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Revista chilena de anatomía

versão impressa ISSN 0716-9868

Rev. chil. anat. v.20 n.2 Temuco  2002

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-98682002000200012 

Rev. Chil. Anat., 20(2):185-191, 2002.

CAMBIOS ESTRUCTURALES DEL COMPLEJO ARTICULAR
TEMPOROMANDIBULAR (CATM) EN DISTINTAS EDADES
GESTACIONALES

HUMAN TEMPOROMANDIBULAR ARTICULAR COMPLEX STRUCTURAL

CHANGES IN DEFFERENT GESTATIONAL AGES

*Ferraris M. E.; *Carranza M.; **Actis A. & **Simbrón A.

FERRARIS, M. E.; CARRANZA, M.; ACTIS, A. & SIMBRÓN, A. Cambios estructurales del complejo articular temporomandibular (CATM) humano en distintas edades gestacionales. Rev. Chil. Anat., 20(2):185-191, 2002.

RESUMEN: Se analizaron los cambios estructurales de los distintos componentes del CATM en fetos humanos de 16, 18, 24 y 37 semanas de gestación, con el propósito de identificar el grado de maduración tisular y asociarlo con su posible capacidad funcional para efectuar los movimientos mandibulares. Se emplearon técnicas histoquímicas de rutina y de inmunomarcación. Los anticuerpos utilizados fueron proteína de neurofilamentos (NE14), vimentina y mioglobina mediante el sistema avidina-biotina, DAB. Las variaciones observadas en las distintas edades gestacionales se encontraron principalmente, a nivel del disco articular y cóndilo mandibular. Entre las 16 y 18 semanas, el disco mostró fibrillas PAS positivas y abundantes fibras argirófilas dispuestas en plexos. Las fibras elásticas fueron escasas y muy delgadas en la zona bilaminar póstero-superior. A las 24 semanas, el CATM mostró un aumento notable en las dimensiones de todos sus componentes. El disco de mayor espesor exibió una proporción más elevada de fibras colágenas y elásticas, mientras que las fibrillas argirófilas organizadas en haces adquirieron una disposición específica. Se identificaron nervios inmunorreactivos con NE14 en la zona anterior y en el espacio laminar póstero-inferior próximo al cóndilo. En los especímenes de mayor edad, los cortes sagitales del disco aislado, mostraron diferentes regiones según el espesor y la disposición de las fibras colágenas. Algunos haces musculares del pterigoideo dispuestos en zig-zag y con apariencia de un estado de semicontracción, no expresaron la mioglobina. A las 24 semanas, los componentes del CATM presentaron, en general, características similares a las observadas en los fetos de término. La maduración de los músculos asociados y de los tejidos articulares, en especial del disco, permite sugerir que los componentes del CATM estarían capacitados para desarrollar actividades de apertura y cierre mandibular a partir de esta etapa prenatal.

PALABRAS CLAVE: 1. Anatomía; 2. Articulación temporomandibular; 3. Fetos humanos.

INTRODUCCIÓN

El complejo articular temporomandibur (CATM) adulto, por su importancia clínica, ha sido motivo de numerosas investigaciones anatómicas, estructurales y funcionales, especialmente relacionadas con la compleja dinámica articular, tanto en condiciones normales como patológicas. Los conocimientos aportados sobre las variaciones morfológicas de la articulación durante el desarrollo (Yuodelis, 1966; Baume & Holz, 1970 y Thilander et al., 1976; ) y de la fisiopatogenia de las disfunciones (Pillemer et al., 1987; Pelegano et al., 1994; Rodriguez Arellano, 1990; Flygare et al., 1997; Fernández Sanromán et al., 1998), han facilitado el diagnóstico, el tratamiento y/o la prevención de las enfermedades articulares.

No obstante, las observaciones embriológicas efectuadas sobre los tejidos que forman la articulación témporomandibular humana son relativamente escasas (Baume & Holz.; Wong et al., 1985; Ohta et al., 1993), y están referidas, principalmente, a la morfología del cóndilo mandibular del hueso temporal por la estrecha relación topográfica que éste mantiene con el oído medio, durante el desarrollo ontogenético (Rodríguez Vazquez et al., 1993 y Mérida Velasco et al., 1999).

Las estructuras primarias que constituyen el complejo articular quedan establecidas aproximadamente a las 14 semanas de vida prenatal (Berkovitz et al., 1995 y Abramovich, 1997). A partir de este momento, los cambios morfológicos se suceden gradualmente con el crecimiento y conducen al aumento de tamaño de las estructuras articulares. En estudios previos, (Carranza et al., 1997 y 1998) realizados en fetos de 16 semanas de gestación, se identificaron los componentes tisulares del CATM en vías de maduración. Desde el punto de vista inmunohistoquímico, los tejidos articulares y los músculos asociados aún eran inmaduros. Sin embargo, el cóndilo mandibular de esta edad, mostró las cuatro zonas histológicas descriptas para el recién nacido (Thilander et al. y Abramovich).

Con respecto a la maduración neuromuscular bucofacial (indispensable para adquirir los reflejos de succión y deglución, previos al nacimiento), se ha sugerido que se inicia entre las 14 -15 semanas y se completa alrededor de las 20 semanas del desarrollo (Enlow 1990 y Carlson, 2000). Sato et al. (1994 ) por su parte, postulan que la maduración condilar y la diferenciación de los músculos masticadores se producirían durante este período gestacional.

En este trabajo se analizaron los cambios tisulares de los componentes articulares que se producen a partir de las 16 semanas del desarrollo hasta el nacimiento, con el propósito de establecer el grado de maduración tisular y asociarlo con la posible capacidad biomecánica de la articulación durante la etapa prenatal.

MATERIAL Y MÉTODO

Se obtuvieron 8 muestras de ATM de fetos humanos de 16-18-24 y 37 semanas de gestación, sin patología aparente y provenientes de abortos espontáneos. La edad gestacional se determinó mediante la medición de la longitud céfalo-caudal, según el patrón del desarrollo humano establecido por Patten (1968). El material fue obtenido del Servicio de Anatomía Patológica del Hospital Universitario Maternidad Nacional-UNC, Córdoba, Argentina. El abordaje anatómico de las estructuras articulares se realizó según la técnica de disección descrita en un trabajo previo (Carranza et al., 1997). Las muestras de 2 x 2 cm fueron fijadas en formol neutro al 10%, pH 7 y sometidas a una descalcificación suave (ácido nítrico al 7%) e incluidas en parafina. En los fetos a término, el disco articular fue separado de las estructuras óseas y procesado en forma independiente para facilitar el análisis de sus componentes. Los cortes sagitales de 8 µm fueron coloreados con: hematoxilina-eosina, tricrómico de Gomori, orceína, ácido periódico-Schiff (PAS), azul de toluidina pH 3.8 (ATO) y metenamina plata. En las determinaciones inmuno-histoquímicas se emplearon diversos anticuerpos para marcar proteína de neurofilamentos (monoclonal NE14, dilución 1:40, Sigma), vimentina (monoclonal V9, dilución 1:40, Sigma), y mioglobina (monoclonal, dilución 1:400, Sigma), emplean do el sistema avidina-biotina y visualizados con diamino-bencidina (DAB). Se efectuaron paralelamente los controles negativos, en cortes sometidos al mismo procedimiento donde se omitió el anticuerpo primario y para los controles positivos, se emplearon cortes del órgano lingual embrionario y adulto obtenidos por autopsias.

RESULTADOS

Las principales variaciones estructurales encontradas con la edad gestacional se identificaron a nivel del cóndilo ydisco articular, siendo este último el que presentó los cambios más notables. El disco de los especímenes de menor edad gestacional (16 y 18 semanas), se caracterizó por la presencia de fibrillas PAS positivas dispuestas en forma paralela a la superficie articular y por abundantes fibras argirófilas organizadas en plexos.

Las escasas fibras elásticas visualizadas con orceína, se localizaron especialmente en la zona bilaminar póstero-superior del disco. El componente amorfo de la matriz extracelular (MEC) del disco se observó con leve metacromasia comparada con la matriz del cartílago condilar (Fig 1 A). En la zona central del disco se observaron capilares y estructuras similares a mecanorreceptores inmunorreactivos al anticuerpo NE14 (Fig.1B).


Fig. 1. A. Componentes articulares en un feto de 16 semanas de gestación. Se identifican morfológicamente las superficies articulares, el disco levemente metacromático y las cavidades sinoviales supra e infradiscal. Azul de Toluidina. Aumento 10X.


Fig. 1.B. Componentes articulares en un feto de 16 semanas de gestación. B. Zona central del disco que muestra capilares y elementos nerviosos inmunorreactivos con NE14, contrastado con hematoxilina. Aumento 40 X.

En la cabeza del cóndilo en crecimiento, tanto a las 16 como a las 24 semanas, desde la superficie hacia la profundidad, se identificaron las cuatro zonas características: la externa fibrilar, seguida por la capa proliferativa conteniendo abundantes células indiferenciadas reactivas a la vimentina (Fig. 2 A), la capa de condrocitos hipertróficos distribuidos al azar y la zona de erosión con restos de cartílago calcificado y espículas óseas en formación, típica de la osificación endocondral.


Fig. 2. A. Sector del cóndilo de un feto de 24 semanas. Se muestra las zonas proliferativa y condroblástica con células en diferenciación vimentina positivas. Se identifican además condrocitos hipertróficos rodeados por matriz calcificada (ángulo inferior izquierdo). Marcación con vimentina, contrastada con hematoxilina. Aumento 40X.

No obstante, a las 24 semanas, las dos capas más profundas del cóndilo fueron de mayor amplitud, especialmente en el área donde las espículas óseas contenían restos de cartílago calcificado (Fig. 2 B). En esta edad, el disco aumentó sus dimensiones y espesor, igual que las cavidades sinoviales supra e infra-discal incrementaron su amplitud con relación a la etapa anterior (Figs. 1A y 2 A). El disco mostró una proporción elevada de fibras elásticas, mientras que las fibras argirófilas presentaron una disposición más laxa comparada con las muestras de 16 semanas.


Fig. 2. B. Cóndilo (C), disco (D) y cavidad sinovial de un feto de 24 semanas de desarrollo. Se observan las cuatro zonas del cóndilo. Las capas a y b muestran mayor desarrollo que en los fetos más jóvenes. Tinción azul de toluidina. Aumento 4X.

Tanto a las 16 como a las 24 semanas, la mayoría de los haces musculares del masetero y pterigoideo externo, mostraron sus células estriadas con núcleos centrales y periféricos. Algunos sectores de estos músculos, daban la apariencia de encontrarse en un estado de semicontracción por el aspecto ondulado de sus fibras (Figs. 3 A y B), que fueron inmunorreactivas a la vimentina pero con expresión negativa a la mioglobina.


Fig. 3. A. Sector del músculo pterigoideo de un feto de 16 semanas de vida. Fibras esqueléticas con trayecto ondulado, de diámetro reducido y varios núcleos centrales. Hematoxilina-eosina. Aumento 40 X. B. Detalle de fibras musculares esqueléticas de mayor diámetro pertenecientes a un feto de 24 semanas de gestación.Tricrómico de Masson. Aumento 40X.

En los especímenes de mayor edad (37 semanas), de acuerdo al espesor y disposición de los haces de fibras colágenas, se distinguieron diferentes zonas en el disco, las fibras ofrecían un aspecto rizado o encrespado, especialmente en la zona central. La región bilaminar póstero-superior presentó haces gruesos de fibras argirófilas y una mayor proporción de fibras elásticas (Figs. 4 A y B), que estuvieron ausentes en la región laminar inferior. La zona retrodiscal se destacó por la presencia de vasos sanguíneos de gran calibre y capilares que se extendían hacia las zonas posterior y media del disco. Se identificaron terminaciones nerviosas asociadas a las paredes de los vasos que expresaron la proteína de neurofilamentos (NE14). El cóndilo a esta edad, mostró un mayor espesor en las trabéculas óseas periféricas, dispuestas paralelas al eje longitudinal del cuello y con un elevado número de espí-culas en la zona central con remanente de cartílago calcificado. El músculo pterigoideo lateral se encontró formado por haces de fibras de mayor calibre y con el aspecto característico de las células esqueléticas maduras.


Fig. 4. Región póstero superior del disco de un feto de 37 semanas de edad A. Se observa la presencia de haces gruesos de fibrillas argirófilas. Metenamina Plata.Aumento 40X. B. Haces de fibras elásticas. Orceína. Aumento 40X.

DISCUSIÓN

Los componentes articulares del complejo témporomandibular están morfológicamente definidos desde las 16 semanas de gestación, aunque para otros autores, se encontrarían organizdos desde las 14 semanas de vida prenatal (Enlow; Ögütcen-Toller & Juniper, 1994).

Sin embargo, desde el punto de vista histológico los tejidos articulares en esta edad (16 semanas), se observan en vías de maduración, corroborado por la expresión de la vimentina. La estructura del cóndilo en desarrollo se caracterizó por la presencia de las cuatro zonas descritas para el recién nacido (Abramovich y Berkovitz), a diferencia de lo señalado por Takenoshita (1987), quien las identifica en los cóndilos después del nacimiento.

Los resultados obtenidos muestran que, además de producirse un aumento proporcional de tamaño de los componentes articulares con la edad, existen otros cambios notables en el desarrollo del cóndilo y en la matriz extracelular (MEC) del disco. La presencia de proteoglicanos identificados con el azul de toluidina y las variaciones en la organización y localización de los elementos fibrilares de la MEC podrían asociarse con las propiedades funcionales que esta matriz le confiere al disco, como se ha sugerido para los tejidos articulares adultos (Berkovitz et al.; Enlow; Rakosi e Irmtrud, 1992).

Durante el desarrollo prenatal, los componentes de la MEC se reorganizarían gradualmente para otorgarle resistencia ante las fuerzas compresivas que se generan con los movimientos de apertura y cierre mandibulares, producidos con la succión del pulgar y deglución del líquido amniótico. Se ha mencionado que a partir de las 16 semanas, se produce la deglución del líquido aminiótico, lo cual coincide con la fusión entre el cartílago condilar y el cuerpo de la mandíbula ( Humphrey, 1968 y Ross & Nijland, 1997). En los fetos de esta edad, las células musculares no expresaron la mioglobina (proteína que fija el oxígeno), probablemente, por un predominio de fibras tipo II (blancas de contracción rápidas) sobre las tipo I (rojas de contracción lentas ), ricas en mioglobina pero pobres en ATPasa. En este sentido, también se ha señalado que la diferenciación de los dos tipos de fibras se produciría, entre las 20 y 23 semanas de gestación (Ringqvist, 1977).

A las 24 semanas, algunos haces musculares presentaron aspecto de zig-zag, probablemente debido a una combinación de miosina rápida y lenta, lo cual les permitiría mantener una semicontracción persistente, según lo indicado por algunos autores para los múculos masticadores (Moyer, 1992; Ringqvist y Ross & Nijland). Ericksson (1982) demostró histoquímicamente que los músculos masticadores adultos están constituidos por un 75% de fibras tipo I, siendo éstas las responsables de la postura mandibular.

El aumento en las dimensiones del maxilar inferior se hallaría íntimamente asociado a la diferenciación de los músculos masticadores y al crecimiento intersticial del cartílago condilar no calcificado (Proffit, 1994; Sato et al.). Se ha sugerido que éstos y otros factores de crecimiento estarían involucrados en el desarrollo y maduración de las estructuras articulares durante la etapa prenatal.

Nuestras observaciones hacen sugerir que, en el transcurso del desarrollo, los tejidos articulares y los músculos asociados adquieren simultáneamente una organización estructural específica y un determinado grado de maduración que los capacita para desempeñar las actividades biomecánicas de apertura y cierre mandibular, a partir de las 24 semanas de vida prenatal.

SUMMARY:Structural changes in temporomandibular articular complexe of 16, 18, 24 and 37 week-old human fetuses were studied with the aim to establishing the possible relationship between the tissular maturity level and its capacity for mandibular movements. Histochemical and immunostaining techniques were used. The antibodies employed were: neurofilament proteins (NE14), vimentin and myoglobin, avidin-biotin system, DAB. The variations between the different ages mainly occurred at the level of the articular disk and mandibular condyle. Between the sixteenth and eighteenth week, the disk showed Schiff-periodic acid (PAS) positive fibrils and abundant argyrophile fibres in plexus arrangement. Elastic fibres were scarce and thin in the bilaminar postero-superior area. In the twenty-fourth week, the disk showed a high proportion of collagen and elastic fibres, whereas the argyrophile fibres had a laxer arrangement. Nerves immunoreactive with NE14 were observed both in the anterior and postero-inferior areas next to the condyle. In thirty seven old specimens, the sagittal sections of the isolated disk showed different areas according to the collagen fibres thickness and arrangement. Some bundles of pterigoid muscles displayed a zig-zag pattern, thus having an appearance of semicontraction, though the expression of myoglobin was negative. In the twenty-fourth week, the components of the articulation had similar characteristics to those of a newborn child. This suggests that the articular and muscular tissues are capable of performing mandibular opening and closing activities from this prenatal stage.

KEY WORDS: 1. Anatomy; 2. Temporomandibular joint; 3. Human fetuses.

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Correspondencia a:
Dra. M.E. Gómez de Ferraris
25 de mayo 366, 1° P
5000. Córdoba . ARGENTINA

e-mail: melsa@odo.unc.edu.ar

Recibido : 28-05-2002
Aceptado: 01-07-2002 


*Cátedras "B" de Histología-Embriología y **Anatomía Facultad de Odontología, Universidad Nacional de Córdoba, UNC, Argentina.

Grant Sponsor: Agencia Córdoba Ciencia Resol N°106/01