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Archivos de medicina veterinaria

versión impresa ISSN 0301-732X

Arch. med. vet. v.32 n.1 Valdivia  2000

http://dx.doi.org/10.4067/S0301-732X2000000100014 

Nematodos anisákidos de interés en salud pública en
peces comercializados en Valdivia, Chile*

Anisakid nematodes of interest in public health in fishes
commercialized in Valdivia, Chile

P. TORRES1, T.M., Dr.Vet.; R. MOYA1, T.M.; J. LAMILLA2, Prof. Biol. y Quím., M.S.

1Instituto de Parasitología, Facultad de Medicina, Universidad Austral de Chile, Casilla 567, Valdivia, Chile.
2Instituto de Zoología, Facultad de Ciencias, Universidad Austral de Chile, Fax 63-214475, e-mail: ptorres@uach.cl

SUMMARY

In Chile, infection by Anisakid nematodes has been reported in humans associated with raw ("cebiche") and smoked marine fishes consumption. During 1994, 125 fresh marine fishes commercialized in markets from Valdivia, Chile, were microscopically examined for anisakids in the musculature. From the 10 species examined the following fish species were infected (n of infected/examined fishes) with Anisakis simplex (As), Pseudoterranova decipiens (Pd) and Hysterothylacium sp. (H sp.): the Chilean hake, Merluccius gayi (As 1/17; Pd 4/17), the tail-hake, Macrouronus magellanicus (Pd 1/4; H sp. 1/4), the red-conger-eel, Genypterus chilensis (Pd 9/18), the flat-fish, Paralichthys microps (As 1/10; Pd 7/10) and the Chilean mackerel, Trachurus murphyi (As 2/16; Pd 5/16). All isolated anisakid larvae were alive. The highest number of anisakid per fish (4 larvae) was detected in M. gayi and T. murphyi but the highest density, 3.3 worms/100 g of muscles, was observed in P. microps. The number of parasites was scarce, but their presence in the commercialized fishes in Valdivia, without freezing or sanitary inspection represents a potential risk.

Palabras claves: anisákidos, peces, musculatura.

Key words: anisakid, fishes, muscles.

INTRODUCCION

La anisakidosis es una zoonosis provocada por nematodos de la familia Anisakidae y sus principales agentes son Anisakis simplex (Rudolphi, 1809), Anisakis physeteris Baylis, 1923 y Pseudoterranova decipiens (Krabbe, 1878) (Ishikura y Namiki, 1989). Los casos humanos publicados sobre anisakidosis en Chile guardan estrecha relación con el consumo de carne cruda ("cebiche") o ahumada de peces marinos (Sapunar y col., 1976; Apt y col., 1980; Verhamme y Ramboer, 1988; Mercado y col., 1997). Los primeros registros publicados sobre larvas de los géneros Anisakis y Pseudoterranova en peces de la costa chilena corresponden a Kaiser (1966), en el jurel Trachurus murphyi, y a Torres y col. (1978) en el jurel y la corvina Cilus gilberti, respectivamente. El consumo de pescado crudo también puede favorecer el desarrollo de anisakidosis en animales domésticos, como perros y gatos (Torres, 1982).

Actualmente, entre los peces de la costa chilena se registran alrededor de 35 hospedadores para A. simplex (Fernández y Villalba, 1985; Riffo, 1991; Oliva y col., 1996), 5 para A. physeteris (Fernández y Villalba, 1985; Torres y col., 1993; Oliva y col., 1996) y 16 para P. decipiens (Mercado y col., 1997).

La infección muscular por anisákidos en peces chilenos se menciona sólo en algunos casos con datos de prevalencia (P) e intensidad media (I): Anisakis sp. en T. murphyi (P= 4,2%; I= 1,7) (George-Nascimento y col., 1983), congrio colorado Genypterus chilensis (Vergara y George-Nascimento,1982), merluza Macrouronus magellanicus (P= 4,8%), congrio dorado Genypterus blacodes (P= 20%) (Torres y col., 1983) y pescada Merluccius gayi (P= 42,3%) (Carvajal y col., 1979). Anisakis physeteris solo aparece citada en el lenguado Paralichthys adspersus (Oliva y col., 1996), P. decipiens en P. adspersus (Oliva y col., 1996), Pseudoterranova sp. en G. chilensis (Vergara y George-Nascimento, 1982), congrio negro Genypterus maculatus (P= 20%) (George-Nascimento y Carvajal, 1980), C. gilberti (P= 17%) y M. gayi (P= 36%) (Torres y col., 1983), también se le cita en un ejemplar de M. magellanicus y en otro del lenguado Paralichthys microps (George-Nascimento y Carvajal, 1980). Todos estos registros corresponden a peces examinados inmediatamente después de su captura o después de mantenerlos congelados.

El objetivo de este trabajo es efectuar los primeros registros de nematodos anisákidos en peces comercializados para su consumo en la ciudad de Valdivia, Chile. Adicionalmente, se determinará la prevalencia, intensidad, y densidad de las infecciones, así como la viabilidad de las larvas.

MATERIAL Y METODOS

En el transcurso de 1994 se examinó la musculatura de 125 peces, distribuidos en 10 de las especies más consumidas en la ciudad de Valdivia, los que fueron adquiridos, sin sus vísceras en locales de venta de la misma ciudad. Las especies examinadas, su talla y peso se indican en el cuadro 1. La musculatura epiaxial e hipoaxial se extrajo de la región comprendida entre el opérculo y el ano, para luego determinar su peso. Para su examen, la totalidad de la musculatura se distribuyó en placas de vidrio de 18 x 10 x 0,8 cm, presionando entre sí para homogeneizar. La búsqueda de nematodos anisákidos se realizó en microscopio estereoscópico con 32X. Los parásitos fueron fijados en formalina de 10% e identificados en preparaciones diafanizadas en lactofenol y de acuerdo a las descripciones de Torres y González (1978) y Torres y col. (1978, 1979). Los términos de prevalencia (porcentaje de peces infectados), intensidad media (promedio de parásitos en los peces infectados) y densidad media (promedio de parásitos en peces infectados/100 g de músculo) se calcularon según Margolis y col. (1982).

CUADRO 1. Especies, longitud y peso de peces comercializados y examinados parasitologicamente en Valdivia, Chile.

Species, length and weight of fishes commercialized and examined for parasites in Valdivia, Chile.


Peces (Nº examinados)
Longitud estándar
(cm)
(mínima-máxima)
Peso total
(g)
(mínima-máxima)

Merluccidae
aaaMerluccius gayi
(Guichenot, 1848)
aaa"pescada" (17)

Macrouronidae
aaaMacrouronus magellanicus Lonnberg, 1907
aaa "merluza de cola"(4)

Ophiidae
aaaGenypterus chilensis (Guichenot, 1848)
aaa "congrio colorado" (18)

Bothidae
aaaParalichthys microps
(Günther, 1881)
aaa"lenguado de ojos chicos" (10)

Carangidae
aaaTrachurus murphyi Nichols, 1920
aaa"jurel" (16)

Atherinidae
Austromenidia laticlavia (Valenciennes, 1835)
aaa"pejerrey de mar" (25)

Eleginopsidae
aaaEleginops maclovinus (Valenciennes, 1830)
aaa"robalo" (18)

Mugilidae
aaaMugil cephalus Linnaeus, 1758
aaa"lisa" (5)

Gempylidae
aaaThyrsites atun (Euphrasen, 1791)
aaa"sierra" (2)

Sciaenidae
aaaCilus gilberti (Abbott, 1899)
aaa"corvina" (10)


42,9
(36-50)


25,5
(22-28)


46,5
(41-55)


32,0
(26-38)


38,9
(34-47)


17,1
(14-27)


25,7
(20-39)


28,8
(27-30)


106
(102-110)


21
(23-28)

580
(360-900)


308
(280-430)


572
(440-890)


391
(330-570)


779
(460-1000)


70,9
(60-85)


239
(90-490)


372
(320-450)


1300
(1200-1250)


308
(190-430)

RESULTADOS Y DISCUSION

Cinco de las especies de peces presentaron infección por larvas de anisákidos del tercer estadio y su prevalencia, intensidad y densidad de infección se indican en el cuadro 2. Anisakis simplex se registró en tres hospedadores y su prevalencia e intensidad de infección sugiere ser inferior a la de P. decipiens que se presentó en 5 hospedadores. La intensidad máxima para A. simplex y P. decipiens no superó las 4 larvas. Un resultado similar se constató al examinar las infecciones por el total de anisákidos. Paralichthys microps presentó la mayor densidad de infección muscular, 3.3 larvas/100 g de músculo. Todas las larvas estaban vivas, moviéndose al momento de ser aisladas de la musculatura.

CUADRO 2. Prevalencia, intensidad y densidad de infección por larvas de anisákidos en la musculatura de peces comercializados en Valdivia, Chile.

Prevalence, intensity and density of infection by anisakid larvae in the musculature of fishes commercialized in Valdivia, Chile.


Peces
(Nº examinados)
Anisakis simplex Pseudoterranova
decipiens
Hysterothylacium
sp.
Total de
Anisákidos
Densidad media
(máxima) x 100
g de músculo

P I P I P I P I

Merluccius gayi(17)

5.9 1 (1) 23,5 2 (4) 0 0 29,4 1,8 (4) 0,8 (1,8)
Macrouronus magellanicus (4) 0 0 25 1 (1) 25 1 (1) 50 1 (1) 0,7 (0,7)
Genypterus chilensis (18) 0 0 50 1,8 (3) 0 0 50 1,8 (3) 1,4 (2,9)
Paralichthys microps (10) 10 1 (1) 70 2 (3) 0 0 70 2,1 (3) 3,3 (4,3)
Trachurus murphyi (16) 12,5 1 (1) 31,3 2,4 (4) 0 0 43,8 2,3 (4) 0,7 (1,5)

P = % de prevalencia. I = intensidad media (máxima).

En este trabajo se efectúan los primeros registros de infección muscular por los siguientes anisákidos en peces de la costa chilena: A. simplex en P. microps, P. decipiens en T. murphyi, M. magellanicus, y P. microps, e Hysterothylacium sp. en M. magellanicus. La intensidad media de P. decipiens sugiere ser mayor a la de A. simplex en los tres hospedadores que fueron comunes para ambos parásitos. La baja casuística humana de anisakidosis en Chile podría estar relacionada, en parte, con la baja intensidad y densidad de infección muscular en los peces.

En el hemisferio norte, en 23 especies de peces marinos comercializados frescos, en que se aislaron 6.547 nematodos en vísceras y músculos, solo dos de las larvas halladas en la última localización correspondieron a Anisakis sp. (Jackson y col., 1978). Posteriormente, en la costa de Washington, Oregon y California , en 23 de 43 especies de peces infectados por anisákidos se encontraron intensidades medias de 0,3 a 6,8 larvas de Anisakis sp. y de 1 a 4 larvas de Pseudoterranova sp. en la porción comestible de la musculatura (Myers, 1979). En la musculatura de Gadus morhua en el mar de Barents se determinaron intensidades medias de 4,3 y 6,1 larvas de Anisakis simplex en dos sectores (Aspholm, 1995). En las Filipinas sólo en un ejemplar de una especie de 30 examinadas se identificaron tres larvas de Anisakis sp. (Petersen y col., 1993), mientras que en el mar del norte se registro intensidad media de 0,2 larvas de Anisakis sp., con 10,3% de prevalencia en la musculatura de Clupea harengus (Huss y Drewes, 1989).

Las intensidades medias de infección por anisákidos en el tejido muscular de peces marinos según los trabajos precedentes y el único estudio en peces chilenos (George- Nascimento y col., 1983) sugieren variaciones considerables y que los valores registrados para los huéspedes examinados en el presente trabajo se encuentran entre las cifras registradas por dichos autores. Las variaciones en los parámetros de infección por especies de Anisakis o Pseudoterranova en los peces, en parte, están relacionadas con la presencia de mamíferos marinos que actúan como huéspedes definitivos, factores ambientales como la temperatura que influye sobre el desarrollo de los huevos de estos parásitos, así como las poblaciones de crustáceos que sirven de huéspedes intermediarios o paratenicos (Brattey, 1990; Brattey y col., 1990; Palm, 1999). La edad, talla y alimentación de los peces también juegan un papel determinante en los parámetros de infección (Carvajal y col., 1979; Fernandez, 1985; Brattey y col., 1990; Boily y Marcogliese, 1995).

El consumo de pescado crudo (cebiche), o ahumado es frecuente en Chile, observándose en un 19% de 1189 personas consumidoras de salmónidos en la IX y X región (Torres y col., 1991) y en un 59% (n = 245) y un 40% (n= 173) de encuestados consumidores de pescados marinos en la localidad costera de Niebla y ciudad de Valdivia (Torres, sin publicar). La presencia de larvas vivas de anisákidos en la carne de pescado sugiere que estos no han sido suficientemente congelados y por tanto constituyen un riesgo inmediato para la población consumidora de cebiche o pescado ahumado, en especial congrios y lenguados que registraron la mayor densidad de infección.

En Chile se han publicado 4 casos de infección humana por P. decipiens o Anisakis sp. (Sapunar y col., 1976; Apt y col., 1980; Verhamme y Ramboer, 1988; Mercado y col., 1997). Se ha postulado que las larvas de Hysterothylacium tipo MB (Jackson, 1975) y de Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) (Petter, 1969; Overstreet y Meyer, 1981) podrían causar infección humana. Norris y Overstreet (1976) observaron que las larvas de Hysterothylacium tipo MB podían penetrar la pared gastrointestinal en ratones, pero Vermeil y col. (1975) y González (1998a) no lograron infectar experimentalmente conejos y ratas con H. aduncum. Sin embargo, Yagi y col. (1996) registraron un caso de infección humana por H. aduncum en Japón. En Chile, se cita H. aduncum en los salmónidos Oncorhynchus mykiss y Oncorhynchus kisutch así como en la merluza Merluccius australis (González, 1998b).

La prevención de la anisakidosis debe orientarse hacia la educación sanitaria de la población, creando conciencia por el consumo de pescado previamente congelado o cocido. En general, para matar los gusanos parásitos en la carne de pescado se recomienda su congelación rápida por 15 horas a ­35°C o por 7 días a ­20°C (Adams y col., 1997). Respecto a la cocción, se recomiendan temperaturas internas de 63°C por 15 segundos o más, en la parte más gruesa del producto (Adams y col., 1997). Margolis (1977) recomienda cocinar los filetes de alrededor de 3 cm de espesor a 70 ó 60° C por 7 a 10 minutos respectivamente, en el caso de P. decipiens. La cocción en horno de microonda requiere de 77° C o más en la porción mas gruesa del producto, al menos para A. simplex (Adams y col., 1999). El ahumado en caliente puede matar los parásitos mientras se mantengan las temperaturas letales señaladas anteriormente sin embargo, el ahumado en frío no constituye una medida de prevención para esta infección (Adams y col., 1997). En Chile, el artículo 323 del Reglamento Sanitario de los Alimentos señala que: "los pescados que se comercializan para el consumo humano deberán estar desparasitados" (Chile, 1997), esta normativa tal como se evidenció en los resultados de este trabajo, al parecer no se aplica en todos los casos, y por tanto, como medida preventiva, el pescado que se expende fresco debe ser sometido a cocción o bien ser congelado antes de su consumo.

RESUMEN

En Chile, la infección humana por larvas de nematodos anisákidos se asocia con el consumo de peces marinos crudos ("cebiche") o ahumados. Durante 1994 se examinó microscópicamente la musculatura de 125 peces marinos, distribuidos en 10 especies, comercializados para su consumo humano en la ciudad de Valdivia, Chile. Las siguientes especies de peces resultaron infectadas (peces infectados/examinados) con Anisakis simplex (As), Pseudoterranova decipiens (Pd) o Hysterothylacium sp. (H sp.), pescadas, Merluccius gayi (As 1/17, Pd 4/17), merluzas, Macrouronus magellanicus (Pd 1/4, H sp. 1/4), congrios colorados, Genypterus chilensis (Pd 9/18), lenguados, Paralichthys microps (As 1/10, Pd 7/10) y jureles, Trachurus murphyi (As 2/16, Pd 5/16). La totalidad de las larvas de anisákidos aisladas se encontraban vivas en la musculatura. El número máximo de anisákidos por pez (4 larvas) fue observado en M. gayi y T. murphyi. La densidad máxima de larvas/100 g de musculatura alcanzó a 3,3 parásitos en P. microps. El número de parásitos en los hospedadores examinados fue escaso, pero su presencia en peces frescos comercializados en Valdivia, sin previa congelación o inspección sanitaria, significa un riesgo potencial.

_________________________

Aceptado: 09.03.2000.

Trabajo financiado parcialmente por la Dirección de Investigación y Desarrollo de la Universidad Austral de Chile (Proyecto Nº 199937).

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