RESEARCH ARTICLE

Aspectos tróficos y reproductivos de algunos batoideos capturados en Santa Marta, Mar Caribe de Colombia

Trophic and reproductive aspects of some batoids caught at Santa Marta in the Colombian Caribbean Sea

Marcela Grijalba-Bendeck¹, Carlos Polo-Silva², Kelly Acevedo¹ Fabián Moreno¹ & Diego Mojica¹

¹Facultad de Ciencias Naturales e Ingeniería, Programa de Biología Marina Universidad Jorge Tadeo Lozano, Sede Santa Marta, Colombia ^{]]> 2}Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, P.O. Box 70-305 Ciudad Universitaria, C.P. 04510, Distrito Federal, México

Correspondencia a:

RESUMEN. Se presentan los resultados de la condición reproductiva y espectro trófico de cuatro batoideos capturados incidentalmente en la pesca artesanal de dos sectores del mar Caribe colombiano, entre agosto 2005 y septiembre 2006. Se evaluó un total 570 lances en Playa Salguero y 149 en Don Jaca, efectuándose entre 12 y 26 días de muestreo mensuales. Se obtuvo abundancias totales y relativas de los batoideos capturados y se estableció la proporción sexual, así como la representatividad de cada estado de desarrollo gonadal. De Narcine bancroffti se evaluó 176 ejemplares (127 hembras y 49 machos); 167 Rhinobatos percellens (83 hembras y 84 machos); 237 Urotrygon venezuelae (126 hembras y 111 machos) y para Dasyatis guttata se evaluó 119 individuos (58 hembras y 61 machos). A pesar que los ejemplares capturados de las cuatro especies mostraron representatividad de todos los estadios de desarrollo gonadal, las etapas inmaduro (I) y maduro (III), fueron las mejor representadas. Adicionalmente, por la proporción sexual obtenida, parece no haber segregación espacio-temporal marcada. La dieta en general estuvo constituida por crustáceos, anélidos y teleósteos, evidenciando preferencias alimentarias únicas, lo cual les permite evitar competencia interespecífica entre batoideos.

Palabras clave: pesca artesanal, biología reproductiva, hábitos tróficos, Batoideos, mar Caribe, Colombia.

ABSTRACT. This paper presents the reproductive condition and feeding spectrum of four batoid species caught as bycatch by artisanal fishermen in two sectors of the Colombian Caribbean Sea between August 2005 and September 2006. Specimens were evaluated from a total of 570 hauls done off Salguero beach and 149 off Don Jaca, with sampling periods of 12 to 26 days per month. The total and relative abundance of the batoids caught were determined, as were the sexual proportion and representativity of each sexual maturity stage. Specimens sampled were: 176 Narcine bancroftii (127 females, 49 males); 167 Rhinobatos percellens (83 females, 84 males); 237 Urotrygon venezuelae (126 females, 111 males), and 119 Dasyatis guttata (58 females, 61 males). Although specimens from all stages of maturity were caught, the immature (I) and mature (III) stages were dominant. Based on the sexual proportion obtained, no marked spatial-temporal segregation was observed. The overall diet consisted of crustaceans, annelids, and teleosts, with unique food preferences that allow the sampled species to avoid interspecific competition.

Keywords: artisanal fishery, reproductive biology, feeding habits, Batoidea, Caribbean Sea, Colombia.

INTRODUCCIÓN 

En Colombia, la pesca artesanal es una de las actividades económicas más importantes para las poblaciones costeras. En la franja marítima del departamento del Magdalena, el volumen de desembarque de esta pesquería, entre mayo 1990 y abril 1991, fue de 2.240 ton año^-1. La línea de mano (38%), el chinchorro de jala (32%), la red de enmalle (28%) y los palangres (1,9%) son los principales artes y con ellos se extraen conspicuamente rayas (entre 8.75y 2 y 8.550 kg año^-1) y tiburones (284 a 25.862 kg año^-1) (Manjarrés et al., 1993a). En el sector de Playa Salguero se concentran aproximadamente 20 embarcaciones y en Don Jaca cerca de 16; las cuales permiten a los pescadores obtener capturas económicamente rentables durante todo el año, siendo las familias Carangidae, Scombridae, Lutjanidae y Clupeidae las más frecuentes (Manjarrés et al., 1993b). Años más tarde, Arriaga et al. (1999) describieron la pesquería artesanal del tiburón para el departamento del Magdalena en las zonas de Taganga y Cinto, reportando seis especies de tiburones, siendo Carcharhinus falciformis, Squalus cubensis y Rhizoprionodon porosus las más representativas. En el departamento de la Guajira, Medina (2002) caracterizó la fauna acompañante extraída por la flota industrial camaronera, encontrando tres especies de rayas, Urolophus jamaicensis, Narcine brasiliensis y Dasyatis pictus; las dos primeras fueron las de mayor biomasa de captura en 51 lances efectuados, con 167 y 150 kg respectivamente. Asimismo, para esta misma zona, Correa & Manjarrés (2004) evaluaron el desembarco y el esfuerzo de la pesquería artesanal durante el año 2000, estimando un desembarco de 893 ton, con un promedio mensual de 97,2 ton, resaltando una importante disminución del chucho moteado Aetobatus narinari y del chucho amarillo Rhinoptera bonasus. Por su parte, Gómez-Canchong et al. (2004) presentaron registros de capturas totales anuales en el departamento de Magdalena, de 1.561,74 kg para la familia Dasyatidae.

Los estudios reproductivos y alimentarios en condrictios son importantes para el entendimiento de su ciclo natural, determinando como los individuos en sus diferentes estadios de madurez pueden desempeñar distintas funciones en el ecosistema (Bagenal, 1978; Cortés, 1999). Esta información es relevante para futuros planes de manejo y conservación de especies. En cuanto a estudios reproductivos de las rayas en aguas del Caribe de Colombia, se encuentra los trabajos de Acevedo (2006), Téllez et al. (2006) y Mojica-Moncada (2007), en los cuales se describen morfológicamente diferentes aspectos reproductivos de Narcine bancroftii, Rhinobatos percellens, Urotrygon venezuelae y Dasyatis gutatta, tratando de describir los ciclos reproductivos y su relación con los índices gonadosomático (IGS) y hepatosomático (IHS). Desde el punto de vista microestructural, Grijalba-Bendeck et al. (2008) evaluaron el sistema reproductivo de R. percellens extraída artesanalmente como fauna incidental entre agosto 2005 y octubre 2006, en la región del Rodadero, Santa Marta, determinando en los machos que los testículos son compuestos y su desarrollo se compone de nueve estadios espermatogénicos, mientras que en las hembras el desarrollo ovocitario ocurre en cuatro etapas.

Entre los estudios más recientes se encuentran el de Salas-Castro & Tejeda-Rico (2008) y Castillo-Paéz (2008), en los que se evaluaron algunos aspectos reproductivos de D. americana, D. guttata e Himantura schmardae en el área de la Guajira y Magdalena, respectivamente. Como resultado, todos los estadios de madurez fueron registrados en la mayoría de los meses para las dos especies de Dasyatis, infiriendo la presencia de un ciclo reproductivo continuo a lo largo del año. Por otra parte, Moreno et al. (2010) en Santa Marta Caribe de Colombia, describieron a nivel macro los aspectos reproductivos de la raya eléctrica N. bancroftii, encontrando una concordancia entre el IGS y el IHS con su ciclo reproductivo en esta zona. Finalmente, Palacios & Ramírez (2010) en la media Guajira, analizaron los estadios de madurez de D. guttata, D. americana y Rhinoptera bonasus, resaltando que en estas especies los dos úteros son completamente funcionales.

En cuanto a estudios tróficos de batoideos realizados en el Caribe de Colombia, se encuentran los trabajos de Téllez et al. (2006) y Acevedo (2006) en los cuales hacen una breve descripción alimentaria de la raya U. venezuelae, reportando una dieta dominada por individuos de la familia Penaeidae (41,9% de frecuencia de ocurrencia). Mojica-Moncada (2007) en Don Jaca determinó parcialmente la dieta de D. guttata, señalando una alimentación basada en teleósteos y crustáceos. Por otra parte, Polo-Silva & Grijalba-Bendeck (2008) evaluaron la raya R. percellens, mencionando una alimentación basada en crustáceos de las familias Callianassidae y Penaeidae como presas principales y algunos teleósteos de las familias Haemulidae y Sciaenidae como presas secundarias. En la misma zona, Moreno et al. (2009) propusieron en el espectro trófico para N. bancroftii una dieta dominada por tres categorías de presas: crustáceos (Callianassidae), sipuncúlidos (Sipunculidae) y ophichtidos (Ophichthidae), mostrando variabilidad en la proporción de presas con un incremento en la talla.

A pesar de ser especies frecuentemente capturadas en estos sectores, es escasa la información sobre ellas; por tal motivo, los objetivos de esta investigación son aportar al conocimiento reproductivo y alimentario de algunas especies de batoideos presentes en el mar Caribe de Colombia, sobre las cuales, históricamente, se ha efectuado un aprovechamiento económico artesanal, siendo parte de la pesca acompañante. De esta manera, se busca brindar información acerca de su estructura poblacional, describiendo el papel trófico que desempeñan estas especies en la región, constituyendo una herramienta que contribuirá a conocer las interacciones entre especies y entre ellas y su medio, con miras a su manejo y aprovechamiento sustentable.

MATERIALES Y MÉTODOS

Los ejemplares analizados provienen de las capturas de la pesca artesanal efectuada en los sectores de Playa Salguero, El Rodadero y Don Jaca (Fig. 1). Playa Salguero se sitúa en el margen izquierdo de la desembocadura del río Gaira, al sur de la bahía del mismo nombre, 6 km al suroeste de Santa Marta (11°10'-11°11'Ν, 74°13'-74°14'W) y Don Jaca se encuentra a 11°06'-11°07'N, 74°13'-74°14'W. Estos sectores están influenciados directamente por el río Magdalena, con aguas predominantemente turbias, salinidad reducida, plataforma de ancho variable formada principalmente por sedimentos arenosos lito-clásticos de grano medio a fino (INVEMAR, 2000).

]]> Figura 1. Area de estudio con la ubicación geografica de los dos sectores de muestreo (Playa Salguero y Don Jaca) en Santa Marta, Caribe de Colombia. Figure 1. Study area with geographic location of the two sampling areas (Playa Salguero and Don Jaca) Santa Marta, Colombian Caribbean.

Los sectores de playa Salguero y Don Jaca se visitaron de marzo a septiembre (2006) entre 12 y 26 días al mes. En cada uno se evaluó la abundancia relativa (expresada en porcentaje) de todas las especies de rayas extraídas incidentalmente con chinchorro playero, trasmallo y palangre. Las rayas se clasificaron por especie y se tomaron individualmente las medidas de mayor importancia sugeridas por McEachran & Carvalho (2002), longitud total (LT) y ancho del disco (AD).

Se analizaron macroscópicamente los ovarios y testículos de R. percellens, N. bancroftii, U. venezuelae y D. guttata. Para determinar su estado de desarrollo, se consideraron los criterios de Tresierra & Culquichicón (1993), Grijalba-Bendeck et al. (2008) y Moreno et al. (2009). Adicionalmente, se registraron algunas características propias de cada sexo mediante escalas cualitativas, calificadas de uno a tres, siendo tres el nivel que mejor muestra la condición observada. En el caso de los machos, se determinó el grado de calcificación del gonopterigio, su capacidad de rotación y la presencia o ausencia de material espermático. En las hembras se evaluó el ensanchamiento uterino, la diferenciación de los oviductos, desarrollo de la glándula nidamental y presencia o ausencia de huevos.

La proporción sexual de cada especie se determinó según lo propuesto por Tresierra & Culquichicón (1993). Para probar la proporción observada con la esperada de 1:1, se empleó la prueba Chi-cuadrado con un nivel de confianza del 95% (P > 0,05). Finalmente, se infirió acerca de un posible ciclo reproductivo teniendo en cuenta la frecuencia de cada estadio de desarrollo gonadal a lo largo de un año. Para una mejor descripción de los aspectos reproductivos se incluyeron muestras adicionales obtenidas entre agosto 2005 y septiembre 2006.

En cuanto al componente trófico, la extracción y conservación de los contenidos estomacales se realizó según los procedimientos propuestos por Galván et al. (1989), evaluado cualitativamente los elementos contenidos, separados en categorías mayores, identificándolas hasta el nivel taxonómico más bajo posible, empleando literatura especializada para cada grupo (crustáceos, Barreto & Mancilla, 1991; anélidos, Dueñas, 1979; peces, Cervigón, 1993, 1996 y para fracciones de peces como fragmentos del esqueleto axial, Clothier & Baxter, 1969). Para el análisis cuantitativo de los contenidos gástricos y determinar la importancia de cada categoría de presa en la dieta de cada especie de raya, se utilizaron los métodos numérico (%N) y frecuencia de aparición (%FA) propuestos por Hyslop (1980).

Se utilizó análisis de similitud de una vía (ANOSIM) con el fin de determinar si la composición específica de las presas fue significativamente diferente entre especies (Clarke & Warwick, 2001). Para visualizar la existencia de posibles diferencias entre especies se realizó un análisis no métrico de escalamiento multidimensional (NMDS) (Clarke & Warwick, 2001), basado en una medida de similaridad de Bray-Curtis. Debido a que la especie D. guttata no fue capturada en la misma zona donde se capturaron las otras tres especies, no fue incluida en los análisis de similitud trófica.

RESULTADOS

En el sector de Don Jaca se evaluaron 107 lances con palangre horizontal y 42 con trasmallo efectuados entre el 1 de marzo y 30 de septiembre 2006. En el 49% de las faenas se capturaron 142 ejemplares agrupados en cuatro familias. La mayor representatividad correspondió a la familia Dasyatidae (89,4%), siendo las especies más abundantes D. guttata (83,9%), D. americana (2,8%) e Himantura schmardae (2,8%). A continuación siguió la familia Myliobatidae con abundancia similar de A. narinari (3,5%) y Rhinoptera brasiliensis (3,5%), luego Narcinidae con N. bancroftii (2,8%) y finalmente, Rhinobatidae con R. percellens (0,7%) (Tabla 1).

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En Playa Salguero se evaluaron 570 lances con chinchorro playero realizados en el mismo periodo anterior. En el 16,8% de estos de estos lances se capturaron 256 ejemplares pertenecientes a cuatro familias, siendo la especie más importante U. venezuelae (53,1%), seguida de N. bancroftii (26,5%) y R percellens (20,3%) (Tabla 1).

Condición reproductiva

Entre agosto (2005) y septiembre (2006) para las dos localidades, se capturaron 176 N. bancroftii en total, 127 hembras y 49 machos; presentándose una proporción de sexos dominada por hembras 0,4:1 (χ² = 0,37; g.l. = 1; P > 0,05) con su mayor abundancia en septiembre y octubre de 2005. Los machos mostraron altas capturas en mayo, septiembre y junio. El intervalo mejor representado para las hembras fue 380 a 540 mm de LT y en los machos 140 a 160 mm de LT (Fig. 2a). Se capturaron hembras en todos los estadios de desarrollo reproductivo a lo largo del tiempo de estudio; apareciendo con mayor frecuencia hembras maduras sin embriones (IIIa, 53%), seguidas por inmaduras (I, 24%) (Fig. 3a). En el caso de los machos el estadio más común fue el inmaduro (I, 50%) registrado en ocho de 11 meses, seguido por machos maduros (III, 31%) (Fig. 3b).

Figura 2. Estructura de tallas de: a) N. bancroftii, b) R. percellens, c) U. venezuelae, y d) D. guttata, capturados entre agosto (2005) y septiembre (2006) en dos sectores de Santa Marta, Caribe Colombiano. LT: longitud total, AD: ancho del disco. Figure 2. Size groups of: a) N. bancroftii, b) R. percellens, c) U. venezuelae, and d) D. guttata, caught between August (2005) and September (2006) in two areas of Santa Marta, Colombian Caribbean. LT: total length, AD: disc width.

]]> Figura 3. Proporción general y mensual de los estadios de madurez en: a) hembras, y b) machos de N. bancroftii capturados entre agosto (2005) septiembre (2006), en Santa Marta, Caribe de Colombia. I a IV: estados de madurez. Figure 3. Overall and monthly proportion of the maturity stages in: a) females, and b) males of N. bancroftii caught between August (2005) and September (2006) in Santa Marta, Colombian Caribbean. I a IV: maturity stages.

De R. percellens, se capturaron 167 individuos, (83 hembras y 84 machos); donde la proporción sexual no fue diferente de 1:1 (χ²= 0,0001; g.l. = 1; P > 0,05. Ambos con las mayores abundancias en noviembre y las más bajas para febrero, agosto y septiembre de 2006. La mayoría de las hembras se presentaron en el intervalo de longitud total de 279 a 309 mm y en el caso de los machos el mejor representado fue de 159 a 219 mm (Fig. 2b). Todos los estadios de madurez fueron registrados para ambos sexos, siendo el inmaduro (I, 77%) el más frecuente, seguido por hembras maduras con embriones (IIIb, 16%) (Fig. 4a). Los machos inmaduros (I, 47%) fueron los más abundantes seguidos de los maduros (III, 40%) (Fig. 4b).

Figura 4. Proporción general y mensual de los estadios de madurez en: a) hembras, y b) machos de R. percellens capturados entre agosto (2005) septiembre (2006) en Santa Marta, Caribe colombiano. I a IV: estados de madurez. Figure 4. Overall and monthly proportion of the maturity stage in: a) females, and b) males of R. percellens caught between August (2005) and September (2006) in Santa Marta, Colombian Caribbean. I a IV: maturity stages.

Los resultados para U. venezuelae revelaron una captura total de 237 ind (126 hembras y 111 machos), con una proporción sexual de 0,8:1 (χ²= 0,01; g.l. = 1; P > 0,05) indicando el equilibrio proporcional entre los sexos. En septiembre, noviembre (2005) y mayo (2006) se presentaron las mayores abundancias. Las hembras presentaron tamaños entre 101 y 311 mm de LT, la mayor abundancia se dio entre 130 y 140 mm de LT, y la menor en el intervalo de las tallas máximas 300 a 325 mm de LT. La longitud total en los machos fluctuó de 99 a 295 mm, confirmando claramente que los machos alcanzaron menores tallas que las hembras (Fig. 2c). El estudio de los aspectos reproductivos mostró, para las hembras, una clara dominancia del estadio inmaduras (I, 49%), seguido de maduras con embriones (IIIb, 24%) (Fig. 5a). Los machos más abundantes se encontraron maduros (III, 46%) presentándose en ocho de once meses, seguido de los inmaduros (I,) constituyendo el 29% de los ejemplares capturados (Fig. 5b).

]]> Figura 5. Proporción general y mensual de los estadios de madurez en: a) hembras, y b) machos de U. venezuelae capturados entre agosto (2005) y julio (2006), en Santa Marta, Caribe colombiano. I a IV: estados de madurez. Figure 5. Overall and monthly proportion of the maturity stage in: a) females, and b) males of U. venezuelae caught between August (2005) and September (2006) in Santa Marta, Colombian Caribbean. I a IV: maturity stages.

Para D. guttata, los muestreos se realizaron entre marzo y septiembre del 2006 permitiendo capturar 119 ind, (58 hembras y 61 machos), donde la proporción entre sexos no fue significativamente diferente de la razón 1:1 (χ² = 0,002; g.l. = 1; P > 0,05). Las abundancias más altas para las hembras se presentaron en junio, mayo y abril; para los machos se dieron en marzo y junio. Con referencia al ancho del disco, los machos mostraron tamaños de 375 a 1000 mm de AD (535,5 ± 120,5 mm) y las hembras de 154 a 1710 mm de AD (693,2 ± 265,1 mm), siendo los intervalos de tallas mejor representados son 401 a 600 mm en machos y de 601 a 800 de AD mm en las hembras (Fig. 2d).

La condición reproductiva de las hembras de D. guttata estuvo mejor representada por el estadio sin embriones (IIIa, 49%), a lo largo de los siete meses de muestreo, seguidamente se encontraron las inmaduras (I, 27%) y en menor proporción aparecieron hembras con embriones (IIIb, 8%) (Fig. 6a). Los machos más abundantes fueron los maduros (III, 93%), a lo largo de los siete meses de muestreo, presentándose únicamente en marzo individuos en maduración (II, 5%) e inmaduros (I, 2%) (Fig. 6b).

Figura 6. Proporción general y mensual de los estadios de madurez en: a) hembras, y b) machos de D. guttata capturados entre marzo y septiembre del 2006. I a IV: estados de madurez. Figure 6. Overall and monthly proportion of the maturity stage in: a) females, and b) males of D. guttata caught between August (2005) and September (2006) in Santa Marta, Colombia Caribbean. I a IV: maturity stages.

Los ovarios en N. brasiliensis y R. percellens presentaron forma semicircular y tamaño similar, en la primera se encontraron "hilos" gruesos de color amarillo cremoso, enrollados unos sobre otros, donde se cree están inmersos los oocitos; en la segunda aparecen ovocitos de tamaño variable, sin aparente organización, que incrementan su tamaño con el desarrollo gonadal. U. venezuelae mostró ovarios de tamaño variable, siendo el izquierdo mayor en longitud y peso respecto al derecho, condición evidente tanto en jóvenes como en adultos. Las hembras de D. guttata, presentaron funcional el ovario y oviducto izquierdo. El útero de las hembras maduras mostró paredes engrosadas, con vellosidades agregadas, gruesas, largas y presencia de leche intrauterina; en las inmaduras, útero delgado con menor cantidad de vellosidades, las cuales se encontraron delgadas y cortas, sin presencia de leche intrauterina.

Aspectos tróficos

Para U. venezuelae se analizaron 159 estómagos, de los cuales 56 presentaron contenido y 103 estaban vacíos, las presas se encontraron en un avanzado grado de digestión. La especie mostró preferencias por individuos de la familia Penaeidae con Xiphopenaeus kroyeri, seguido de la familia Portunidae, Poliquetos y gambas de la familia Caridea. De los 121 estómagos analizados para D. guttata, 32 presentaron contenido estomacal, conformado por crustáceos de la familia Portunidae, Penaeidae, Squillidae e Hippolitidae (Tabla 2).

El análisis de similitud (ANOSIM) entre las especies mostró que existieron diferencias significativas entre N. bancroftii vs U. venezuelae y entre R. percellens vs U. venezuelae, ya que presentaron valores más cercanos a 1 (Tabla 3), lo cual se ve reflejado en la separación de los grupos en el NMDS (Fig. 7)

Figura 7. Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) a partir de las presas encontradas en los contenidos estomacales de tres especies de rayas (N. bancroftii, R. percellens y U. venezuelae), basado en un análisis de similaridad de Bray-Curtis. Los círculos indican la separación de especies. ]]> Figure 7. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) taken from prey found in stomach contents of three ray species (N. bancroftii, R. percellens and U. Venezuelae), based on Bray-Curtis similarity analysis. Circles indicate species separation.

DISCUSIÓN

Si bien todas las especies se encontraron durante la mayor parte del tiempo de muestreo, las mayores abundancias se registraron durante las épocas de lluvia (agosto a diciembre), lo cual aparentemente se relaciona con el acercamiento de los parentales a la costa con el fin de alimentarse y así prepararse para el evento reproductivo subsiguiente (Grijalba-Bendeck et al., 2007; Moreno et al., 2010).

La alta abundancia de D. guttata evaluada en el presente estudio, ha sido previamente reportada por Gómez-Canchong et al. (2004), alcanzando un poco más de 600 kg año^-1, abundancia relativamente cercana a las registradas para la totalidad de la familia Dasyatidae (1.561,7 kg año^-1), desembarcadas con diferentes artes de pesca artesanal para Santa Marta y sus inmediaciones. Asimismo, Acevedo et al. (2007), Grijalba-Bendeck et al. (2007), Mojica-Moncada (2007) y Salas-Castro & Tejeda-Rico (2008) encontraron para esta misma zona las mayores abundancias para D. guttata, con valores cercanos a los resultados obtenidos en el presente estudio. Este mismo patrón se mantiene un poco más al norte del Caribe de Colombia, en el departamento de la Guajira, donde Castillo-Páez (2008) y Palacios & Ramírez (2010) encontraron que D. guttata y D. americana fueron las especies con mayor volumen de captura con 78 y 23 ind en 95 faenas de pesca, representando el 51,4% y el 35,6% de la biomasa total respectivamente.

La abundancia numérica de D. guttata en la región del Magdalena, sugiere que esta zona es un área de alimentación y de apareamiento, donde esta especie encuentra las condiciones adecuadas para vivir, ya que se caracteriza por fondos arenosos y fangosos, hábitats típicos ocupados por esta especie (Thorson, 1983; McEachran & Notabartolo-Di-Sciara, 1995). Además, vale la pena resaltar que esta especie solo fue capturada en la región de Don Jaca, donde el palangre es ampliamente empleado (Mojica-Moncada, 2007).

En cuanto a U. venezuelae, los registros son mayores con relación a los datos obtenidos por Dahl (1971) en Cartagena y a la categoría de "rara" que le atribuyen Cervigón & Alcalá (1999). Sin embargo, Acevedo (2006), Téllez et al. (2006) y Grijalba-Bendeck et al. (2007) registraron altas abundancias de esta especie en el sector de Playa Salguero con 177 y 188 ind respectivamente. Para N. bancroftii y R. percellens se han mencionado abundancias absolutas de 81 y 57 ind respectivamente (Grijalba-Bendeck et al., 2007), para esta misma zona del Caribe de Colombia. En el golfo de Salamanca y La Guajira las estimaciones han estado basadas en términos de biomasa, siendo de 924,04 kg año^-1 (Duarte et al., 1999); no obstante, estas aproximaciones no incluyen la abundancia en número de individuos y abarcan todo tipo de artes, dificultando las comparaciones obtenidas con otros estudios similares.

La presencia de estas tres especies en el sector permite inferir que estas especies mantienen una estructura poblacional relativamente estable, posiblemente debido a que esta región cubre sus necesidades. Sin embargo, al evaluar la representatividad de estas capturas se debe considerar otros factores, como la influencia de eventos climáticos que impiden la operatividad de los artes y la dinámica de la actividad pesquera, cuyo esfuerzo está íntimamente relacionado con el valor comercial de las capturas obtenidas (Grijalba-Bendeck et al., 2007), los cuales no fueron contemplados al detalle en este estudio.

En cuanto a las tallas, N. bancroftii presentó individuos de diferentes tamaños, siendo las hembras más grandes (590 mm de LT) en comparación a los machos (400 mm de LT). Dichas tallas también fueron registradas por Moreno et al. (2010) para esta misma especie. R. percellens y U. venezuelae estuvieron representadas por ejemplares de tamaños acorde con lo mencionado por Bigelow & Schroeder (1953), Acevedo (2006) y Grijalba-Bendeck et al. (2007), respectivamente. Asimismo, la distribución por tallas mostró una elevada frecuencia de captura en los animales de menor talla (de 130 a 160 mm de LT), indicando una mayor presión pesquera debido, posiblemente, a la baja selectividad del chinchorro (Gómez-Canchong et al., 2004). En el caso de D. guttata, la estructura de tallas coincide con los registros de Thorson (1983), Mojica-Moncada (2007) y Palacios & Ramírez (2010) en el Caribe, lo cual puede indicar que probablemente esta especie no se ha visto afectada aún por sobreexplotación, ya que las tallas son similares e incluso levemente mayores a las citadas en estudios previos.

Entre los diferentes aspectos de la biología reproductiva, la proporción sexual permite inferir si la existencia de una segregación espacial por sexos puede responder a una fase del ciclo reproductivo que se esté presentando en ese momento (Grijalba-Bendeck et al., 2008). N. bancroftii mostró mayor proporción de hembras, siendo el estadio las hembras maduras sin embriones el de mayor frecuencia durante octubre, noviembre y diciembre. De igual forma los machos maduros fueron los más frecuentes, dominando principalmente durante noviembre. Estas frecuencias fueron acordes a lo reportado por Moreno et al. (2010), lo cual podría estar mostrando la existencia de una segregación sexual, que puede tener relación con las diferentes fases del ciclo reproductivo, donde los machos pueden estar presentes en aguas más profundas alejadas de la costa, mientras que las hembras pueden permanecer la mayor parte del tiempo en la zona costera, siendo más susceptibles de ser capturadas por los artes de pesca (Moreno et al., 2010).

Este tipo de comportamiento también ha sido registrado en otras especies de raya eléctrica (N. brasiliensis) en el Pacífico mexicano, donde una alta dominancia de hembras indicó una segregación sexual espacial, donde los machos solo se acercan a las hembras durante los eventos de cópula (Villavicencio, 1993). Moreno et al. (2010) proponen un ciclo reproductivo para esta especie, en esta región, dividido en seis etapas: preparación (agosto-noviembre), cópula (noviembre-diciembre), gestación (diciembre-marzo), nacimiento (febrero-abril), post-parto (marzo-mayo) y recuperación (mayo-julio), lo cual también puede verse reflejado en las frecuencias obtenidas de cada estadio de madurez en el presente estudio (Fig. 3). Por tal motivo se propone que el sector de Playa Salguero hace parte del hábitat de N. bancroftii, la cual, al parecer, no presenta movimientos importantes, específicamente para las hembras ya que permanecen en el área durante todo el año, revelando un máximo reproductivo en noviembre seguido de los eventos de cópula que se extienden hasta diciembre.

En U. venezuelae tampoco se presentó una proporción diferente de 1:1, presentándose altas abundancias de machos en dos meses (septiembre y noviembre) de la época lluviosa, concordando con lo reportado por Acevedo (2006) durante su estudio. De la misma manera, la frecuencia de los estadios de madurez fue similar, siendo el estadio (I) inmaduro para las hembras el más frecuente, mientras que para los machos el estadio III (maduros) fue el más representativo. Por otra parte, la presencia de hembras con embriones en diferentes meses a lo largo de año, permitiría deducir que posiblemente esta especie mantiene un ciclo reproductivo continuo, lo cual hace difícil determinar el tiempo de gestación.

Acevedo (2006) afirma que es probable que después que ocurra la postura inmediatamente las hembras copulan y por esto se encuentran hembras con embriones a lo largo de un año en diferentes etapas de desarrollo. Sin embargo, Tellez et al. (2006) reportan una proporción sexual de 1:2 y una frecuencia de los estadios de madurez diferente para esta especie en esta misma región, encontrando individuos maduros en agosto, septiembre y noviembre, mientras que los inmaduros solo se obtuvieron presentes en febrero, lo cual puede estar influenciado por el bajo número de individuos colectados (45).

En D. guttata la proporción sexual varió de 1:1, donde las hembras dominaron en abril, mayo, agosto y septiembre; concordando con lo reportado por Mojica-Moncada (2007) y Salas-Castro & Tejeda-Rico (2008) para el departamento del Magdalena. Sin embargo, la proporción de 0,5:2 registrada por Palacios & Ramírez (2010) en el departamento de la Guajira fue diferente, lo cual se debería al número de ejemplares capturados y al tipo de arte utilizado para recolectar los individuos en esta región del Caribe. Por otro lado, la frecuencia de los estadios de madurez fue similar a lo determinado por Mojica-Moncada (2007) y Salas-Castro & Tejeda-Rico (2008), siendo las hembras maduras sin embriones y los machos maduros los más representativos.

Este escenario permite observar que durante los seis meses de muestreo se encontraron organismos maduros en proporciones bastante similares, específicamente en las hembras, ya que solo se encontraron machos maduros en cinco de los seis meses, deduciendo que posiblemente esta especie presenta una fase de cópula extendida, que abarca de 4 a 5 meses, donde a partir de octubre ocurriría la gestación. Desafortunadamente, durante esos meses esta especie no se presentó en las capturas. Mojica-Moncada (2007) propone que el sector de Don Jaca pueda ser un área de apareamiento donde es frecuente encontrar individuos maduros, mientras que los juveniles o neonatos tienden a distribuirse en otras zonas dependiendo de la salinidad. Según Thorson (1983) las hembras grávidas tienden a buscar hábitats con salinidades muy bajas para expulsar a sus crías, donde permanecen hasta que empiezan a madurar y posteriormente ingresan en áreas de salinidades mayores.

Estos resultados sugieren que la población de D. guttata del sector de Don Jaca presenta un ciclo reproductivo anual, al igual que lo registrado para D. sabina (Snelson et al., 1988; Maruska et al., 1996), en contraste con lo encontrado por Henningsen (2000), para D. americana, que presenta dos ciclos reproductivos anuales.

La morfología y microestructura del sistema reproductor de las rayas ha llamado la atención de muchos investigadores, aspectos como el almacenamiento de material espermático en glándulas oviducales, la diapausa embrionaria y la producción de ovocitos simultánea al crecimiento embrionario de embriones son estrategias que han garantizado la permanencia de estos peces cartilaginosos por más de 400 millones de años (Pratt, 1988). La descripción macroscópica de los ovarios de N. bancroftii también ha sido descrita en otros batoideos como Gymnura micrura, presentándose los hilos enrollados en forma de espiral unos sobre otros (Kobelkwosky, 2004). Para R. percellens Grijalba-Bendeck et al. (2008), corroboran la presencia de ovocitos de diferentes tamaños que van desde los 1,5 hasta 3,1 mm.

U. venezuelae mostró ovarios de tamaño variable, siendo el izquierdo mayor en longitud y peso respecto al derecho, condición evidenciada por Acevedo (2006). Sin embargo, para otras especies del mismo género como U. halleri se ha observado esta característica solo en juveniles (Stanley-Babel, 1967). Las hembras de D. guttata presentaron funcional el ovario y oviducto izquierdo, condición similar a D. sabina y D. longus (Snelson et al., 1988; Villavicencio et al., 1994), desarrollando en las paredes interna del útero largas vellosidades, cuyo número varía según su grado de madurez, siendo de mayor tamaño al estar madura. Por medio de estas vellosidades puede secretar leche uterina rica en proteínas y lípidos, la cual es absorbida por el embrión para su desarrollo (Wourms, 1981; Mojica-Moncada, 2007).

En general, se asume que la dieta de los batoideos del Caribe de Colombia se compone básicamente de poblaciones epifaunales e infaunales, básicamente representados por crustáceos, teleósteos y anélidos (Dahl, 1971; Polo-Silva & Grijalba-Bendeck, 2008; Moreno et al., 2009). En N. bancroftii la dieta estuvo dominada principalmente por sipuncúlidos y crustáceos de la familia Callianassidae, permitiendo catalogarla como un depredador especialista de la zona bentónica. Similar patrón fue encontrado por Moreno et al. (2009), para esta misma especie en la misma zona, reportando segregación alimentaria entre hembras y machos, atribuido a la afinidad que tiene cada sexo de encontrarse en diferentes áreas, siendo la zona costera la de mayor afinidad para las hembras. Sin embargo Dahl (1971) y McEachran & Carvalho (2002), reportaron una dieta dominada por poliquetos para esta especie en la misma región, lo cual indicaría una variabilidad alimentaria dependiendo de la disponibilidad de presas, las cuales pueden alternar sus proporciones dependiendo de la temporada.

La raya guitarra R. percellens mostró dieta dominada por crustáceos, aunque su espectro alimentario fue un poco más amplio que el de N. bancroftii, presentando nueve tipos de presas, las cuales se caracterizan por habitar zonas fangosas. Este tipo de dieta también ha sido documentada por otros autores (Shibuya et al., 2005; Polo-Silva & Grijalba-Bendeck, 2008) en diversas regiones del Caribe, donde crustáceos de la familia Penaeidae y Caridae fueron las presas más representativas. De igual forma, este patrón trófico se ha encontrado en otras especies del mismo género. En R. productus Salazar-Hermoso & Villavicencio-Garayzar (1999) y Payán et al. (2011), reportan una dieta constituida por crustáceos, moluscos y teleósteos, estando este último grupo también presente en la dieta de R. percellens en el presente estudio. Este espectro alimenticio, bastante amplio para la raya guitarra, permite inferir que este grupo de rayas podría ser catalogado como oportunista permitiendo explotar diversos recursos, dependiendo de la abundancia y disponibilidad de estos.

La comparación entre especies permitió detallar la presencia de diferencias alimentarias (Fig. 7), lo cual se explicaría por el espectro alimentario y las preferencias tróficas de cada taxa. Es notorio que los crustáceos dominan la dieta de estos batoideos; sin embargo, cada una de ellas presentó una afinidad específica por cierto tipo de presa, por ejemplo, N. bancroffti consumió preferentemente sipuncúlidos y crustáceos de la familia Callianassidae, siendo este último el de mayor consumo por R. percellens. No obstante, la raya guitarra también se alimenta de otros crustáceos (Portunidae y Platyischnopidae) los cuales no fueron consumidos por la raya eléctrica. Adicionalmente, los teleósteos fueron el único grupo consumido por la raya guitarra. En U. venezuelae los peneidos fueron la presa predilecta, similar a lo observado en la raya guitarra pero en menor proporción. Por esta razón, es que se obtiene poca similitud al comparar las dietas de estas especies simpátricas. Se conoce que la repartición del recurso es una de las estrategias que permite eludir la competencia entre especies de una comunidad, por ello cuando existe una gran diversidad de recursos alimenticios, se permite la explotación de estos por parte de los depredadores, reduciendo la competencia, especializándose en solo algunas presas (Marshall et al., 2008; Flores-Ortega et al., 2011).

En conclusión, esta región del Caribe de Colombia ofrece las condiciones para el apareamiento y nacimiento de varias especies de rayas, considerando la alta representatividad de hembras preñadas y machos maduros. Por otra parte, la dieta estuvo bien representada por invertebrados bentónicos como: crustáceos, sipuncúlidos, poliquetos y algunos peces como ofíctidos y sciaénidos, que los batoideos aprovechan por su disponibilidad y abundancia evitando de esta forma la competencia interespecífica. Este recurso pesquero, en el Caribe colombiano, tiene un valor económico bastante bajo, por lo cual la atención que demandan es escasa. No obstante, esta aproximación inicial permite avanzar en el conocimiento de la bioecología básica del grupo y su relación con el ambiente en que habita. En este sentido, es necesario continuar con investigaciones que incorporen descripciones más detalladas de la biología y pesquerías de estas especies, de forma que se aporten elementos fundamentales para la formulación e implementación de futuros planes de manejo y conservación de los batoideos de esta región.

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Facultad de Ciencias Naturales e Ingeniería, Programa de Biología Marina - Sede Santa Marta y a la Dirección de Investigaciones por el apoyo y financiación para la realización de este proyecto. Contribución 003 del Grupo de Investigación de Peces del Caribe (GIPECA-UJTL).

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Received: 10 February 2011; Accepted: 3 May 2012

Corresponding author: Carlos Polo-Silva (carlosjpolo@gmail.com)