti), pero no se encontró individuo infectado alguno62. Esta bacteria ha causado eventos de muertes masivas en aves coloniales en otros lugares y podría tener consecuencias importantes para ciertas especies63. La información disponible sobre el cólera aviar en Chile está desactualizada y es necesario investigar la presencia de este patógeno en las poblaciones de aves silvestres, particularmente en las especies de aves acuáticas64. De manera similar, la viruela aviar (poxvirus) se identificó en la torcaza (Patagioenas araucana, un positivo de 3 analizados) y el jote de cabeza colorada (Cathartes aura, un individuo analizado) mediante evaluación macroscópica e histopatología16,65. La viruela aviar es capaz de causar una alta mortalidad y morbilidad en algunas aves, en particular los columbiformes66. Sin embargo, los casos de poxvirus aviar se han descrito de forma poco frecuente en el país y no hay información sobre el efecto de este patógeno en las poblaciones afectadas.
La enfermedad de Newcastle (paramixovirus-1 aviar, APV-1) causa importantes pérdidas económicas para la industria avícola en todo el mundo cada año67. No se han documentado casos de enfermedad de Newcastle en Chile desde 197768. Actualmente, el país se encuentra en una favorable condición sanitaria, declarandose libre de este virus con vacunación con virus vivo. El APV-1 fue prospectado en cormoranes neotropicales (Phalacrocorax brasilianus) aplicando métodos moleculares, sin embargo, no se encontró animal alguno infectado con el virus69. Los paramixovirus aviares están probablemente presentes en aves silvestres, ya que los estudios evidenciaron la exposición a diferentes tipos (incluido APV-1) en palomas48, águila (Geranoaetus melanoleucus), caracara (Caracara plancus), lechuza blanca (Tyto alba), tucuquere (Bubo magellanicus) y nuco (Asio flammeus)70.
Listeria monocytogenes ha sido escasamente investigada en Chile y no hay estudios que evalúen otros patógenos cosmopolitas relevantes en aves silvestres, tales como Erysipelothrix rhusiopathiae y Clostridium perfringens, a pesar de su importancia para la salud pública71,72. La tuberculosis aviar (complejo Mycobacterium avium) no se ha detectado en aves silvestres en Chile, y recientemente se realizó un estudio en rapaces sin registrar animales positivos a la infección73. Esta enfermedad no plantea riesgos para los seres humanos sanos; sin embargo, podría ser una amenaza para pacientes intensamente inmunocomprometidos al ser éstos susceptibles a la infección74.
Chlamydia psittaci es un patógeno presente en aves psitaciformes y capaz de causar la psittacosis en humanos75. A pesar de esto, ha sido ampliamente ignorado en Chile ya que no existen estudios dirigidos de C. psittaci en aves silvestres, particularmente en especies nativas de Psittaciformes. Un solo estudio, realizado en Chillán, ha documentado la exposición a este patógeno en 11% de las palomas capturadas en entornos urbanos que fueron incluidas en este estudio (diagnosticadas por ELISA)16. Las actividades ilegales, como el comercio y la tenencia de animales silvestres, ponen en riesgo la salud humana debido al potencial contacto con animales silvestres infectados y la amenaza de transmisión de enfermedades zoonóticas74. Estas actividades ilegales son un conflicto recurrente para las autoridades chilenas y constituyen un problema de salud pública relevante, tanto para los infractores como para las autoridades de inspección (Servicio Agrícola y Ganadero, SAG)77. Por esta razón, los estudios destinados a evaluar la presencia de C. psittaci y otros patógenos en aves psitaciformes confiscadas y en libertad, así como determinar el riesgo de exposición humana a estos patógenos, corresponden a estudios de relevancia que permiten salvaguardar la salud humana en Chile.
Conclusiones
La información sobre la mayoría de las enfermedades infecciosas en Chile es insuficiente. Sólo en los últimos años algunos patógenos en aves silvestres, como influenza aviar y Salmonella spp, han recibido más atención de la comunidad científica, ya que se han realizado estudios moleculares detallados para caracterizar mejor los agentes virales y bacterianos de estos patógenos. Sin embargo, es necesario un mayor esfuerzo para identificar correctamente los agentes patógenos presentes en las aves silvestres y el impacto potencial que podrían tener en su salud. Además, es extremadamente importante evaluar el papel de las aves silvestres como reservorio de patógenos que podrían representar una amenaza para la producción animal y los sistemas de salud pública en Chile.