ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN
Infestación de Megastigmus aculeatus (Hymenoptera: Chalcidoidea) en las semillas de rosas exóticas invasoras de comunidades naturales de la Patagonia andina de Argentina
Megastigmus aculeatus infestation on seeds of exotic roses invading wild communities of Andean Patagonia from Argentina
KAREN D. LEDIUK 1,2,*, MARÍA A. DAMASCOS 1 & MARCELO E. KUN3
1Departamento de Botánica, Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue, Quintral 1250, S. C. de Bariloche (8400), Argentina.
2INIBIOMA,CONICET, Quintral 1250, S. C. de Bariloche (8400), Argentina. ]]>
3Departamento de Zoología, Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue, Quintral 1250, S. C. de Bariloche (8400), Argentina.
*Autor correspondiente: karenlediuk@gmail.com
RESUMEN
Megastigmus aculeatus Swederus (Hymenoptera: Chalcidoidea) infesta las semillas de especies de Rosa tanto en las áreas de origen como en las de invasión. La larva de la avispa se desarrolla consumiendo la totalidad de la semilla. Se analizó la infestación de M. aculeatus en diferentes poblaciones de Rosa rubiginosa L. y Rosa canina L. y en plantas aisladas de Rosa multiflora Thunb. en áreas naturales del Noroeste de la Patagonia, Argentina. En R. rubiginosa, la especie más abundante, estudiamos la prevalencia y éxito de infestación por la avispa y el posible efecto sobre el tamaño del fruto. En este trabajo se presentan los primeros registros de R. rubiginosa y R. canina como especies hospedadoras de M. aculeatus en Argentina y se verifica su ausencia en las semillas de R. multiflora. En R. canina, el porcentaje de frutos infestados por M. aculeatus fue bajo (0-1 % por sitio), no siendo probablemente un factor condicionante de la reducida distribución de la planta. En R. rubiginosa, ese porcentaje fue alto (31-75 % de frutos infestados por sitio), pero solo el 2-8 % de los aquenios estaban infestados. Considerando los sitios analizados, la distribución a nivel regional de la infestación por M. aculeatus en las especies de rosas estudiadas es reducida. El tamaño del fruto no es afectado por la infestación del insecto. Los resultados de este trabajo muestran un bajo impacto actual de M. aculeatus en el control natural de la invasión de las rosas en la región andina de Argentina. Sin embargo, dado que las poblaciones de M. aculeatus podrían ser afectadas por la temperatura, un cambio en esta variable podría incrementar la prevalencia de infestación de las semillas de estos arbustos a mediano y largo plazo.
Palabras clave: arbustos invasores, infestación, rosas silvestres, torímido.
ABSTRACT
Megastigmus aculeatus Swederus (Hymenoptera: Chalcidoidea) infest Rosa species seeds both at the origin and invasion areas. The wasp larvae develop by consuming the entire seed. The M. aculeatus infestation was analyzed at different Rosa canina L. and Rosa rubiginosa L. populations and at isolated plants of Rosa multiflora Thunb. at Norwestern Patagonian natural areas of Argentina. In R. rubiginosa, the most abundant species, we studied the wasp infestation prevalence and success and the possible infestation effect on fruit size. In this paper we registered the first records of R. canina and R. rubiginosa as host plants for M. aculeatus in wild areas of Argentina and we verified the absence of the wasp in R. multiflora fruits. In R. canina the percentage of infected fruits by M. aculeatus was low (0-1 % per site) not being probably a conditioning factor of its actual reduced spread. In R. rubiginosa, the percentage was high (31-75 % of infested fruits per sites), but only the 2-8 % of achenes were infected. Considering the analyzed sites, the distribution of M. aculeatus infestation at regional level in rose studied species was reduced. The fruit size was not affected by the insect infestation. The results of this work show a low actual impact of M. aculeatus in the control of rose invasion at Andean region of Argentina. However, since M. aculeatus populations could be affect by the temperature, a change of this variable could increase the seeds infestation prevalence in the medium and long term.
Key words: infestation, invasive shrubs, torymid wasp, wild roses.
INTRODUCCIÓN
]]> Las especies invasoras son una de las principales causas de la pérdida de la biodiversidad en comunidades naturales (Lodge 1993). El género Rosa L. abarca más de 500 especies originarias de América del Norte, Europa y Asia de las cuales varias son invasoras de áreas naturales en diferentes regiones del mundo (Wiersema & León 1999). En la región andino-patagónica de la Argentina crecen en forma silvestre tres especies de rosas exóticas invasoras, Rosa rubiginosa L. (Grondona 1984), Rosa canina L. (Damascos & Bran 2006) y Rosa multiflora Thunb. (Rapoport & Brion 1991). R. rubiginosa originaria de Europa y oeste de Asia (Wiersema & León, 1999) y norte de África (Webb et al. 1988) es invasora en Australia, Nueva Zelanda, Tasmania, Turquía, Estados Unidos, Perú y Chile (Damascos 2008). R. canina por su parte es originaria de Europa, Cáucaso, Asia y África e invasora en Australia, Nueva Zelanda, USA y Chile, mientras que R. multiflora, originaria de China, Corea y Japón es invasora en Norteamérica, Canadá, Europa (Elton 1958) y Nueva Zelanda (Webb 1988). En la región andino-patagónica, R. rubiginosa forma matorrales siendo muy frecuente en una variedad de condiciones ambientales, tanto en áreas boscosas como esteparias (Damascos & Gallopín 1992), mientras que las otras dos especies son poco abundantes pero sus poblaciones se encuentran en expansión especialmente en áreas forestales (Damascos et al. 2006). R. multiflora crece solo como plantas aisladas en los alrededores de la ciudad de San Carlos de Bariloche. Las rosas se propagan vegetativamente vía raíces y por semillas desarrolladas en el interior de aquenios ubicados dentro de un receptáculo carnoso acopado (cinorrodon o agregado de aquenios), al cual de aquí en más designaremos fruto. A excepción de los trabajos sobre infestación de Podosphaera pannosa en frutos de R. rubiginosa (Havrylenko 1995) y en los de R. canina (Lediuk et al. 2010), son escasos los estudios sobre los enemigos naturales de las poblaciones de rosas exóticas en las áreas invadidas de Argentina, y específicamente no hay registros sobre patógenos o parásitos que afectan la viabilidad de sus semillas ejerciendo cierto control sobre sus poblaciones.En el año 2008 se detectó la presencia de larvas e individuos adultos muertos de Megastigmus aculeatus Swederus (Hymenoptera: Chalcidoidea, Torymidae, Megastigminae) en el interior de aquenios de R. rubiginosa (Lediuk K, observación personal). Con este antecedente, y dada la ausencia de registros previos sobre la infestación de semillas en poblaciones naturales de especies de rosas de Argentina y Chile, analizamos el posible efecto del insecto en la reproducción sexual de especies de Rosa que crecen en forma silvestre en la región andino-patagónica de la Argentina.
M. aculeatus se desarrolla exclusivamente en semillas de especies del género Rosa (Roques & Skrzypczyriska 2003). El ciclo de la avispa comienza en primavera cuando el adulto ovipone a través del receptáculo inmaduro en el interior de los óvulos que desarrollarán posteriormente los aquenios. Durante el verano la larva eclosiona y consume el embrión para madurar a finales del verano y entrar en diapausa. A principios de la primavera siguiente, la larva empupa y a fines de esta estación emerge el adulto masticando la pared del aquenio y del fruto y dejando en ambos un orificio visible de emergencia para aparearse y comenzar el ciclo de vida nuevamente (Jacobs 2000, Driesche et al. 2002). Según Roques & Skrzypczyriska (2003) la capacidad de las especies del género Megastigmus de desarrollarse en el interior del aquenio y pasar el período desfavorable de invierno en diapausa facilitaría la introducción y el establecimiento del insecto en áreas invadidas por la planta huésped. Además, M. aculeatus presenta partenogénesis con una mayor producción de hembras en relación a la de machos, constituyendo estos últimos menos del 7 % de la población (Roques & Skrzypczyiíska 2003). El consumo total del embrión por parte de la larva y la capacidad de presentar una elevada partenogénesis así como la especificidad del género de planta huésped, son características que conferirían a la especie un valor importante como control biológico. Para R. rubiginosa, R. canina y R. multiflora se ha registrado la presencia de este insecto tanto en el área de origen de las rosas (Roques & Skrzypczyriska 2003) como en áreas geográficas de invasión en otras regiones del mundo (Mays & Kok 1988, Syrett 1990).
La prevalencia de infestación por M. aculeatus en aquenios de R. rubiginosa es baja tanto en su ambiente nativo (0.6 %, Eichhorn 1967 en Syrett 1990) como en el invasor (1.512.4 %, Syrett 1990). Contrariamente, en R. multiflora dicha prevalencia es alta variando entre el 95 % en el ambiente nativo (Weiss 1917 en Driesche et al. 2002) y el 25 al 42 % en el ambiente invasor (Jesse & Obrycki 2003). Finalmente para R. canina los datos disponibles de prevalencia de infestación por M. aculeatus muestran que esta es baja en el ambiente nativo (5 % de aquenios infestados, Hernández 2009) y media a alta en el área de invasión (28.3-91.7 % de frutos infestados, Kurir 1975).
En este trabajo se analizó la presencia de M. aculeatus en poblaciones invasoras de R. rubiginosa, R. canina y R. multiflora en diferentes sectores de la región andino-patagónica de Argentina. Asimismo, en R. rubiginosa, la especie más abundante en dicha área, estudiamos la prevalencia de infestación (proporción de frutos y aquenios infestados), el posible efecto de la infestación sobre el tamaño del fruto y sobre el número de aquenios desarrollados por fruto y el éxito de infestación evaluado a través del número de adultos que emergen del fruto.
MÉTODOS
Area de estudio
El estudio se realizó en áreas invadidas por R. rubiginosa, R. canina y R. multiflora en los alrededores de San Carlos de Bariloche y en diferentes sitios de los Parques Nacionales Nahuel Huapi y Lanín (Tabla 1). El clima de la región es templado-frío con una temperatura media de 5-8 °C (Ezcurra & Brion 2005). Las precipitaciones disminuyen en el gradiente oeste-este desde los 3500 mm en el oeste en el límite con Chile hasta los 700 mm en áreas de estepa (Mermoz et al. 2009). Para los sitios de estudio las precipitaciones variaron entre 2000 mm y 800 mm (Pereyra 2007, Damascos et al. 2008). El período de crecimiento de las plantas coincide con la estación seca. Los sitios de Trafúl, San Martín de los Andes y Bariloche (Tabla 1) corresponden a áreas abiertas de bosques de Nothofagus dombeyi o de Austrocedrus chilensis con una altitud que varía entre 660 y 870 m, mientras que Aluminé está localizado en el inicio de la estepa patagónica a una altitud de 900 m.
Metodología de muestreo
Para la identificación del estadio larval (Fig. 1A) de la avispa M. aculeatus se siguió a Nieves-Aldrey et al. (2008), mientras que para el adulto (Fig. 1B) a Roques & Skrzypczńska (2003). La larva se identificó en otoño de 2008 en frutos frescos de R. rubiginosa en plantas presentes en los alrededores de S. C. de Bariloche mientras que los adultos se encontraron en frutos secos almacenados en el laboratorio. Ejemplares de M. aculeatus (larvas y adultos) fueron depositados en el Departamento de Zoología, Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue, Argentina.
]]> Con el fin de determinar la presencia de la avispa y su distribución en poblaciones de R. rubiginosa y R. canina y en plantas aisladas de R. multiflora se revisaron con el microscopio estereoscópico, muestras de frutos maduros (20-100 frutos por especie y sitio) colectadas entre los años 2005 y 2008 (Tabla 1) en áreas forestales de las provincias de Río Negro (siete sitios) y Neuquén (tres sitios), secadas en forma natural y almacenadas en bolsas de papel en recipientes con sílica gel. En cada muestra se combinó la totalidad de los frutos colectados en una a cinco plantas seleccionados al azar (20 frutos como mínimo por planta). Tanto para R. canina como R. rubiginosa se seleccionaron cinco plantas por sitio con excepción de los sitios Terminal, Lago Gutiérrez, km 6 y Bajada del Paraná donde se consideraron dos a cinco plantas de la última especie. Como se mencionó anteriormente, dada que las plantas de R. multiflora creciendo en condiciones naturales son escasas, las muestras de frutos se obtuvieron en una sola planta por sitio. La superficie de cada fruto fue examinada con un microscopio estereoscópico registrándose la presencia y el número de orificios de emergencia del adulto (Fig. 1C).Para determinar la prevalencia de infestación (% de frutos y/o aquenios infestados) de R. rubiginosa por M. aculeatus se estudiaron los frutos de los sitios donde se registró su presencia (Terminal, Lago Gutiérrez, km 6 y Bajada del Paraná). En una submuestra de 25 frutos por sitio se midió la longitud de cada fruto y se contabilizó en cada uno el número de aquenios desarrollados e infestados (con orificios de emergencia del insecto en su pared, Fig. 1D).
Análisis de datos
Para la comparación estadística de los datos se consideraron solo los sitios en los cuales se registró la infestación de los frutos y aquenios de R. rubiginosa por M. aculeatus. El número de aquenios desarrollados se comparó entre frutos con y sin infestación utilizando la prueba de Mann-Whitney (U). Tanto la frecuencia del número de frutos como de aquenios infestados se comparó entre sitios (n = 4) con la prueba de Ji cuadrado (χ2). El coeficiente de correlación de Spearman se utilizó para analizar la relación entre el número de aquenios infestados con el número de orificios de emergencia en el fruto y el tamaño del mismo.
RESULTADOS
M. aculeatus solo se encontró en frutos de R. rubiginosa y R. canina. No se detectó infestación en los frutos colectados de R. multiflora (Tabla 1). La infestación en R. canina mostró ser muy baja (Tabla 1). En R. rubiginosa la avispa fue encontrada en muestras de frutos de cuatro de los siete sitios estudiados (Tabla 1). En los cuatro sitios mencionados el porcentaje de frutos infestados por sitio varió entre 31.43-74.55 % (Tabla 1). De los frutos infestados (n = 53), el 20.75 % presentó avispas muertas en sus aquenios desarrollados. Sin embargo, por fruto el porcentaje de avispas muertas presentes en el interior de los aquenios fue solo de 0.91.
Del total de aquenios revisados (2148) en los frutos de las plantas de los cuatro sitios de S. C. de Bariloche, solamente el 5.03 % resultó infestado por M. aculeatus. El número de aquenios desarrollados en el interior de los frutos (n = 100 frutos) no varió entre los infestados o no por la avispa (prueba de Mann-Whitney, U = 1213, P = 0.81). El número de aquenios desarrollados por fruto varió entre 18 y 24 (Tabla 2). Tanto los porcentajes de aquenios infestados por sitio como por fruto fueron bajos (Tabla 2).
El número de frutos (prueba de Ji cuadrado, χ23 = 33.09; P < 0.001) como el de aquenios (prueba de Ji cuadrado, χ23 = 22.10; P < 0.001) infestados difirió entre sitios.
El número de aquenios infestados por fruto en las muestras de R. rubiginosa, los cuatro sitios estudiados en S. C. de Bariloche (ver Tabla 1), se correlacionó significativa y positivamente con el número de orificios de emergencia de los adultos (1-8 orificios) presentes en la superficie del fruto (correlación de Spearman, ρ = 0.954, P = < 0.05, n = 101 frutos), pero no con el tamaño (11-19 mm) del mismo (correlación de Spearman, ρ = -0.055, P = 0.641, n = 73 frutos).
DISCUSIÓN
De las tres especies de Rosas exóticas invasoras estudiadas, se registró la infestación por M. aculeatus en R. rubiginosa y R. canina, lo que constituye el primer registro para estas plantas como hospedadoras de la avispa M. aculeatus en áreas de invasión de Argentina.
R. multiflora presenta tanto un bajo grado de invasión, con algunas plantas aisladas en los alrededores de S. C. de Bariloche, como un reducido éxito reproductivo dado que produce escasos frutos en condiciones naturales (Damascos et al. 2006). Contrariamente a nuestros resultados (ausencia de infestación por M. aculeatus), para otros continentes se encontró una amplia distribución de este insecto en semillas de R. multiflora tanto en su lugar de origen como de invasión (Mays & Kok 1988, Jesse & Obrycki 2003)1. Según Nalepa & Piper (1994) las aves frugívoras al consumir los aquenios de R. multiflora en el área de invasión de USA cumplen un importante rol en la dispersión de la avispa pues el estadio adulto tiene reducida capacidad de volar. Jesse et al. (2006) sugieren a M. aculeatus como un posible control biológico potencial a largo plazo de R. multiflora. De acuerdo a los datos obtenidos enel presente estudio la restricción actual en el área de invasión local de este arbusto no está condicionada por la avispa.
En R. rubiginosa la infestación por M. aculeatus mostró una reducida distribución a nivel regional, pero su presencia en plantas de los alrededores de S. C. de Bariloche (Tabla 1) evidenciaría una mayor dispersión a nivel local. A pesar de que el número de frutos infestados fue alto, el número de aquenios (unidad de germinación de la planta) infestados fue bajo. Tanto la reducida distribución a nivel regional como de prevalencia de la infestación del insecto (5.03 % de aquenios infestados) determinada en este trabajo, fueron cercanas o menores a las determinada por Syret (1990) en el área invadida por R. rubiginosa en Nueva Zelanda y similares a los datos registrados (0.66 %) en Europa (parte de su área de origen) por Milliron (1949 en Syret 1990) y por Eichhorn (1967 en Syret 1990). Por tanto, al igual que como fue indicado para el área invadida en Nueva Zelanda (Syret 1990), en Patagonia, Argentina, la prevalencia de la infestación por M. aculeatus de las semillas de R. rubiginosa es muy baja como para considerarla un factor limitante de la propagación de este arbusto exótico. La reducida prevalencia de infestación determinada en las semillas de R. canina indicaría que este no es el factor determinante de la restringida dispersión actual de esta especie en la región andina de Argentina.
]]> Como se mencionó anteriormente, la avispa ovipone en los óvulos atravesando con el ovipositor la pared del receptáculo acopado inmaduro. La infestación de algunos óvulos podría interferir en el desarrollo posterior de los aquenios afectando el tamaño futuro del fruto. En Pseudotsuga menziesii se demostró que los conos pequeños presentan una mayor infestación de semillas por Megastigmus spermotrophus que los de mayor tamaño (Rappaport & Roques 1991, Rappaport et al. 1993). Sin embargo, los resultados de este trabajo (ausencia de relación entre tamaño del fruto y número de aquenios infestados y falta de diferencias del número de aquenios desarrollados entre frutos con y sin infestación) indicaría que la infestación de R. rubiginosa por M. aculeatus en etapas tempranas de la formación del fruto no afecta su crecimiento ni el desarrollo de los aquenios. Estos resultados coinciden con los obtenidos por García (1998) al analizar varias características de los frutos de Juniperus communis infestados o no por Megastigmus bipunctatus.La relación encontrada entre el número de orificios de salida de los insectos adultos presentes en la superficie del fruto y el número de aquenios infestados en su interior sugeriría que el éxito de infestación de la avispa es significativo. Esta relación y la baja proporción de individuos muertos hallados en el interior de los aquenios desarrollados por fruto infestado (0.91 %) indicarían que la mayoría de los individuos que se desarrollan en el interior de los frutos tiene la capacidad de salir y reiniciar el ciclo de infestación en los arbustos exóticos invasores.
En resumen, a pesar de que la avispa desarrolla exitosamente su ciclo de vida en los frutos de R. rubiginosa y R. canina, no es en la actualidad un factor condicionante de la distribución de ambas especies en el área estudiada; y al no afectar el tamaño del fruto probablemente tampoco influiría sobre su capacidad de atraer a los dispersores frugívoros.
Finalmente debe señalarse que el proceso de infestación de las rosas por este insecto podría alterarse frente a un cambio climático. Según Harvell et al. (2002) el rápido incremento de la temperatura global tendría una importante influencia sobre las enfermedades de las plantas alterando procesos biológicos a nivel de las poblaciones de patógenos, del hospedador o afectando la dispersión de enfermedades. Con respecto a M. aculeatus, se ha indicado que las bajas temperaturas, como las de áreas con inviernos severos, podrían afectar el crecimiento de la población (Mays & Kok 1988). Por lo tanto, a pesar del bajo impacto actual de este insecto en el control de la invasión de las rosas en la región andina de Argentina, el progreso de la infestación de la avispa debería ser monitoreado debido a que un aumento de la temperatura podría, a mediano y largo plazo, aumentar tanto la susceptibilidad del hospedador a la infestación como el éxito de este proceso, limitándose la propagación por semillas de los arbustos exóticos invasores.
AGRADECIMIENTOS: Agradecemos a Maya Svriz por su colaboración en la colección de las muestras, al Editor y a los dos revisores anónimos por sus sugerencias y comentarios que contribuyeron a mejorar la calidad del manuscrito. Trabajo financiado por el proyecto B 135, Universidad Nacional del Comahue.
NOTAS
1 JESSE LC & JJ OBRYCKI (2003) Ecology of Megastigmus aculeatus (Hymenoptera: Torymidae), a seed parasitoid of Rosa multiflora in Iowa, USA. Proceedings of the XI International Symposium on Biological Control of weed: 606. Canberra, Australia.
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Editor Asociado: María Teresa González
Recibido el 5 de agosto de 2011; aceptado el 27 de febrero de 2012.
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