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Revista chilena de infectología

Print version ISSN 0716-1018

Rev. chil. infectol. vol.23 no.3 Santiago Sept. 2006

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-10182006000300007 

 

Rev Chil Infect 2006; 23 (3): 237-242

Caso Clínico

 

Meningoencefalitis granulomatosa por Balamuthia mandrillaris: Reporte de un caso y revisión de la literatura

Granulomatous amoebic meningoencephalitis by Balamuthia mandrillaris: Case report and literature review

 

Mónica Cuevas P., Gabriela Smoje P., Leonor Jofré M., Walter Ledermann D., Isabel Noemí H., Francisco Berwart C., Juan J. Latorre L. y Sergio González B.

Hospital Luis Calvo Mackenna Servicio de Pediatría Unidad de Lactantes y Nutrición (MCP)
Unidad de Dermatología (GSP)
Unidad de Segunda Infancia (WLD)
Unidad de Parasitología (INH)
Unidad de Neurocirugía (FBC)
Servicio de Anatomía Patológica (JJLL)
Hospital Clínico Universidad de Chile Servicio de Pediatría (LJM)
Hospital Clínico Universidad Católica de Chile Servicio de Anatomía Patológica (SGB)

Dirección para correspondencia


The free-living amebas Naegleria and Acanthamoeba are recognized as causal agents of central nervous system infections. Recently a third free-living ameba, Balamuthia mandrillaris, was identified as the causal agent of granulomatous encephalitis in humans. We report a case of Balamuthia encephalitis in an immunocompetent school-age girl who presented cutaneous lesions that compromised the central portion of the face. The skin biopsy revealed granulomatous lesion with positive PCR for non-tuberculous Mycobacterium. We started treatment for atypical extrapulmonary mycobacteriosis. Nevertheless, the child was readmitted six months later, with progressive neurological involvement, dying about one year after the onset of cutaneous symptoms. The brain necropsy showed the presence of B. mandrillaris cysts and trophozoites. Balamuthia mandrillaris infection should be considered in the differential diagnosis of a patient with chronic granulomatous disease with neurologic symptoms.

Key words: Granulomatous amoebic meningoencephalitis; free living ameba; Balamuthia mandrillaris; amoebic encephalitis, opportunistic amoeba.

Resumen

Las amebas de vida libre (AVL) de los géneros Naegleria y Acanthamoeba son reconocidos agentes causales de infecciones del sistema nervioso central.

Durante los últimos años, otra ameba de vida libre, Balamuthia mandrillaris, ha sido identificada como agente etiológico de meningoencefalitis granulomatosa amebiana (MGA) en humanos. Presentamos el caso de una escolar de sexo femenino, inmunocompetente en quien se realizó el diagnóstico post mortem de MGA por este agente. Consultó por aparición de lesiones eritematosas e induradas que comprometían la zona centro-facial. En biopsia cutánea se evidenció una lesión granulomatosa con RPC positiva para secuencias génicas de Mycobacterium atípico, por lo que se inició tratamiento para micobacteriosis atípica extrapulmonar. Evolucionó con compromiso neurológico progresivo, falleciendo aproximadamente un año después de iniciar los síntomas. La necropsia reveló una MGA, cuyo estudio posterior demostró la presencia de B. mandrillaris. La infección por B. mandrillaris debe ser considerada en el diagnóstico diferencial de una enfermedad granulomatosa crónica que evoluciona con compromiso neurológico.

Palabras claves: Meningoencefalitis granulomatosa amebiana; amebas de vida libre; Balamuthia mandrillaris, encefalitis amebiana, amebas oportunistas.


Introducción

Desde hace 50 años se reconoce que las amebas de vida libre (AVL) son capaces de causar enfermedad en el Hombre; estos microorganismos eran considerados inocuos y se pensaba que podían formar parte de la microbiota comensal de los mamíferos. Las AVL se encuentran distribuidas universalmente en diversos ecosistemas tanto terrestres como marítimos, por lo que existen múltiples oportunidades de contacto con los animales y con el hombre1-3, esto ha sido evidenciado por la detección de anticuerpos en poblaciones humanas sin el antecedente de enfermedad4. Las infecciones causadas por AVL son poco frecuentes, pero han ido adquiriendo cada vez mayor importancia por una creciente población de hospederos inmunocomprometidos, la dificultad en el diagnóstico precoz, la falta de tratamientos antiamebianos apropiados y la alta mortalidad asociada.
Las AVL pertenecientes a los géneros Naegleria y Acanthamoeba causan compromiso del SNC. Clásicamente se describen dos entidades clínicas:

una meningoencefalitis amebiana primaria (MAP), que se comporta como una enfermedad necrosante, aguda y fulminante, causada por Naegleria fowleri, y que, en la mayoría de los casos, produce la muerte en un plazo de 3 a 7 días, y
una meningoencefalitis granulomatosa amebiana (MGA); enfermedad subaguda o crónica, que causa la muerte en un plazo que varía entre una semana y un año. La mayor parte de los casos descritos de MGA se han atribuido a especies de Acanthamoeba. Sin embargo, durante los últimos años, otra ameba de vida libre, Balamuthia mandrillaris (previamente denominada ameba leptomyxida), ha sido reconocida como un importante agente de MGA en humanos y en animales5-7.

Caso clínico

Escolar de sexo femenino, procedente de Antofagasta, quien consultó por primera vez en el Servicio de Dermatología del Hospital Luis Calvo Mackenna a la edad de 5 años 4 meses, por un cuadro de aproximadamente cuatro meses de evolución, caracterizado por aumento de volumen e induración del ala nasal izquierda. En su lugar de origen se había realizado una biopsia de la lesión, que demostraba un proceso granulomatoso crónico inespecífico, con tinción inmunohistoquímica para Mycobacterium y tinción de Ziehl- Nielsen negativas. Entre los exámenes realizados previamente destacaban: hemograma con anemia microcítica leve, VHS elevada (105 mm/h), PCR de 35 mg/l y una radiografía de tórax informada como normal.

En el examen físico de ingreso llamó la atención la nariz ensanchada, con eritema e induración de ambas alas nasales y lesiones telangiectásicas (Figura 1); presentaba, además, una lesión indurada y eritematosa en la región ciliar izquierda. Se planteó el diagnóstico de una granulomatosis facial, posible sarcoidosis. En el estudio realizado destacaban (Tabla 1): hemograma con anemia microcítica, VHS de 75 mm/h estudio de autoinmunidad negativo, cuantificación de inmunoglobulinas y de componentes C3 y C4 del complemento normales, subpoblaciones linfocitarias con una leve disminución del número absoluto de CD3, CD4 y CD8; PPD de 5 U anérgico; baciloscopias de secreción endonasal y de raspado de piel nasal negativas; ELISA para VIH y VDRL negativos; ecotomografía abdominal, radiografía y TAC de tórax normales y evaluación oftalmológica con fondo de ojo sin alteraciones.

  Figura 1. Lesión inicial de paciente con MGA. Nariz ensanchada, eritema e induración de ambas alas nasales y lesiones telangiectásicas.


Una nueva biopsia de las lesiones faciales evidenció abundante infiltrado histiocitario y plasmocitario de la dermis con escasos eosinófilos, que tendía a formar focos granulomatosos con algunas células gigantes multinucleadas, sin necrosis de caseificación y de distribución perifolicular; lo que fue interpretado como compatible con una dermatitis granulomatosa crónica de tipo tuberculoso (Figuras 2 y 3); el estudio con RPC fue positivo para secuencias génicas de tipo Mycobacterium no tuberculosis y negativa para Mycobacterium tuberculosis. Por este motivo se inició tratamiento para micobacteriosis atípica extrapulmonar, con estreptomicina, isoniazida, rifampicina y ciprofloxacina, a pesar de lo cual evolucionó con extensión del área cutánea afectada. La paciente regresó a su lugar de origen para continuar el tratamiento en forma ambulatoria.

  Figura 2. Histología de lesiones cutáneas de región nasal. Tinción H-E, muestra infiltrados nodulares conformando granulomas en la dermis superficial y profunda.

  Figura 3. Muestra histológica de piel de zona nasal. Tinción H-E; muestra la presencia de células gigantes multinucleadas e histiocitos, conformando un granuloma sin necrosis de caseificación.

Aproximadamente tres meses después del iniciar el tratamiento presentó una parálisis del VIº par craneano derecho, la que involucionó de forma espontánea. En esa oportunidad se realizó una TAC cerebral que mostró una pequeña calcificación secuelar inespecífica cortical parietal derecha. Debido a la mala evolución clínica, con extensión del área cutánea afectada (Figura 4) y una VHS persistentemente elevada (hasta 81 mm/h), se agregó azitromicina y prednisona al tratamiento previamente descrito, orientado a una micobacteriosis atípica. Se repitió la biopsia de piel que evidenció nuevamente una dermatitis granulomatosa crónica, se repitió la RPC para Mycobacterium, que en esta oportunidad fue positiva para secuencias génicas de tipo M. tuberculosis, con cultivo de Koch concomitante negativo. Posteriormente, y debido a la progresión de las lesiones faciales, se decidió agregar metotrexato.

  Figura 4. Progresión de lesiones cutáneas en caso de MGA. Lesión a los 6 meses de evolución que muestra progresión del compromiso cutáneo con placas solevantadas en región peri-oral.

Cumplía seis meses de evolución cuando la paciente presentó inestabilidad de la marcha y diplopía progresivas, asociadas a compromiso del estado general, cefalea y fiebre persistente hasta 38,5 °C axilar. En el examen físico destacaba involución de las lesiones cutáneas, paresia del IIIº y VIº par craneano bilateral y probable compromiso del VIIIº par; por lo que se planteó una mononeuritis craneal múltiple. Se realizó una punción lumbar que fue compatible con meningitis a líquido claro (Tabla 2) y se modificó el tratamiento a rifampicina, pirazinamida, estreptomicina e isoniacida. En el LCR se solicitó determinación de adenosin deaminasa que resultó normal, tinción de Ziehl- Nielsen, cultivo corriente y cultivo de Koch, que resultaron negativos.


A pesar del tratamiento presentó compromiso de conciencia progresivo, por lo que se realizó una RM cerebral que evidenció lesiones compatibles con una encefalomielitis diseminada aguda (EMDA) (Figura 5). Considerando la evolución clínica y radiológica se planteó el diagnóstico diferencial con una infección por AVL, encefalitis por VIH, neurosarcoidosis y neurolúes; por este motivo se decidió repetir la punción lumbar para realizar nuevo estudio etiológico (Tabla 2). Entre los exámenes realizados en el LCR se deben destacar: una RPC para M. tuberculosis negativa, examen directo de amebas de vida libre que no demostró presencia de este parásito y bandas oligoclonales que resultaron positivas (negativas en sangre). Se repitieron serologías de VDRL y ELISA para VIH con resultados nuevamente negativos.

  Figura 5. RM cerebral. Secuencia FLAIR lesión hiperintensa en los núcleos de la base derecha con leve compresión del cuerno frontal del ventrículo lateral.

Considerando el diagnóstico de EMDA recibió tratamiento con metilprednisolona e inmunoglobulina, pese a lo cual, presentó deterioro neurológico progresivo. Se decidió entonces a realizar una biopsia cerebral para aclarar el diagnóstico; sin embargo, la paciente evolucionó grave, con extenso compromiso del tronco cerebral, falleciendo, aproximadamente un año después de haber iniciado los síntomas.

En el estudio anátomo-patológico, los hallazgos más significativos estaban limitados al SNC. La evaluación macroscópica del cerebro reveló circunvoluciones aplanadas, leptomeninges congestivas y severo compromiso del tronco cerebral. El examen histológico demostró la presencia de lesiones granulomatosas en piel y pulmones En la médula espinal se observaron esférulas de 30 µ con una pared engrosada nítida refringente compatibles con quistes (Figura 6) y trofozoitos de AVL.

  Figura 6. Quiste de Balamuthia mandrillaris. Tinción de H-E que muestra la presencia de esférula de 30 µ.

Evaluada la muestra en el laboratorio de Parasitología del Hospital Luis Calvo Mackenna, se confirmó la sospecha de AVL y se envió la muestra para estudio con RPC para Acanthamoeba al Instituto de Salud Pública; centro de referencia nacional, la que resultó negativa. Una consulta hecha al centro de referencia del CDC, Atlanta, E.U.A., confirmó la presencia de B. mandrillaris por su aspecto morfológico, con lo cual se concluyó en el diagnóstico post-mortem de MGA por B. mandrillaris.

Discusión

Balamuthia mandrillaris fue identificada por primera vez en 1990 en el cerebro de un mandril que falleció por una encefalitis en un zoológico de San Diego8, denominándosele ameba leptomyxida. Debido a que estudios microscópicos posteriores demostraron que este parásito era morfológica y antigénicamente diferente a otras amebas pertenecientes al orden Leptomyxida, se creó un nuevo género cuyo nombre refleja el origen de este microorganismo9.

Balamuthia mandrillaris es un patógeno capaz de causar MAG, tanto en animales como en seres humanos. Hasta la fecha, se han descrito más de 100 casos de MGA por este agente.

En su ciclo de vida destacan dos fases10. Una trófica que le permite movilizarse y alimentarse, y otra quística que aparece en respuesta a condiciones ambientales adversas. El trofozoito posee un núcleo vesicular de gran tamaño y un nucleólo central. Estudios con microscopia electrónica han demostrado que los quistes maduros poseen una pared que consta de tres capas: un ectoquiste externo, un endoquiste interno y un mesoquiste intermedio. A diferencia de Acanthamoeba y Naegleria, este parásito no crece en placas de agar cubiertas con bacterias entéricas, pero es capaz de crecer en diversos cultivos celulares11 y causa la muerte de ratones que son inoculados con este parásito, por vía intranasal o intraperitoneal10. Muchos aspectos de la biología de esta ameba están aún en estudio y sólo recientemente se aisló en muestras ambientales12. Se ha postulado que la vía de contagio es probablemente ambiental. Aun cuando se ha asociado al contacto con animales domésticos y actividades recreativas en aguas estancadas13, en este caso clínico no había antecedente de baños en tranques o lagos, ni de contacto con mascotas.

Se han descrito casos de MGA por B. mandrillaris, tanto en pacientes inmunocomprometidos, como en inmunocompetentes. En la mayoría de los casos, el cuadro clínico se inicia en forma insidiosa.

Las lesiones cutáneas anteceden al compromiso neurológico, constituyendo en el caso presentado el síntoma inicial14-16. También se ha descrito la presencia de rinitis con infección de cavidades perinasales. En una revisión que incluyó 24 pacientes con infección por B. mandrillaris, se describe que 92% de los casos presentaban lesiones cutáneas. En 20 de estos pacientes la lesión se localizaba en la región nasal17. La lesión cutánea característica del compromiso por Balamuthia corresponde a una placa no ulcerada e indolora, que se ubica en la porción central de la cara, comprometiendo generalmente la zona de la nariz, y menos frecuentemente, otras áreas como la mandíbula, abdomen y extremidades18. Puede diseminarse por vía hematógena a pulmones y glándulas suprarrenales, donde es posible encontrar la presencia de quistes o trofozoitos. La consistencia de las lesiones varía desde ligeramente gomosa hasta pétrea. Los hallazgos histopatológicos incluyen un infiltrado linfoplasmocitario difuso con histiocitos, granulomas mal definidos y la presencia de numerosas células gigantes multinucleadas, distribuidas principalmente en la dermis y, con menor frecuencia, en la grasa subcutánea. Podría detectarse la presencia de trofozoitos en 75% de los casos; sin embargo, éstos son difíciles de diferenciar de los histiocitos.

Los síntomas neurológicos pueden incluir fiebre, cefalea, rigidez de nuca, ataxia, afasia, parálisis de nervios craneales (generalmente compromiso del IIIº y VIº par), hemiparesia, convulsiones, hipertensión endocraneana y cambios de personalidad. El curso clínico es subagudo o crónico, causando la muerte en semanas o meses después del iniciarse la enfermedad4.

En la actualidad no existe claridad respecto a la vía de infección, se piensa que podría llegar al SNC a través de los nervios olfatorios19; o bien por diseminación hematógena a partir de un foco cutáneo, pulmonar o perinasal5,14. Esta teoría ha sido apoyada por estudios realizados en ratones inmunodeficientes, en los cuales se ha demostrado infección a través de estas vías20. En el SNC produce en forma característica angeítis, con necrosis y trombosis de grandes y pequeños vasos13,21. Los métodos diagnósticos disponibles para el diagnóstico de una MGA por B. mandrillaris incluyen: estudio histológico con hematoxilina-eosina; detección de amebas en muestras de tejidos con IFI, que se realiza en centros de referencia; detección de anticuerpos séricos utilizando IFI22; cultivos celulares de tejidos14 y RPC23,24. No obstante, en la mayoría de los casos descritos el diagnóstico se ha realizado post-mortem al observar quistes o trofozoitos en tejido cerebral. A diferencia de lo que ocurre en la MPA, producida por N. fowleri, no es posible detectar a esta ameba en muestras de LCR. Así, podemos detectarla sólo en las lesiones, donde pueden encontrarse tanto quistes como trofozoitos. En el estudio del LCR es frecuente encontrar una celularidad aumentada de predominio mononuclear, con proteínas normales o aumentadas y glucorraquia normal, similar a los hallazgos en casos de meningitis aséptica10,25. El estudio de imágenes con TAC en MGA muestra alteraciones multifocales en 75% de los casos, generalmente hipodensas, con aumento del contraste; efecto de masa en 60% de los casos e hidrocefalia en 25%. En la RM también pueden encontrarse las alteraciones descritas25-27.

La principal fuente de alimentación de las AVL son las bacterias aerobias. Sin embargo, con muchas de ellas ha logrado establecer una relación de simbiosis, como es el caso de Mycobacterium, especialmente atípico; éste fenómeno podría explicar la presencia de una RPC positiva en este caso clínico, aún cuando no pueda descartarse una reacción falsamente positiva28.

Es relevante destacar que debido a la ausencia de síntomas específicos y a la dificultad para realizar el diagnóstico, en la mayoría de los casos reportados en la literatura se realizó numerosos exámenes de laboratorio en busca de etiología y se indicaron múltiples tratamientos en forma empírica, antes de llegar a un diagnóstico definitivo.

El diagnóstico diferencial de esta entidad debe incluir infecciones fúngicas, neurocisticercosis y principalmente tuberculosis. Entre los diagnósticos iniciales realizados en pacientes reportados se describen meningitis tuberculosa, neurocisticercosis[6] encefalitis herpética, rosácea, granulomatosis de Wegener,[16] linfoma cutáneo, lupus vulgaris, infección fúngica profunda14 y sarcoidosis29.

En relación al tratamiento, se han ensayado diversas alternativas. Los casos que han sobrevivido recibieron esquemas asociados con pentamidina, fluconazol, sulfadiazina, fluocitosina y azitromicina o claritromicina. En estudios realizados en cultivos celulares se ha observado que pentamidina es el fármaco más activo10,22,25,30.

El pronóstico en general es sombrío, con una mortalidad cercana a 100%. En la experiencia peruana se ha logrado sobrevida con el uso de itraconazol y albendazol, iniciados precozmente ante la presencia de lesiones cutáneas.

El objetivo de este reporte es destacar que B. mandrillaris debe ser considerada dentro del diagnóstico diferencial de una meningoencefalitis crónica asociada a la presencia de lesiones cutáneas granulomatosas; así, el diagnóstico precoz podría permitir reducir la alta mortalidad que tiene esta enfermedad.

Agradecimiento

A Govinda Visvesvara, Division of Parasitic Diseases CDC, Atlanta, por su evaluación de las imágenes enviadas para estudio.

A Lizete Muñoz, Laboratorio de Referencia de Parasitología, ISP, por su ayuda en el estudio del paciente.

 

Referencias

1.- Górnik K, Kuzna-Grygiel W. Presence of virulent strains of amphizoic amoebae in swimming pools of the city of Szczecin. Ann Agric Environ Med 2004; 11: 233-6.         [ Links ]

2.- John D, Howard M. Isolation of thermotolerant free-living amebae from Lake Tenkiller, Oklahoma. Proceed Oklahoma Acad Science 1996; 76.         [ Links ]

3.- Schuster F L, Dunnebacke T H, Booton G, Yagis S, Kohlmeier C K, Glaser G, et al. Environmental isolation of Balamuthia mandrillaris associated with a case of amebic encephalitis. J Clin Microbiol 2003; 41: 3175-80.        [ Links ]

4.- Schuster F, Visvesvara G. Free-living amoebae as opportunistic and non-opportunistic pathogens of humans and animals. Int J Parasitol. 2004; 34: 1001-27.         [ Links ]

5.- Denney C F, Iragui V J, Uber-Zak L D, Karpinski N C, Ziegler E J, Visvesvara G S, et al Amebic meningoencephalitis caused by Balamuthia mandrillaris: case report and review. Clin Infect Dis 1997; 25: 1354-8.        [ Links ]

6.- Bakardjiev A, Azimi P H, Ashouri N, Ascher D P, Janner D, Schuster F L, et al. Amebic encephalitis caused by Balamuthia mandrillaris: report of four cases. Pediatr Infect Dis J 2003; 22: 447-52.        [ Links ]

7.- Rowen J, Doerr C, Vogel H, Baker C. Balamuthia mandrillaris: a newly recognized agent for amebic meningoencephalitis. Pediatr Infect Dis J 1995; 14: 705-10.         [ Links ]

8.- Visvesvara G S, Martínez A J, Schuster F L, Leitch G J, Wallace S V, Sawyer T K, et al. Leptomyxid ameba, a new agent of amebic meningoencephalitis in humans and animals. J Clin Microbiol. 1990; 28: 2750 -6.        [ Links ]

9.- Visvesvara G S, Schuster F, Martinez A. Balamuthia mandrillaris, N. G., N. Sp., agent of amebic meningoencephalitis in humans and other animals. J Eukaryot Microbiol. 1993; 40: 504-14.         [ Links ]

10.- Martínez J, Visvesvara G. Balamuthia mandrillaris infection. J.Med.Microbiol. 2001; 50: 205-207.         [ Links ]

11.- Schuster F. Cultivation of pathogenic and opportunistist free living amebas. Clin Microbiol Rev 2002; 15: 342-45         [ Links ]

12.- Dunnebacke T, Schuster F, Yagi S, Booton G. Balamuthia mandrillaris from soil samples. Microbiology 2004; 150: 2837-42.         [ Links ]

13.- Ballona R, Aquije M. Compromiso cutáneo en encefalitis granulomatosa amebiana fatal causada por Balamuthia mandrillaris. Folia Dermatol. 2003; 14: 28-30.         [ Links ]

14.- White J, Barker R, Salisbury J, et al. Granulomatous amoebic encephalitis. The Lancet 2004; 364: 9429.         [ Links ]

15.- Gordon S, Steinberg J, DuPuis M, Kozarsky P, Nickerson J, Visvesvara G. Culture isolation of Acanthamoeba species and leptomyxid amebas from patients with amebic meningoencephalitis, including two patients with AIDS. Clin Infect Dis 1992; 15: 1024-30.         [ Links ]

16.- Pritzker A, Kim B, Agrawal D, Southern P, Pandya A. Fatal granulomatous amebic encephalitis caused by Balamuthia mandrillaris presenting as skin lesion. J Am Acad Dermatol 2004; 50: 38-41.         [ Links ]

17.- Campos P, Cabrera J, Gottuzo E, Guillén D. Compromiso neurológico en amibiasis de vida libre. Rev Neurol 1999; 29: 316-8.        [ Links ]

18.- Bravo F, Sanchez M. New and re-emerging cutaneous infectious diseases in Latin America and other geographic areas. Dermatol Clin 2003; 21: 655-68.         [ Links ]

19.- Kiderlen F and Laube U. Balamuthia mandrillaris, as opportunistic agent of granulomatous amebic encephalitis, infects the brain via the olfactory nerve pathway. Parasitol Res 2004; 94: 49-52.         [ Links ]

20.- Kiderlen A, Laube U, Radam E, Matzk P, Tata P. The ameba Balamuthia mandrillaris infects immunodeficient mice also by cutaneous and oral routes. Intern J Medical Microbiol 2004; 293: 54.         [ Links ]

21.- Recavarren-Arce S, Velarde C, Gotuzzo E, Cabrera J. Amoeba angeitic lesions of the central nervous system in Balamuthia mandrillaris amoebiasis .Hum Pathol 1999; 30: 269-73.         [ Links ]

22.- Deetz T, Sawyer M, Billman G, Schuster F, Visvesvara G. Successful treatment of Balamuthia amoebic encephalitis: Presentation of 2 cases. Clin infect Dis 2003; 37: 1304-12.         [ Links ]

23.- Jayasekera S, Sissons J, Tucker J, Rogers C, Nolder D, Warhurst D, et al. Post-mortem culture of Balamuthia mandrillaris from the brain and cerebrospinal fluid of a case of granulomatous amoebic meningoencephalitis, using human brain microvascular endotelial cells. J Med Microbiol 2004; 53: 1007-12.         [ Links ]

24.- Booton G, Carmichael J, Visvesvara G, Byers T and Fuerst P. Genotyping of Balamuthia mandrillaris based on nuclear 18S and mitochondrial 16S rRNA genes. Am J Trop Med Hyg 2003; 68: 65-9.         [ Links ]

25.- Jung S, Schelper R, Visvesvara G, Chang H. Balamuthia mandrillaris meningoencephalitis in an immunocompetent patient: an unusual clinical course and a favorable outcome. Arch Pathol Lab Med 2004; 128: 466-8.         [ Links ]

26.- Schumacher D, Tien R, Lane K. Neuroimaging findings in rare amebic infections of the central nervous system. AJNR Am J Neuroradiol 1995; 16: 930-5.         [ Links ]

27.- Healy J. Balamuthia amebic encephalitis: Radiographic and pathologic findings. AJNR 2002; 23: 486-9.         [ Links ]

28.- Greub G, Raoult D. Microorganisms resistant to free living amoebae. Clin Microbiol Rev 2004; 17: 413-33.         [ Links ]

29.- Deol I, Robledo L, Meza A, Visvesvara G, Andrews R. Encephalitis due to a free-living amoeba (Balamuthia mandrillaris): case report with literatura review. Surg Neurol 2000; 53: 611-6.         [ Links ]

30.- Schuster F L, Visvesvara G S. Axenic growth and drug sensitivity studies of Balamuthia mandrillaris, an agent of amebic meningoencephalitis in human and other animals. J Clin Microbiol 1996; 34: 385-8.         [ Links ]

 

Recibido: 26 junio 2006
Aceptado: 14 julio 2006

Correspondencia a:

Mónica Cuevas Pedreros
mcuevasp@gmail.com