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Revista chilena de anatomía

versión impresa ISSN 0716-9868

Rev. chil. anat. v.16 n.1 Temuco  1998

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-98681998000100015 

ORGANIZACION TOPOGRAFICA Y AREAS ESPECIALIZADAS EN LA RETINA DE Callopistes palluma: CAPA DE CELULAS GANGLIONARES

TOPOGRAPHIC ORGANIZATION AND SPECIALIZED AREAS IN THE RETINA OF Callopistes palluma: GANGLION CELL LAYER.

Oscar Inzunza
Zitta Barros B.
Hermes Bravo

Departamento de Anatomía, Escuela de Medicina, Pontificia Universidad Católica de Chile.

RESUMEN: En este trabajo se analizan la distribución topográfica y el tamaño de los elementos neuronales (células ganglionares y amacrinas desplazadas) ubicadas en la capa 8 de la retina de un saurio chileno, Callopistes palluma, utilizando montajes in toto teñidos con técnica de Nissl.

Callopistes palluma presenta una retina afoveada, con un área central donde la densidad de células ganglionares y amacrinas desplazadas es de 20.000 y 7.000 cell/mm2, respectivamente. La densidad neuronal cae gradualmente hacia la periferia, extendiéndose en el eje naso-temporal de la retina, estableciéndose para ambos tipos neuronianos una banda horizontal de mayor densidad. En las diferentes zonas de la retina, las células amacrinas desplazadas comprenden entre el 25 y el 30% de la población neuronal total de la capa 8.

El análisis del tamaño celular revela que a nivel del área central se observan neuronas de tamaño pequeño con medianas de 32 µm2 para las células ganglionares y de 8 µm2 para las amacrinas desplazadas. En la retina periférica se aprecia un incremento en el tamaño celular y las medianas suben a 42 µm2 y 12 µm2 de área celular para las ganglionares y amacrinas, respectivamente. En el texto se discute la correlación entre características retinianas y estilos de caza.

PALABRAS CLAVE: 1. Area central; 2. Banda horizontal; 3. Retina; 4. Reptil.

INTRODUCCION

La retina de vertebrados se caracteriza por presentar una distribución no homogénea de sus elementos celulares, siendo esto, especialmente notorio a nivel de la capa ocho, la capa de las células ganglionares (POLYAK, 1957). Así, por ejemplo, en la mayoría de las aves (POLYAK; BINGGELI & PAULE, 1969; INZUNZA et al., 1991), y en algunos reptiles (PETERSON & ULINSKI; 1979; MAKARETZ & LEVINE, 1980), han sido descritas en la capa 8 especializaciones topográficas como el área temporal orientada hacia el campo visual frontal (binocular), el área central orientada hacia el campo visual lateral (monocular) y la banda horizontal extendida en el eje naso-temporal de la retina, orientada hacia el horizonte del campo visual. Estas áreas especializadas incluyen, en algunas especies, la presencia de fóveas y han sido caracterizadas fisiológicamente como zonas de alta resolución visual (COLLIN & PETTIGREW, 1988). Además, estas áreas especializadas de la retina contribuyen de manera diferente hacia las vías visuales tálamo cortical y tectofugal (BRAVO y PETTIGREW, 1981; BRAVO & INZUNZA, 1983; INZUNZA & BRAVO, 1993).

Estudios morfológicos con técnica de Golgi revelan que, además de las células ganglionares, esta capa contiene células de glía y células amacrinas desplazadas (BOYCOTT & WASSLE, 1974 y HAYES, 1984). Análisis cuantitativos realizados en la retina de aves (BINGGELI & PAULE y HAYES) y de mamíferos (HUGHES & VANEY, 1980; PERRY, 1981), indican que la capa 8 de la retina contiene entre 34% y 75% de células amacrinas desplazadas. Estas neuronas de soma redondeado, tamaño pequeño y con un árbol dendrítico ramificado en la capa plexiforme interna (HAYES), parecen jugar un rol importante en el procesamiento de la información visual a nivel retiniano, en especial en las respuestas "on" "off" de las células ganglionares (FAMIGLIETTI, 1983).

En la clase reptiles, que incluye a una variedad enorme de especies con distintos nichos ecológicos, se han descrito situaciones extremas. Por un lado la tortuga, con una retina simple que presenta un área central afoveada y la banda horizontal (PETERSON & ULINSKI). En el otro extremo está el lagarto Anolis carolinensis, que presenta una retina bifoveada, con una fóvea central profunda y una fóvea temporal clivada cóncava (MAKARETZ & LEVINE), característica que es propia de las aves rapaces (INZUNZA et al.).

En este trabajo presentamos los análisis topográfico y morfológico de las poblaciones neuronales en la capa de células ganglionares, en la retina de iguana (Callopistes palluma). Este reptil corredor, única especie de la familia Tiidae existente en nuestro país (DONOSO-BARROS, 1966), presenta un comportamiento de cazador en áreas abiertas y en matorrales, predando principalmente sobre insectos (CASTRO et al., 1991; JAKSIC, 1996), siendo sus características retinianas desconocidas hasta el momento.

MATERIAL Y METODO

Cinco especímenes adultos de Callopistes palluma, suborden Lacertilia, familia Teiidae fueron utilizados. Los animales pesaron entre 100 y 170g. Los especímenes fueron anestesiados con nembutal y perfundidos a través del corazón con suero salino seguido de formalina al 10%. Los bulbos oculares fueron removidos y seccionados a nivel de la ora serrata. El segmento posterior del bulbo ocular, sin el cuerpo vítreo, fue colocado en una solución fijadora por 30 minutos. Luego la retina fue cuidadosamente retirada, orientada y montada con su superficie vítrea hacia arriba, en un portaobjeto gelatinizado. Los montajes in toto de retina fueron teñidos con la técnica de Nissl. Utilizando criterios morfológicos y topológicos descritos en la literatura (BINGGELI & PAULE; HAYES; INZUNZA, 1986) se identificaron los elementos celulares presentes en la capa 8 de la retina de Callopistes palluma. Se realizaron recuentos de células ganglionares y células amacrinas desplazadas a nivel de la capa 8, utilizando objetivo de inmersión 100 x, y un ocular con retículo calibrado. Los recuentos fueron realizados en un intervalo de 1 mm en la retina periférica y cada 0,5 mm en la región central. Los resultados de cada recuento fueron registrados en un mapa de la retina, para luego trazar líneas de isodensidad celular. Dibujos a cámara lúcida de los cuerpos neuronianos ubicados en el área central y en la retina periférica, fueron mensurados, con ayuda de una tableta digitadora, conectada a un computador y el software Sigma Scan.

RESULTADOS

Callopistes palluma presenta una retina afoveada, en la cual el disco óptico ocupa una posición excéntrica en las regiones ventral y temporal. Desde esta estructura se proyecta hacia la cámara vítrea, el pecten, que en esta especie es pequeño y de forma cónica.

El análisis morfológico de la capa 8 permite identificar dos poblaciones neuronales: 1) las células ganglionares, numerosas, con un soma de contorno poligonal, con sustancia de Nissl presente en el citoplasma y con un núcleo oval, bien marcado, dentro del cual es fácil identificar el nucléolo y notar la ausencia de cromatina nuclear. 2) Las células amacrinas desplazadas, corresponden a una población reducida, de células pequeñas, de forma redondeada y localizadas en las zonas profundas de la capa 8, próximas a la capa plexiforme interna (Fig. 1).

El análisis de la distribución topográfica de las células ganglionares, revela que Callopistes palluma presenta un área central afoveada, donde existe la mayor concentración de estas neuronas, 20.000 células/mm2 (Fig. 2A). Desde esta área central ubicada hacia dorsal y nasal del disco óptico, la densidad celular cae paulatinamente hacia la periferia, detectándose líneas de isodensidad celular de disposición elíptica, en el eje nasotemporal de la retina, lo que constituye la banda horizontal.

El análisis de distribución topográfica de las células amacrinas desplazadas, revela una disposición muy similar a lo observado en las células ganglionares. Así, las células amacrinas desplazadas alcanzan su máxima concentración, 7.000 células/mm2 , en el área central de la retina (Fig. 2B). De ese mismo modo, la densidad de células amacrinas desplazadas cae paulatinamente hacia la periferia, detectándose líneas de isodensidad neuronal elongadas en el eje naso temporal de la retina, en correspondencia con la banda horizontal.

Una correlación negativa entre densidad y tamaño celulares fue observada en las dos poblaciones neuronales estudiadas (Fig. 3). Así las células ganglionares ubicadas en el área central presentan un tamaño relativamente uniforme, con una mediana de 32 µm2. Del mismo modo, las células amacrinas desplazadas ubicadas en esta zona de la retina presentan un tamaño regular, con una mediana de 8 µm2. Hacia la retina periférica la población de células ganglionares constituye una población no homogénea, con neuronas de tamaños pequeño, mediano y grande, con una mediana de 42 µm2. La población de células amacrinas desplazadas en la retina periferica, presenta un incremento regular del tamaño celular ascendiendo el valor de la mediana a 12 µm2.



Fig. 1. Microfo-tografía de un montaje in toto del área central (A) y de la retina periférica (B) de Callopistes palluma, con foco en la capa 8. En A se observan células gan-glionares (g) de tamaño uniforme, en cambio estas neuronas en B se aprecian de distintas dimensiones. También se observan células amacrinas desplazadas (d) y células gliales (*).
Barra = 4 µm.



Fig. 2. Mapas de densidad de células ganglionares (A) y de células amacrinas desplazadas (B) de la retina de Callopistes palluma. Los números indican miles de neuronas por mm2. El círculo con puntos indica la posición del disco óptico. Se aprecian dos especializaciones regionales: el área central afoveada, ubicada hacia superior (S) y nasal (N) del disco óptico, y la banda horizontal extendida en el eje naso-temporal de la retina.



Fig. 3. Histogramas de frecuencia de tamaño de células ganglionares (A)y de células amacrinas desplazadas (B) en la retina central (C) y en retina periférica (P) de Callopistes. N = número de células mensuradas ; med = mediana.

DISCUSION La retina de Callopistes palluma presenta dos especializaciones regionales: La banda horizontal, extendida en el eje naso temporal de la retina y el área central, afoveada, ubicada hacia dorsal y nasal del disco óptico (Fig. 2). En estas zonas se observa la mayor densidad neuronal, tanto de células ganglionares como de células amacrinas desplazadas. De acuerdo con la "Teoría terrestre" propuesta por HUGHES (1977), la distribución de células ganglionares a través de la retina depende de la simetría del mundo percibido y la especialización topográfica extendida en el eje naso-temporal, la banda horizontal, es característica de especies terrestres cuyo campo visual no es completamente obstaculizado por la vegetación cercana. Esta banda horizontal es muy conspicua en especies diurnas, siendo poco marcada o inexistente en especies nocturnas (FUKUDA, 1977; HUGHES). Del mismo modo, se ha propuesto que la banda horizontal permite al animal escudriñar el horizonte con un mínimo de desplazamientos oculares, logrando percibir movimientos a muy bajo umbral (TANCRED, 1981). El área central, en cambio, parece estar especializada en la discriminación de objetos distantes y en la percepción de objetos que se mueven rápidamente en el campo visual; tal como ocurre al esquivar objetos durante la marcha y en la detección de predadores (MALDONADO et al., 1988). Probablemente, estas dos áreas especializadas, tal como se ha demostrado en otras especies (BRAVO & PETIGREW; BRAVO & INZUNZA e INZUNZA & BRAVO), proyectan de una manera diferencial hacia las vías visuales tálamo cortical y tecto-fugal.

Nuestro trabajo demuestra una distribución no homogénea de las células amacrinas desplazadas; llamando la atención que estas neuronas se disponen topográficamente en concordancia con lo observado en las células ganglionares; (Fig. 2). Una situación similar se ha descrito en la retina de aves (BINGGELI & PAULE). Este hecho es perfectamente esperable, si consideramos que trabajos experimentales (HINDS & HINDS, 1978, LAYER & VOLLMER, 1982) han demostrado que las células amacrinas ortópicas y las células amacrinas desplazadas, se originan por migración ulterior de neuronas desde la capa de células ganglionares. Este argumento toma fuerza debido a que las áreas especializadas de la retina de vertebrados: temporal, central y la banda horizontal, concentran un elevadísimo número de elementos neuronales, no sólo a nivel de la capa de células ganglionares, sino también en la capa nuclear interna (donde se ubican las células bipolares, las horizontales y las amacrinas), y en la capa nuclear externa donde se encuentra el soma de los fotorreceptores (FITE & ROSENFIELD-WESSELS, 1975). Estos antecedentes y los datos aquí presentados, contradicen la proposición de uniformidad en la distribución de las células amacrinas desplazadas, en la retina del pollo, aducidas por algunos autores (EHRLICH 1981; BUDNICK et al., 1984).

Por otro lado, nuestros datos demuestran una correlación negativa entre densidad y tamaño celulares tanto para las células ganglionares como para las células amacrinas desplazadas (Fig. 1 y 3); con valores de mediana de 32 y 8 µm2 en la retina central y 42 y 12 µm2 en la retina periférica, respectivamente. Este hecho, que es una constante en la retina de vertebrados (HAYES & HOLDEN, 1980; INZUNZA et al.), se debe probablemente a la contricción mecánica producida por el empaquetamiento de somas neuronales observado en las áreas de mayor densidad celular. Esto es extremadamente marcado en aquellas retinas con alta densidad neuronal, tal como ocurre en las aves cazadoras (INZUNZA et al.).

Datos de la literatura parecen demostrar una interesante correlación entre características retinianas y estilos de caza. Así, aquellas aves rapaces que cazan presas pequeñas, como el cernícalo, presentan una retina con dos fóveas profundas y una alta densidad neuronal; mientras que las aves rapaces que tienen hábitos carroñeros, como el buitre, presentan una retina monofoveada, con una menor densidad celular (INZUNZA et al.). Una situación similar se observa entre las distintas especies de saurios. Por un lado, está la especie Anolis, saurios predadores que esperan a sus presas por largos períodos, explorando el entorno con movimientos oculares independientes. Una vez detectada la víctima Anolis ataca velozmente y la captura con un golpe rápido (FITE & LISTER, 1981). Callopistes palluma en cambio, saurio terrícola, que hiberna entre los meses de mayo a noviembre, preda principalmente sobre Tenebriónidos algunos de los cuales (Nycterinus) alcanzan un tamaño de 1,5 a 2,5 cm (VIDAL, 1998); también presenta hábitos carroñeros, consumiendo restos de pequeños roedores atrapados en trampas (JAKSIC). La estrategia de caza de Callopistes palluma es la búsqueda activa de presas en espacios abiertos y en matorrales (CASTRO et al.). Estudios manipulativos (MEDEL et al., 1988) indican que Callopistes palluma es un cazador un tanto burdo, que parece detectar y acercarse a la presa mediante el olfato, para dirigir su ataque al bulto de la víctima. En Callopistes la retina simple, similar a la de la tortuga (PETERSON & ULINSKI), con un área central afoveada y la banda horizontal ambas con una densidad neuronal menor a la descrita en Anolis, se correlaciona con sus hábitos de caza.

SUMMARY: In this paper we analyze the topographic distribution and cell body size of neurons (ganglion and displaced amacrine) of layer 8 of the retina in the chilean reptile Callopistes palluma; using whole mount retinaswith nissl stain.

Callopistes palluma retina has an area centralis without fovea in which the ganglion cell density amounts 20.000 cells / µm2 while the displaced amacrine neurons is about 7.000 cells / µm2. This neural density decreased gradually towards the peripheral retina. A horizontal streak is also present for both types of neurons. In the different areas of the retina the displaced amacrine neurons correspond to 25%-30% of the total number of neurons in layer 8.

The analysis of the neuronal size shows that in the area centralis the ganglion cells have a mean body size of 32 µm2 while the displaced amacrine neurons have a mean body size of 8 µm2. In the peripheral retina the cell body size increase to 42 µm2 for the ganglion cells and to 12 µm2 for the displaced amacrine neurons. In the paper is discussed the correlation betweem retinal characteristics and styles of prey hunting.

KEY WORDS: 1. Central area; 2. Horizontal streak; 3. Retina; 4. Reptile.

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Dirección para correspondencia:
Prof. Dr. O. Inzunza Hernández
Departamento de Anatomía
Escuela de Medicina
Pontificia UniversidadCatólica de Chile.
Casilla 114-D
Santiago - CHILE
E-mail:oinzunza@med.puc.cl

Recibido : 05-05-1998
Aceptado : 29-06-1998