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Revista de biología marina y oceanografía

versión On-line ISSN 0718-1957

Rev. biol. mar. oceanogr. v.42 n.3 Valparaíso dic. 2007

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-19572007000300007 

 

Revista de Biología Marina y Oceanografía 42(3): 269-274, diciembre de 2007

ARTÍCULOS

Morfometría del tubo digestivo y alimentación del pepino de mar Athyonidium chilensis (Semper, 1868) (Echinodermata: Holothuroidea)

Gut morphometry and feeding of the sea cucumber Athyonidium chilensis (Semper, 1868) (Echinodermata: Holothuroidea)

 

J. Francisco Ruiz1, Christian M. Ibáñez2 y Cristian W. Cáceres1

1 Departamento de Ecología Costera, Facultad de Ciencias, Universidad Católica de la Santísima Concepción, Casilla 297, Concepción, Chile
2 Instituto de Ecología y Biodiversidad, Departamento de Ciencias Ecológicas, Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Casilla 653, Ñuñoa, Santiago, Chile
christianibez@yahoo.com


ABSTRACT

Holothurians are characterized for being deposit-feeders and can remove important amounts of biomass of organic matter of the marine bottom in zones where they are abundant. In Chile, Athyonidium chilensis is the species of greater body size within its class and poorly studied in spite of its commercial importance. Thirty samples of A. chilensis were obtained from Caleta Chome (36º40'LS, 73º10' W) Chile, to make morphometric measures of their intestine and to analyze their relation with the body size and intestinal content. The diet was quantified by gravimetric method and frequency of occurrence, as also its relative abundance of four categories was quantified: microalgae, macroalgae, invertebrates and detritus, which were correlated with the body size of cucumbers. Thirty six prey items were identified mainly macroalgae and invertebrates. The relationships between the morphometric measures of the individuals and their intestine were positive as also these in relation to the weight of intestinal content. The relative abundance of macroalgae showed a negative tendency in relation to the size of sea cucumbers. The invertebrates, microalgae and the detritus showed a positive increase in relation to the body size of A. chilensis. This sea cucumber would be a key-species in the structure of sediments in intertidal and subtidal environments in the Chilean coast, with special emphasis to the places where they are very abundant.

Key words: Holothurians, deposit-feeding, body size, intestine size


RESUMEN

Los holotúridos se caracterizan por ser animales que se alimentan de materia del fondo marino y pueden remover importantes cantidades de biomasa de materia orgánica del fondo marino, en las zonas donde ellos son abundantes. En Chile, Athyonidium chilensis es la especie de mayor tamaño dentro de su clase, y poco estudiada a pesar de su importancia comercial. Se obtuvieron 30 ejemplares de A. chilensis desde caleta Chome (36º40'LS, 73º10'fW) Chile, para realizar medidas morfométricas de su intestino y analizar su relación con el tamaño corporal y el contenido intestinal. Los ítems alimenticios fueron cuantificados por método gravimétrico y frecuencia de ocurrencia, como también se cuantificó la abundancia relativa de cuatro categorías alimenticias: microalgas, macroalgas, invertebrados y detrito, las cuales se relacionaron con el tamaño corporal de los pepinos. Se encontraron 36 ítems alimenticios, principalmente macroalgas e invertebrados. Las relaciones entre las medidas morfométricas de los individuos y su intestino resultaron positivas como también éstas con relación al peso del contenido intestinal. La abundancia relativa de macroalgas mostró una tendencia negativa en relación al tamaño de los pepinos. La abundancia de invertebrados, microalgas y detrito tuvieron un incremento positivo con relación al tamaño corporal de los individuos de A. chilensis. Esta especie de pepino sería clave en la estructura de los sedimentos en los ambientes submareales y pozas intermareales en la costa de Chile, con especial énfasis a los lugares donde son muy abundantes.

Palabras clave: Holotúridos, suspensivoría, tamaño corporal, tamaño del intestino


INTRODUCCIÓN

Los holotúridos o pepinos de mar ingieren sedimento superficial, detrito y microorganismos asociados mediante sus tentáculos extendidos sobre la superficie con los que son capaces de atrapar cualquier partícula u organismo que colisione con ella (Roberts et al. 2001). Además, reciclan las partículas orgánicas y enriquecen los substratos (Ravest 2000, Hudson et al. 2004). Athyonidium chilensis (Semper, 1868) es la especie más grande de pepino del mar de Chile, tiene gran importancia comercial, desembarcándose hasta 1510 toneladas el año 2000 (Sernapesca 2006) y es una de las más abundantes dentro de las 74 especies nominales de holotúridos existentes a lo largo de la costa chilena (Larraín 1995). Se distribuye desde Ancón (Perú) (11º 45' 40''S) hasta Punta Gaviota, Chiloé (Chile) (42º 03' 50''S) (Urbina 1981, Ravest 2000). Athyonidium chilensis se encuentra generalmente enterrado en el substrato arenoso-rocoso del intermareal y del submareaal somero. La corona de tentáculos se encuentra expuesta, con la cual se alimentan de restos de macroalgas e invertebrados del fondo marino (Pawson 1983).

El tracto digestivo de los holotúridos es muy largo y tiene otras funciones además de la digestión y absorción de nutrientes, ya que acumula lípidos y proteínas, considerándose un órgano almacenador, que puede estar asociado a una flora bacteriana que degrada la materia orgánica (Feral & Massin 1982). Sin embargo, aunque el intestino puede atrofiarse en ciertos períodos de inactividad (Frankboner & Cameron 1985) poseen células llamadas entericitos, que desempeñan las funciones de absorción, digestión intracelular y lubricación de las paredes estomacales junto a la mucosa (Feral & Massin 1982). Con respecto al peso seco y largo del intestino, este tiende a ser menor en ejemplares del intermareal que en los del submareal, y el tamaño del intestino se relaciona positivamente con el tamaño corporal (Cariman 2002).

La selección y preferencia alimenticia dependen de los compromisos establecidos entre los factores ecológicos, conductuales y fisiológicos; dentro de estos últimos, la absorción del alimento ingerido depende de la plasticidad y de las reacciones fisiológicas y anatómicas del tracto digestivo (Bozinovic & Muñoz 1995, Bozinovic & Martínez del Río 1996). En peces es posible observar cambios morfométricos en el tubo digestivo tanto en juveniles como adultos en función de la composición trófica del contenido intestinal (Fuentes & Cancino 1990, Benavides et al. 1994a, b). También se ha observado en moluscos poliplacóforos que la longitud del intestino depende del tipo de dieta (Sirenko 2004). De acuerdo con la teoría de digestión óptima (Sibly 1981), los animales que se alimentan de ítems de baja calidad alimenticia deberían tener tractos digestivos más largos que los que se alimentan de ítems de alta calidad. Considerando que los pepinos de mar poseen un gran tracto digestivo, es muy probable que el tamaño de este se relacione directamente con el tamaño corporal del individuo y que esté estrechamente relacionado con la cantidad y composición de alimento que ingieren en su hábitat. Por lo tanto, este trabajo tiene por objetivo el determinar si existe un cambio en las dimensiones del tracto digestivo y la alimentación de Athyonidium chilensis asociado al tamaño corporal.

 

MATERIAL Y MÉTODOS

En la primavera de 2001 se capturaron 30 ejemplares de Athyonidium chilensis extraídos manualmente desde pozas intermareales y, mediante buceo autónomo, en la zona submareal somera (2 a 3 m de profundidad) de caleta Chome (36º40'S, 73º10'W), Chile, en substratos mixtos, donde son más abundantes (Cariman 2002), en un área de 100 m2. Posterior a la captura, los animales fueron transportados al laboratorio a baja temperatura para disminuir su metabolismo evitando que estos por estrés tuvieran una laceración del cuerpo y como consecuencia, expulsaran partes del intestino (Ginger et al. 2001).

En el laboratorio, a los individuos se le determinó su longitud (cm) y peso húmedo (g), fueron colocados individualmente en bolsas plásticas y fueron congelados a –10ºC para su conservación. Cada individuo fue diseccionado para separar el tracto digestivo del resto del cuerpo. El área del intestino se obtuvo midiendo el largo del intestino y multiplicándolo por el ancho del intestino abierto del individuo. Mientras que el volumen del intestino se calculó como el volumen de un cilindro que se expresa de la siguiente manera:

Donde Vi es el volumen del intestino, r es el radio del intestino y Li, la longitud del intestino.

El contenido intestinal fue pesado en su forma húmeda y luego tratado con una solución de etanol al 70% para evitar la descomposición de las muestras. Con respecto del tejido intestinal se obtuvo su peso de la misma manera que del contenido, con una balanza analítica tipo Bell mod. Mark 4500. Posteriormente, se identificaron los ítems presentes en el intestino hasta el nivel taxonómico mas bajo posible siguiendo a Santelices (1988) para las macroalgas, Retamal (1981) para crustáceos decápodos y Osorio et al. (1979) para los moluscos. El análisis cuantitativo para determinar los ítems alimenticios que componen la dieta de Athyonidium chilensis se realizó según los métodos de frecuencia ocurrencia (F) y gravimétrico (G) (Hyslop 1980). La frecuencia de ocurrencia de invertebrados y macroalgas se compararon entre tres clases de tamaños: pequeños (47 a 155 g), medianos (160 a 285 g) y grandes (300 a 801 g), mediante una tabla de contingencia de 2x3; su significancia estadística se evaluó por medio de chi-cuadrado (Zar 1984). El contenido estomacal de los individuos fue filtrado con un tamiz de 350 µm y el sobrenadante se pesó para determinar el detrito. El material filtrado fue observado bajo microscopio para estimar, en porcentaje, la abundancia relativa de microalgas mediante el conteo con una reglilla Neubauer; la abundancia relativa de las macroalgas e invertebrados fue expresada en porcentaje, con respecto de la biomasa total.

Se realizaron regresiones lineales para determinar el tipo de relación entre el peso total y la longitud total; peso total y longitud, área y volumen del intestino; como también entre el peso total, área y volumen del intestino con respecto al peso del contenido intestinal. Sus significancias se evaluaron mediante análisis de varianza (Zar 1996). Para evaluar los cambios en la abundancia relativa de los diversos ítems (macroalgas, microalgas, detrito e invertebrados) en la dieta, se realizaron correlaciones de Spearman (Zar 1996) con respecto al peso total de los pepinos.

 

RESULTADOS

Los individuos de Athyonidium chilensis registraron un peso promedio de 273 g (48 a 811 g) y un área intestinal promedio de 258 cm2 (30 a 943 cm2). La mayor cantidad de individuos pequeños (ca. 50 a 150 g) se encontraron en pozas intermareales, mientras que los de mayor tamaño fueron recolectados tanto en el intermareal como en el submareal. Se encontró una dependencia significativa y positiva entre todas las medidas morfométricas de los individuos y de su intestino, como también entre estas medidas y el peso del contenido intestinal (Tabla 1).

 

Tabla 1. Regresiones lineales entre las medidas morfométricas y el contenido intestinal de A. chilensis
Table 1.
Lineal regression analysis of morphometric measures and intestinal content of A. chilensis

 

La dieta en Athyonidium chilensis estuvo compuesta por cuatro grupos tróficos más importantes: macroalgas, invertebrados, microalgas y detrito. Se encontraron 36 taxa presas de las cuales 18 fueron restos de macroalgas y 18 restos de invertebrados (Tabla 2). Todos los ítems fueron poco frecuentes (<10%), pero en biomasa, Lessonia nigrescens y Corallina spp. tuvieron un porcentaje mayor al 20% (Tabla 2). En cada individuo se encontraron 10 a 20 ítems dietarios distintos lo que no varió con respecto al tamaño corporal. No se encontró una asociación en la frecuencia de ocurrencia de invertebrados y macroalgas en la dieta entre pepinos pequeños, medianos y grandes (X2 = 1,02, g.l. =2, P = 0,59).

 

Tabla 2. Contenido intestinal de los individuos de A. chilensis del submareal de caleta Chome, Chile. F = frecuencia y
G = gravimetría
Table 2.
Intestinal content of A. chilensis from subtidal of Caleta Chome, Chile, F = frequency and G = gravimetry

 

 

La composición de la dieta de A. chilensis presentó claras tendencias por los cuatros grupos de alimento en relación al tamaño corporal de los individuos. La abundancia de macroalgas mostró una tendencia negativa en relación al tamaño de los pepinos (Tabla 3, Fig. 1A). Los invertebrados presentaron una tendencia positiva y significativa (Tabla 3, Fig. 1B) al eliminar un dato que tenía más de 4 desviaciones estándares con respecto al promedio (n = 29). De la misma manera, las microalgas y el detrito mostraron un incremento positivo con relación al tamaño corporal de los individuos de A. chilensis (Tabla 3, Fig. 1C y D).

 

Tabla 3. Correlación entre la abundancia relativa de las cuatro categorías de alimento y el tamaño corporal de
A. chilensis
Table 3.
Correlation analysis of the relative abundance of four food categories and body size of A. chilensis

 

Figura 1. Abundancia relativa (%) del alimento en relación al peso corporal de A. chilensis. A) macroalgas; B) invertebrados; C) microalgas; D) detrito
Figure 1. Relative abundance (%) of food in relation to body size in A. chilensis. A) macroalgae; B) invertebrates; C) microalgae;
D) detritus

 

DISCUSIÓN

Las medidas morfométricas del tracto digestivo de Athyonidium chilensis se relacionaron positivamente con el peso corporal y el peso del contenido intestinal. Por lo tanto, individuos de mayor tamaño tienen un intestino de mayor volumen y así podrían consumir y digerir una mayor cantidad de alimento que los individuos de menor tamaño. El crecimiento del tracto digestivo, en general, es isométrico con el incremento del tamaño corporal, mientras que las demandas metabólicas se incrementan alométricamente con una pendiente menor a 1. Por esto, individuos de tamaño mayor pueden procesar una mayor cantidad de alimento y/o ingerir alimento de un menor valor nutricional (Benavides et al. 1994b). El incremento del tamaño del tracto digestivo está muy relacionado con los cambios dietarios de A. chilensis, similar a lo reportado en peces de la costa chilena (Fuentes & Cancino 1990, Benavides et al. 1994a, b), reafirmando la predicción de la teoría de digestión óptima (Sibly 1981). Cambios dietarios en la ontogenia también han sido indicados para otras especies de invertebrados, pero sin la existencia de un correlato morfológico (Gaines et al. 2002).

En el contenido intestinal de Athyonidium chilensis se identificaron 36 ítems alimentarios correspondientes a restos de 18 macroalgas y 18 invertebrados a los que se agregó el ítem de microalgas como filtrado y detrito como sobrenadante. Estos antecedentes permiten concluir que esta especie consume una dieta mixta principalmente de alimento de baja calidad, para lo cual, como en otras especies de pepinos, deberían poseer una flora bacteriana que degrade este tipo de alimento (Lopez & Levinton 1987, Roberts et al. 2001). Esto basado en el bajo índice de asimilación con promedio 0,42 (rango = 0,04 a 0,97, n = 16) de algunos individuos analizados (datos no incluidos). Sin embargo, estos ítems mixtos pobres y de baja digestibilidad podrían contener fuentes importantes de vitaminas y minerales (Bozinovic & Martinez del Río 1996). Mejorar la eficiencia de digestibilidad de estos alimentos pobres se puede alcanzar incrementando el tiempo de retención en el intestino (Sibly & Calow 1986). Asimismo, estos animales necesitan ingerir grandes cantidades de sedimento para maximizar una entrada neta de energía (Hudson et al. 2004), por lo tanto su digestión debería ser un proceso de larga duración.

Se encontró un cambio dietario en relación con el tamaño corporal de los pepinos, ya que los individuos de menor tamaño poseen una proporción mayor de macroalgas decreciendo con el tamaño corporal, en cambio las microalgas y detrito se incrementan positivamente, siendo estos alimentos de menor valor nutricional (Bowen et al. 1995). Esto nos permite inferir que los pepinos cambian su dieta en relación al tamaño corporal ya que el volumen del tracto digestivo aumenta, permitiéndoles ingerir un mayor volumen de material compuesto principalmente de detrito y microalgas. Aquí no afirmamos que A. chilensis seleccione su alimento, sino que los individuos de menor tamaño tendrían una mayor oferta de macroalgas en las pozas intermareales, ya que la cantidad ingerida de los otros tipos de alimentos se incrementa con el tamaño corporal independiente del tipo de hábitat. Además, la composición y frecuencia de los diferentes ítems alimenticios no presentaron diferencias entre pepinos pequeños, medianos y grandes, siendo la abundancia relativa la única fuente de variación con respecto al tamaño de los pepinos.

Coulon & Jangoux (1993) encontraron que la tasa de filtrado de Holothuria tubulosa se acentúa con el aumento del tamaño corporal de los pepinos. Además, estos autores estimaron que una población de H. tubulosa puede filtrar de 6 a 13 kg m-2 año-1 de sedimento dependiendo de los regimenes de temperatura y tamaño corporal. Debido a esta actividad de alimentación, los holoturoídeos pueden alterar la estabilidad del fondo marino donde habitan (Massin 1982, Coulon & Jangoux 1993, Dar & Ahmad 2006), por lo cual A. chilensis serían una especie clave en la estructura de los sedimentos en los ambientes submareales y pozas intermareales en la costa de Chile, con especial énfasis a los lugares donde son muy abundantes.

 

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a dos evaluadores anónimos por su valiosa contribución para mejorar esta publicación.

 

LITERATURA CITADA

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Recibido el 23 de abril de 2007 y aceptado el 1 de agosto de 2007