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Revista chilena de infectología

versión impresa ISSN 0716-1018

Rev. chil. infectol. v.24 n.1 Santiago feb. 2007

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-10182007000100016 

 

Rev Chil Infect 2007; 24 (1): 76-80

Nota Histórica

Acinetobacter lwoffii y anitratus

Acinetobacter lwoffii and anitratus

 

Walter Ledermann D.

Hospital Luis Calvo Mackenna.


 

Es altamente improbable que otra bacteria haya recibido tantos nombres diferentes en su vida saprófita y patógena como Acinetobacter lwoffii y su primo anitratus, también conocido en la actualidad como calcoaceticus y baumannii. Remontándose hacia los comienzos de la bacteriología, parece que la primera descripción de este bicho corresponde a W. von Lingelsheim en 1908, cuando publica en un Zentralblatt de higiene su artículo sobre el Diplococcus mucosus nova specie1. Tres años después, M. W. Beijerinck describe lo que hoy llamaríamos Acinetobacter calcoaceticus2. Un largo período de silencio sigue, hasta que en 1939 aparece el norteamericano De Bord, denunciando la existencia de bacilos gramnegativos cortos, que simulan cocáceas y confunden el diagnóstico de la uretritis gonocócica en los frotis directos3. Y, no contento con la descripción, se atribuye el descubrimiento, bautiza la nueva especie y la ubica dentro de una tribu que no forma parte de ninguna familia: la tribu Mimae4.

Esta tribu Mimae constituye uno de los hechos más pintorescos en la historia de la bacteriología. Para empezar, flotaba en la nada, pues no estaba asignada a ninguna familia: nacía y moría en si misma. Luego, estaba formada arbitrariamente por tres géneros, cada uno de los cuales tenía una sola especie, no estando claras las diferencias que las hacían separarse de esta manera. En el género Mima, la especie única Mima polymorpha correspondía, según se demostraría al poco andar, a la Moraxella lwoffii descrita antes por los franceses: era, por tanto, un nombre ilegítimo que, al evaporarse, hacía desaparecer al género por completo. El segundo, Herellea, en honor al sabio D'Herelle, aquél del tratamiento con bacteriófagos, tenía como especie única a Herella vaginicola, que parecía corresponder a la variante glucidolítica, pero que terminó siendo algo así como una Escherichia coli defectuosa, anulando de esta manera la existencia del segundo género de la tribu. Y el tercero… ya nadie recuerda su nombre. La tribu Mimae desaparecía así, tan súbitamente como había nacido, pero De Bord era tenaz y siguió defendiendo su postura por varios años, de modo tal, que muchos textos norteamericanos mantuvieron Mima polymorpha como sinonimia aceptable y hasta el célebre Ewing llevó un poco de agua a ese molino5.

La soledad de esta Mima, su incierto origen, su breve vida y su rápida y definitiva desaparición, nos trajeron siempre a la memoria a la joven Rima, el trágico e inmortal personaje de la novela Green Mansions, de William Hudson, autor inglés radicado en Argentina, novela mutilada por un director de cine inepto y heroína asesinada por la triste actuación de Audrey Hepburn. Nada se sabía del origen de Rima, excepto que fue hallada en la montaña junto a su madre, quien falleció poco después; ni de su raza, distinta de las etnias aborígenes; ni de su lenguaje, más similar al canto de las aves que a la palabra humana; los salvajes, desorientados ante tanta belleza, terminaron por hacer lo que hacen siempre los hombres ante las criaturas distintas: la asesinaron, asándola viva en la copa de un árbol. A la pobre Myma le cupo similar destino: los franceses la quemaron, como habían hecho antes con Juana de Arco6.

En efecto, los galos se esmeraron en clarificar seriamente el problema. Ya Alice Audureau publicó en 1940 un estudio sistemático del género Moraxella, donde ubicó a nuestra bacteria con sus variedades glucidolítica y no glucidolítica7. Como buena discípula y chauvinista como son, en el fondo, todos los franceses -lo cual no deja de ser un mérito-, Alice honró en nuestra bacteria el nombre de su maestro André Lwoff y, nosotros, sin ser franceses, hemos respetado hasta hoy esta denominación y decimos "lwoffii" en lugar de "calcoaceticus", que es la especie tipo y, por ende, la principal del género.

André Lwoff (1902-1994) era médico y artista por familia, naciendo de un padre psiquiatra y una madre escultora. Recibido de médico en 1927, enfocó inicialmente su carrera científica al estudio de los protista, teniendo como maestro a Edouard Chatton (1883-1947), célebre parasicólogo. Obtuvo un Doctorado en ciencias en 1932, gracias a su tesis sobre aspectos bioquímicos de la nutrición de los protozoos. En 1938 fue designado director del Departamento de Fisiología Microbiana del Instituto Pasteur, donde sus intereses fueron variando de las bacterias a los virus y luego al cáncer, para terminar como Director de un instituto dedicado a la investigación de esta patología en Villejuif 8. Recibió el Premio Nobel en 1965, junto a sus famosos discípulos Jacques Monod y Francois Jacob, por el descubrimiento del sistema operón para la fermentación de lactosa en Escherichia coli, de manera que la perpetuación de su nombre en un bicho tan raro como el Acinetobacter responde, principalmente, a la admiración y la gratitud que por él sentían en el Pasteur de París.

Otros franceses contribuyeron al conocimiento de Moraxella lwoffii y de su variedad glucidolítica, especialmente Brisou y los Piéchaud, en tanto que los alemanes Schaub y Hauber la revolvían con el B5W, de manera que en los años setenta estaba más o menos claro que la especie no oxidativa, inerte o no sacarolítica, era Moraxella lwoffii, que correspondía a las descripciones dadas para Achromobacter lwoffii, Acinetobacter lwoffii y Mima polymorpha; en tanto que especie oxidativa o sacarolítica era la Moraxella glucidolytica var no proteolítica, descrita antes como Diplococcus mucosus, B5W, Bacterium anitratum, Acinetobacter anitratum y hasta, con buena voluntad, Herellea vaginicola9. A poco andar, las especies salieron del género Moraxella y se trasladaron a Acinetobacter, tras una revisión de Brisou y Prévot en 195410 y una aclaración de 195711, nombre que traducía su falta de motilidad, conservando los epítetos de especie calcoaceticus y anitratum.

Para crear mayor confusión, en 1980 la Approved lists of bacterial names reconocía como especies legales a Acinetobacter lwoffii y Acinetobacter calcoaceticus, que para muchos era sólo la misma especie no oxidativa12.

Hasta aquí la historia nos recuerda el cuento infantil "El enano sin nombre", que aparece en varias versiones desde el Calila y Dimna oriental hasta los tudescos hermanos Grimm, en que una bella jactanciosa había hecho, para conquistar al rey y ser reina, promesas imposibles de cumplir, como hilar en una noche una camisa de oro a partir de un ovillo de cáñamo. La tarea fue realizada por un malvado enano, quien pidió en pago el primer hijo que tuviera la mujer. La bella devino reina, el tiempo pasó, la promesa se olvidó… Pero no hay plazo que no se cumpla ni deuda que no se pague: el príncipe nació y el enano vino a cobrar. La reina lloró, suplicó, ofreció mil ricas alternativas, pero el enano se mantuvo firme en exigir el cumplimiento de la palabra libremente otorgada. Por último, en un refinamiento de crueldad, le prometió la condonación de la deuda si, en el plazo de un mes, era capaz de adivinar el maldito nombre que al nacer le había puesto su madre enana. Todas las noches se presentaba el malvado y la pobre madre le soltaba varios nombres: Acinetobacter, Achromobacter, Cytophaga... ¡Nada! Los días pasaban y el plazo estaba por cumplirse, cuando un caballero de la reina sorprendió al enano danzando en el bosque y cantando, burlón, que era el enano sin nombre. La reina, informada al punto, lo derrotó en el último minuto y el enano desapareció, rabiando.

En una ocasión, invitados a un Congreso, nos tocó hablar sobre la nomenclatura de los bacilos gramnegativos no fermentadores y, recordando el cuento, mostramos una diapositiva que no le hizo gracia a ninguno de los expertos reunidos. En ella habíamos dibujado tres niñas, enlazadas por la cintura, que bailaban y cantaban:

¿Y qué nombre le pondremos
mandandirun dirán dan?
¿Le pondremos Moraxella
o Achromobacter quizás?

Por suerte, en la vida real, seria y formal de los microbiólogos y taxonomistas, la luz comenzó a hacerse con la publicación en 1986 de los estudios genéticos de hibridización de ADN realizados en el Instituto Pasteur por Bouvet y Grimont13 estableciendo 12 grupos entre las 85 cepas de Acinetobacter estudiadas, con las siguientes definiciones:

Ÿ Acinetobacter lwoffii, descrita por Audureau en 1940 y enmendada por Brosou y Prévot en 1954. Es nuestra querida variedad no oxidativa, la inerte, la clásica, el Acinetobacter por excelencia.

Ÿ Acinetobacter calcoaceticus, descrito por Beijerinck en 1911 y redefinido por Baumann, Doudoroff y Stanier en 1968. Es oxidativo, la antigua variedad glucidolítica, el anitratum, el B5W, considerada la especie-tipo del género por Brisou y Prévot en 1954.

Ÿ Acinetobacter baumannii. Especie nueva, con la mayoría de las cepas oxidativas, bautizada así en honor de dos bacteriólogos norteamericanos, Paul y Linda, que hicieron jugosos estudios sobre el género en 1968, aplicando taxonomía numérica14.

Ÿ Acintetobacter haemolyticus. Esta es una variedad oxidaiva, hemolítica y proteolítica, ya descrita por los alemanes Stenzel y Mannheim en 196315.

Ÿ De la clásica bacteria inerte, no oxidativa, desprenden dos nuevas especies, sin mayor relevancia: Acinetobacter junii, en honor del bacteriólogo norteamericano Elliot Juni, y Acinetobacter johnsonni, en honor John L Johnson, de la misma nacionalidad.

Para nosotros, historiadores con visión personal, hay sólo dos especies: la no-oxidativa clásica, lwoffii, y la glucidolítica derivada del anitratum, calcoaceticus-baumannii-B5W. Y a ellas nos referiremos de aquí en adelante.

Los Baumann eran dos, Paul y Linda. Se casaron y de esta unión nació un hijo y numerosas publicaciones, entre las cuales sus trabajos sobre Acinetobacter constituyen una curiosidad y una minoritaria excepción, pues su campo principal estuvo siempre en el estudio de las bacterias que viven al interior de insectos chupadores de savia, organismos al que aplicaron el nombre de endosimbiontes, pues proporcionan a los insectos elementos que eran deficitarios en su dieta. Fueron pioneros al aplicar en dichos estudios técnicas de hibridización y secuenciación de ADN. Quizás si su publicación más fundamental es la que hicieron con su discípula Moran en 1989, presentando evidencias que las líneas evolutivas de áfidos un grupo de estos insectos de Asia y América, se separaron hace más de 48 millones de años, sugiriendo un largo tiempo para la evolución de los simbiontes en su interior. Recientemente, Nancy Moran, quien trabaja en la Universidad de Arizona, descubrió un nuevo endosimbionte, que puede llevar al control del insecto glassy-winged sharpshooter (literalmente, "tiro certero alas vidriosas") y, secundariamente, de la enfermedad de Pierce que afecta a las viñas, bacteria que bautizó como Candidatus Baumannia cicadelinicolla, creando de paso un nuevo género, al más puro estilo De Bord: sería la tercera especie que honra con su nombre a los Baumann16.

La tiro-certero alas vidriosas, cuyo nombre científico es Homalodisca coagulata y que, por comodidad, llamaremos "tirofijo", es un gran insecto, de unos 12 mm de largo, llegado a California en 1990, donde ha arruinado los viñedos con la enfermedad de Pierce. Es de color café oscuro, con manchas amarillas o marfileñas en la cabeza y dorso; y capaz de volar hasta un cuarto de milla, gracias a sus alas transparentes que le dan el nombre. Es muy voraz y puede ingerir hasta diez veces su peso en líquidos en una hora. Porta la bacteria Xylella fastidiosa, que toma de las plantas infectadas y que puede sobrevivir hasta seis meses en su boca. Una vez en la vid, la bacteria tapa el xilem, el sistema de vasos conductores de savia. Para combatir a "Tirofijo", se ha introducido en su ecosistema la pequeña avispa Gonatocerus triguttatus, que pone sus huevos dentro de los de su enemiga, arruinándolos, como desesperada medida para terminar con la plaga, que en los últimos años ha causado a los viñateros una pérdida estimada en14 millones de dólares17.

Suponemos que el endosimbionte Baumannia de Nancy Moran será capaz de interferir con la portación de la Xillela.

La historia chilena del Acinetobacter lwoffii y su primo el anitratus se inicia en 1954, en el Instituto Bacteriológico de Chile, la majestuosa mole situada en Marathon 1000, que luego devino en el actual Instituto de Salud Pública de Chile por obra y gracia de los directores coroneles de caballería Eduardo Esquivel Padilla y Joaquín Larraín Gana. En los años cincuenta, la Sección Diagnóstico recibía las muestras del Hospital de Infecciosos, en virtud de un convenio que favorecía a dicho nosocomio y permitía al Instituto disponer de muestras para sus labores normativas y de investigación, arreglo que demostró ser particularmente útil al mantener un estrecho contacto entre los clínicos del profesor Roque Kraljevic y los microbiólogos del profesor Eduardo Dussert.

En febrero de ese año se aisló de hemocultivo tomado a un enfermo con recidiva de fiebre tifoidea un extraño bacilo, que destacaba de inmediato en la batería de pruebas por un curioso color naranja en el tubo de caldo glucosado de Besson, aquél que llevaba una campanita invertida para pesquisar la formación de gas. Era un bacilo gramnegativo, inmóvil, con escasa actividad bioquímica. Esta situación se repitió varias veces durante ese verano y al terminar abril ya se habían reunido 37 casos. El profesor Dussert con su ayudante, Celia Aguilar y el práctico Humberto Romero, estudiaron las cepas, que clasificaron como probable Achromobacter lwoffii, y presentaron sus resultados el 19 de abril de 1954 en sesión de la Sociedad Chilena de Salubridad. Para su sorpresa, otros bacteriólogos, como el Dr. Costa y la QF Erna Morales, de la Vª Región, señalaron haber tenido aislamientos de cepas similares, que catalogaron como Alcaligenes faecalis.

Al terminar este extraño brote con la llegada del invierno, Dussert y Aguilar habían acumulado 49 cepas, con las cuales hicieron la primera publicación sobre esta bacteria en Chile18. De éstas, 44 provenían de hemocultivos, principalmente de recidivas de fiebre tifoidea y unas pocas de estados infecciosos no precisados; una de pus de un piosalpinx, otra de orina de "una pielitis rebelde a los antibióticos" y tres de mucus endocervical.

Esta bacteria crecía en forma fácil y exuberante en medios sólidos corrientes, entre 22 y 37 ºC, así como en caldo, que enturbiaba, a veces con velo; no fermentaba lactosa ni arabinosa; tenía una discreta acción sobre glucosa, con acidificación lenta, en tres o cuatro días, sin formación de gas; daba negativas las pruebas de indol y H2S; la mayoría de las cepas crecía en medio de Simmons, sin alcalinizar, y en medio sintético de Audureau; todas daban el clásico y distintivo color naranja en el tubo de Besson y, por último, ninguna demostró poder patógeno en animales de laboratorio.

Dussert, recurriendo a la 6ª edición del Bergey's, ubicó esta nueva bacteria dentro de la familia Achromobacteriacea, distinguiendo entre las cepas aisladas dos variedades: Achromobacter lwoffii, no fermentadora, y Achromobacter lwoffii var sacharolytica, fermentadora, que pudieran corresponder a las bacterias descritas como Bacterium antitratun por Schaub y B5W por Stuart. Al hablar de "fermentación" se equivocó, porque los medios empleados no permitían descartar que la acidificación denunciada por el indicador de los medios se debiera a oxidación.

Como buen serólogo, Eduardo Dussert buscó antígenos y encontró, para su sorpresa, que varias cepas tenían el mismo antígeno Vi de Eberthella typhosa, de las cuales dos de cinco indujeron formación de anticuerpos en conejos. Estas cepas habían sido aisladas de enfermos que poco antes habían tenido hemocultivos positivos con Eberthella, lo que hace preguntarse al autor en la discusión : ¿una impregnación con Vi del organismo enfermo? Como sea, este hallazgo no fue jamás corroborado después.

Analizando los primeros 37 pacientes, sabemos que en 12 de ellos se aisló antes Eberthella typhosa o paratyphi B de hemo o de coprocultivo y luego, hasta un mes después, la nueva bacteria; que en 5, ésta antecedió al agente de la tifoidea; y que en uno se aislaron ambas especies juntas, lo cual hace un total de 18 cepas, aunque los autores dicen que eran 17. En 18 no hubo asociación y en 2 fue "dudosa" (¿?)

Por último, un dato muy interesante: estos Achromobacter era resistentes a los antibióticos en uso, como se muestra en la Tabla 1.


Cuidadosas pruebas y contrapruebas descartaron contaminación de las muestras con saprófitos ambientales. A mayor abundamiento, este fenómeno se repetiría varias veces en los veranos siguientes.

Se pregunta Dussert en su publicación por qué esta bacteria no se encontraba antes y supone que se debió, sin duda, al ser equivocadamente diagnosticada como Alcaligenes y considerada saprófita. La supone comensal del intestino, donde los antimicrobianos la habrían hecho mutar, aumentando su virulencia, de tal manera que ahora "no podemos considerarla una simple agente de asociación" y, a renglón seguido, se desdice en parte, pues le atribuye un fuerte poder de penetración, capaz de producir hasta endocarditis, pero, curiosa e incomprensiblemente, escasa capacidad patógena, de acuerdo a la "clasificación de Maaloe", investigador nórdico que dividía la virulencia en la capacidad de fijación y penetración y la capacidad patógena propiamente tal, agregando que muchas veces estaban disociadas19.

Dos años después, los mismos autores hacen una segunda e interesantísima publicación en referencia a un caso de meningitis20. Pedro E. G., un prescolar de dos años y siete meses, residente en Punta Arenas, inicia en la noche un cuadro con fiebre alta; visto en la mañana por su pediatra, el doctor Guillermo Stegen, éste encuentra elementos purpúricos en piel y presencia de signos meníngeos, decidiendo su hospitalización, tras lo cual le practica una punción lumbar.

El líquido obtenido fue enviado al Instituto por encomienda aérea y era "purulento, con albúmina superior a 3 g/1.000, con polinucleosis casi absoluta; las reacciones de globulinas inflamatorias son todas positivas". El cultivo mostró desarrollo de un bacilo gramnegativo corto, con pruebas bioquímicas correspondientes a Achromobacter lwoffii. Dussert supone que vino del intestino, reafirmando que es una bacteria con fuerte poder de penetración e invasión.

El enfermito se trató con penicilina procaína, 400.000 U cada 4 horas, por 5 días, y luego con Aureomicina®, 0,5 g cada 4 horas por otros cinco días. "Esta terapéutica se asoció a transfusiones". Fue dado de alta al décimo día de hospitalización; un control al vigésimo día demostró curación completa.

Los autores terminan agradeciendo al doctor Guillermo Stegen, quien proporcionó los antecedentes, y al señor Córdoba, farmacéutico a cargo del laboratorio de la localidad.

A comienzos de los años setenta habíamos reunido otras 265 cepas, de las cuales 203 provenían de enfermos y 62 de aguas y alimentos, permitiéndonos elaborar pautas diagnósticas que comenzamos a difundir por todo el país, a través de cursos y visitas a los laboratorios de diagnóstico. La mayoría de estas cepas eran muy sensibles a tetraciclinas y a los aminoglicósidos gentamicina y kanamicina, con resistencia importante a cloranfenicol, ampicilina, eritromicina y estreptomicina9. Ese mismo año se publicó el estudio de la etiología de las bronconeumonias en niños, donde encontramos, para nuestra sorpresa, a Moraxella lwoffii en nueve de los casos, en siete sola y en dos asociada a otros patógenos; y, usando como antígenos estas mismas cepas, comprobamos en los niños afectados alzas del título de aglutininas de 1/100 a 1/200 ó 1/400 en el curso de una semana21.

Cinco años después, consideramos que teníamos evidencias suficientes del poder patógeno de esta extraña bacteria y presentamos el estudio de 211 aislados de Moraxella lwoffii en distintas muestras clínicas (Tabla 2) atribuyéndole un rol de patógeno oportunista. En 30 de ellas quisimos probar su poder patógeno en animales de laboratorio: inoculadas en cobayos causaron septicemia en cinco, en tanto que los ratones se mostraron refractarios. Terminábamos nuestra presentación comentando la susceptibilidad antimicrobiana con un enunciado futurista: el antibiograma de estos gérmenes es impredecible y lo será cada vez más, en la medida que las cepas nacionales "se humanicen" y vayan adquiriendo resistencia22.


Pasaron los años. Tímidamente y luego en forma atrevida, estos bacilos gramnegativos no fermentadores comenzaron a aparecer en los ambientes húmedos de las unidades de cuidados intensivos. Al comienzo, muy sensibles a los antimicrobianos corrientes, más luego, tras rápida adaptación, devinieron primero resistentes, luego multirresistentes y ahora pandroga resistentes, término acuñado exclusivamente para ellos, que ya no dejan títere con cabeza: nuestra profecía de 1976 se había cumplido.

¿Y… cuál será el próximo nombre que elucubrarán nuestros amigos los taxonomistas? ¡Bah…quizás hasta vuelvan al género Moraxella!

Referencias

1.- Lingelsheim W V. Diplococcus mucosus nov spec. Z Hyg 1908; 59: 457-65. Rev Chil Infect 2007; 24 (1): 76-80

2.- Beijerinck M W. Über pigmentbildung bei essigbakterien. Zentralbl Bakterio Parasitenkd Infektionkrs Hyg Abt 1911; 29: 169-76.

3.- De Bord G G. Organisms invalidating the diagnosis of gonorrhoea by smears. J Bact 1939; 38: 119-24.

4.- De Bord G G. Descriptions of Mimae trib nov with three genera and three species and two new species of Neisseria from conjunctivitis and vaginitis. Iowa State Coll Jour Sci 1942; 16: 471-80.

5.- Ewing W H. The relationship of Bacterium anitratum and members of the tribu Mimae (De Bord). J Bact 1949; 57: 659-69.

6.- Hudson W. Mansiones verdes. Editorial Sudamericana, Buenos Aires 1950.

7.- Audureau A. Étude du genre Moraxella. Ann Inst Pasteur 1940, 64: 126-38.

8.- Soyer-Gobillard M O. Scientific research at the Laboratoire Arago (Banyuls, France) in the twentieth century: Edouard Chatton, the "master" and André Lwoff, the "pupil". Int Microbiol 2002; 5 (1): 37-42.

9.- Ledermann W. Bacilos Gram negativos no fermentadores de aislamiento habitual. Bol Inst Bacteriol Chile 1971; 13: 15-20.

10.- Brisou J, Prévot A. Révision des éspeces réunies dans le genre Achromobacter. Ann Inst Pasteur 1954; 86: 722-33.

11.- Brisou J. Précisions taxonomiques sur le genre Acinetobacter. Ann Inst Pasteur 1957ª; 92: 134-42.

12.- Skerman V B D, Mac Gowan V, Sneath P H A (ed). Aprroved lists of bacterial names. Int J Syst Bacteriol 1980; 30: 225-420.

13.- Bouvet P J M, Grimont P A D. Taxonomy of the genus Acinetobacter with the recognition of Acinetobacter baumannii sp.nov., Acinetobacter haemolyticus sp.nov., Acinetobacter johnsonii sp. nov, and Acinetobacter junii sp.nov and emended descriptions of Acinetobacter calcoaceticus and Acinetobacter lwoffii. Int J Syst Bacteriol 1986; 36 (2): 228-40.

14.- Baumann P, Doudoroff M, Stanier R Y. A study of the Moraxella group II. Oxidative-negative species (genus Acinetobacter). J Bacteriol 1968; 95: 1520-41.

15.- Stenzel W, Mannheim W. On the classification and nomenclature of some nonmotile and coccoid diplobacteria, exhibiting the properties of Achromobacteriaceae. Int Bull Bacteriol Nomencl Taxon 1963; 13: 195-200.

16.- Moran N. J Environ Microbiol 2003 (Feb). Citado por Holder K. Bacteria genus named for Baumanns. March 7, 2003. www/Jimvon Rummelhoff/Mediaworks.

17.- Scientists sharpen strategies to sabotaje glassy-winged sharpshooter. www/Jimvon Rummelhoff/Mediaworks

18.- Dussert E, Aguilar C, Romero H. Un nuevo germen aislado de hemocultivos de tifoidea y de otros estados infecciosos. Bol Inst Bacteriol Chile 1954; VII (1-4): 34-45.

19.- Maaloe O. Virulence. Acta Path Microbiol Scand 1948; 25: 414-9.

20.- Dussert E, Aguilar C, Romero H. Un caso de meningitis purulenta provocada por A. lwoffii. Bol Inst Bacteriol Chile 1956; IX (1-4): 58-9.

21.- Mimica I, Donoso E, Howard J, Ledermann W. Lung puncture in the etiological diagnosis of pneumonia in infants and children. Amer J Dis Child 1971; 122: 278.

22.- Ledermann G W, Jacob M, Vargas L, Córdova M. Patógenos oportunistas: Moraxella lwoffii como problema creciente. Rev Méd Chile 1976; 104: 549-53.