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Revista chilena de historia natural

versión impresa ISSN 0716-078X

Rev. chil. hist. nat. vol.84 no.1 Santiago mar. 2011

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2011000100002 

Revista Chilena de Historia Natural 84: 23-31, 2011
 © Sociedad de Biología de Chile

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

 

Efectividad de siete consorcios nativos de hongos micorrízicos arbusculares en plantas de café en condiciones de invernadero y campo

Effectiveness of native arbuscular mycorrhizal fungi consortia on coffee plants under greenhouse and field conditions

 

DORA TREJO1, RONALD FERRERA-CERRATO2, ROBERTO GARCÍA2, LUCÍA VARELA3, LILIANA LARA1, & ALEJANDRO ALARCÓN2. *

1 Facultad de Agronomía, Universidad Veracruzana s/n, Lomas del estadio, 91090, Xalapa, Veracruz
2 Area de Microbiología, Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas, Carretera México-Texcoco km 36.5, Montecillo 56230, Estado de México
3 Hongos y Derivados, S. A. de C. V. Acueducto Molino del Rey Manzana A, Lote 20 Fraccionamiento Xalpa La Huerta Naucalpan, Estado de México
*Autor correspondiente: aalarconcp@gmail.com


RESUMEN

Se probó el efecto de siete consorcios de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) aislados de fincas cafetaleras con diferente nivel de tecnología (bajo, medio y alto) del estado de Veracruz, en el crecimiento de plantas de café (Coffea arábica L.) var. Garnica en condiciones de invernadero y de campo. El grado de tecnificación influyó en la composición de especies de HMA, a mayor tecnificación menor número de especies de HMA encontradas. En condiciones de invernadero, los consorcios incrementaron la altura en un 91 % con respecto al testigo absoluto y al testigo fertilizado con fósforo (800 mg Ca(PO4)3 L-1). A los 130 días después de la inoculación (DDI), el mejor consorcio fue La Estanzuela (ES). En condiciones de campo, a los 290 DDI, las plantas inoculadas con los consorcios ES, Miradores (MI), y Paso Grande (PG) tuvieron mayor supervivencia (> 80 %). Los consorcios más efectivos en la promoción de la altura y supervivencia de las plantas en condiciones de campo, procedieron de agroecosistemas con nivel de tecnología medio (MI y ES), mismos que tuvieron mayor número de especies de HMA.

Palabras clave: café, crecimiento, HMA nativos, supervivencia.


ABSTRACT

Seven arbuscular mycorrhizal fungal (AMF) consortia isolated from coffee plantations with different agricultural inputs (low, intermediate, and high) at several sites of Veracruz State were tested on their effects on the growth of coffee plants (Coffea arábica L.) var. Garnica under nursery and field conditions. Agricultural input influenced the AMF-composition, in which the highest input the lowest number of AMF-species. At greenhouse conditions, AMF-consortia significantly increased plant height (91 %) in comparison to the control and to the P-fertilized control (800 mg Ca(PO4)3 L-1). After 130 days of inoculation (DAI), the best AMF-consortium was La Estanzuela (ES). At field conditions, after 290 DAI, the plants inoculated with the consortia ES, Miradores (MI), and Paso Grande (PG) had greater survival (> 80 %). The most effective AMF-consortia on plant growth promotion and survival under field conditions were collected from intermediate-input agricultural plantations (MI and ES), which also had the greatest number of AMF-species.

Key words: coffee crop, growth, native AMF, plant survival.


INTRODUCCIÓN

Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) son microorganismos rizosféricos simbióticos de más del 80 % de las plantas (Smith y Read 1997). El efecto benéfico de los HMA (definido como efectividad) en la promoción del crecimiento y/o nutrición de las plantas parece estar definido por la riqueza de especies y por la procedencia de su aislamiento (Van der Heijden et al. 1998, Klironomos et al. 2000). Como ejemplo, se ha demostrado que la inoculación con HMA aislados de fincas cafetaleras favorece significativamente el crecimiento de plantas de café en comparación con cepas de HMA de diferente origen (González-Chávez & Ferrera-Cerrato 1996, Álvarez-Solís & Ferrera-Cerrato 2006). No obstante, estos trabajos no consideraron la identidad taxonómica ni aspectos ecológicos de donde fueron recolectados los HMA.

Aun cuando no son específicos, los HMA pueden presentar mayor compatibilidad hacia algunas especies vegetales (Van der Heijden et al. 1998). Así, algunos HMA pueden estimular el crecimiento, y otros pueden favorecer la absorción de nutrientes, inducir resistencia a fitopatógenos, o ayudar en la adaptación y tolerancia de las plantas ante condiciones de estrés (Aguilera-Gómez et al. 1999, Hodge et al. 2000). Por lo anterior, el uso de inoculantes basados en consorcios integrados por más de una especie de HMA tiene especial importancia para asegurar mayores efectos benéficos en sus hospedantes (Gavito & Varela 1995).

La mayor parte de las investigaciones respecto a la aplicación de HMA en plantas han considerado evaluaciones bajo condiciones controladas de invernadero y/o cámara de crecimiento (Abdel-Fattah 1997, Beyeler & Heyser 1997, Munro et al. 1999, Fracchia et al. 2000). Sin embargo, poco se sabe de la respuesta de estas plantas al ser establecidas en condiciones de campo (Jakobsen 1994, Van der Putten & Peters 1997, Olsson et al. 1999, Jakobsen et al. 2001, Matthews & Clay 2001, Schweiger et al. 2001).

Por otra parte, la diversidad funcional de los HMA puede depender de la procedencia de los aislamientos, más que de la especie fúngica (Robson et al. 1994, Brundrett et al. 1996). Con base en el uso práctico de los inoculantes en la agricultura, es pertinente mencionar que cada especie de HMA que conforma a un consorcio micorrízico puede tener diferente función. Por lo anterior, es importante tener inoculantes de HMA aislados de cultivos establecidos (Calvente et al. 2004). Lo anterior permite aislar HMA con mayor adaptación a condiciones edafoclimáticas específicas en donde serán introducidos.

En México, el café se cultiva bajo diferente manejo agronómico y condiciones edafoclimáticas (Alvarado-Rivero et al. 2006, Muschler 2006), y cuya respuesta a la inoculación con HMA se refleja en mayor crecimiento y adaptación a condiciones adversas. Por lo anterior, este trabajo evaluó la efectividad de consorcios de HMA aislados de fincas cafetaleras de Veracruz, en el crecimiento de plantas de café var. Garnica, en condiciones de invernadero y de campo. De manera paralela, se probó la hipótesis de que el manejo de los agrosistemas cafetaleros influye en la comunidad de los HMA en la rizosfera, y de manera significativa, en los efectos benéficos aportados a plantas de café establecidas en condiciones de invernadero y campo.

MÉTODOS

Recolecta de suelo rizosférico en fincas cafetaleras

Se recolectó suelo rizosférico de siete fincas de café (Coffea arabica L.) de la parte central del estado de Veracruz. Las fincas fueron seleccionadas de acuerdo con sistema de producción (Tabla 1): (a) Nivel de tecnología bajo, con sombra, una fertilización por año, deshierbes manuales, sin aplicación de agroquímicos y una producción promedio de una tonelada por hectárea; (b) Nivel de tecnología medio, con sombra, dos fertilizaciones por año, deshierbes manual y químico, regulación de la sombra, podas fitosanitarias y producción promedio de 3.5 t ha-1; y (c) Nivel de tecnología alto, con exposición directa al sol, más de tres fertilizaciones por año, aplicación de herbicidas, fungicidas e insecticidas, programa de rejuvenecimiento, y producción promedio 7.5 t ha-1. Las características físicas y químicas de los suelos recolectados se presentan en la Tabla 2.




Propagación de hongos micorrízicos arbusculares (HMA)

Los HMA fueron propagados en cultivo trampa (Sieverding 1991), durante siete meses, irrigados con agua destilada cada tercer día, en macetas de 3 kg de capacidad con arena estéril. Se utilizó un policultivo de maíz (Zea mays L.), fríjol (Phaseolus vulgaris L.), café (Coffea arabica L.) variedad Garnica, pasto (Dactylis glomerata L.) y cebolla (Allium cepa L.) como plantas trampa. Las esporas fueron extraídas del suelo con base en la metodología propuesta por Gerdemann & Nicolson (1963), cuantificadas e identificadas a nivel morfoespecie con base en las descripciones del INVAM (2004).

Efectividad de HMA en condiciones de invernadero y campo

Se preparó una mezcla de suelo de la región de Coatepec, Veracruz, con arena (1:1 v/v), desinfectada con 35 g m2 de Dazomet por 48 h (Melgarejo et al. 2001). El contenido de P en la mezcla fue de 28 mg kg-1 considerado como de contenido medio (Vázquez & Bautista 1993). Las semillas de café variedad Garnica, fueron desinfectadas superficialmente con hipoclorito de sodio al 10 %, por 15 minutos, y pregerminadas a 30 °C durante una semana. Una vez aparecida la radícula se estableció el almácigo con arena estéril, hasta tener plántulas en fase de mariposa (hojas cotiledonales). Las plántulas fueron individualmente inoculadas con 10 g de una mezcla de fragmentos de raíces (58 % de colonización en promedio) y suelo, de cada consorcio micorrízico obtenido de los cultivos trampa.

La efectividad de los HMA fue evaluada con base en la altura de las plantas, comparada con plantas fertilizadas con P y con el testigo. Esta evaluación se hizo cada 30 días a partir de los 90 días después de la inoculación (DDI).

A los 130 DDI, se seleccionaron ocho plantas con altura homogénea de cada tratamiento, para ser llevadas a campo en una finca cafetalera del municipio de Totutla, Veracruz (19°14' N y 96°51' O), para evaluar el efecto de los consorcios en la supervivencia de las plantas. El potencial micorrízico de la finca medido por el número más probable (Sieverding 1991) fue de 2.9, y la cantidad de micelio extrarradical (Jakobsen et al. 1992, Sylvia 1992) fue de 338.8 mm g-1; se cuantificaron 2282 esporas (14.8 % de viabilidad) en 100 g de suelo seco. La distancia entre plantas fue de 70 cm distribuyendo los tratamientos en un diseño completamente al azar. Las plantas no fueron fertilizadas durante esta fase, la altura se evaluó mensualmente hasta los 290 DDI, además de la colonización micorrízica (Phillips & Hayman 1970).

Diseño experimental y análisis de los datos

Para el caso del número de esporas procedentes de muestras de campo, se evaluaron tres muestras (n = 3) y se aplicó la prueba de comparación de medias de Tukey (a = 0.05). La evaluación de la efectividad en invernadero y campo consistió de un diseño experimental completamente al azar, que incluyó nueve tratamientos (siete consorcios de HMA, un tratamiento fertilizado con fósforo (800 mg Ca(PO4)3 L-1) aplicado en una dosis al momento del trasplante, y un testigo absoluto sin inoculación y sin fertilización) con 15 y 8 repeticiones, respectivamente. Los datos fueron analizados mediante análisis de varianza y prueba de comparación de medias de Tukey.

RESULTADOS

Se observaron diferencias significativas (P α 0.05) en el número de esporas entre los siete consorcios, el cual varió de 1160 a 8592 en 100 g suelo seco-1, correspondiendo a los consorcios de La Concepción (CO) y Paso Grande (PG), respectivamente (Tabla 3). Los consorcios procedentes de localidades con bajo nivel de tecnología presentaron mayor número de esporas con respecto a aquellas con nivel tecnológico medio o alto (Tabla 3). El mayor número de especies de HMA correspondió a los consorcios Miradores (MI) y La Estanzuela (ES) con nivel de tecnología medio, con 10 y 9 especies, respectivamente. No hubo variaciones en el número de especies entre los consorcios de localidades con bajo o alto nivel tecnológico (Tabla 3).


Los efectos benéficos de los consorcios micorrízicos fueron visibles a partir de los 90 DDI. Desde esta fecha hasta los 130 DDI, los consorcios ES y MI produjeron significativamente (P ≤ 0.05) mayor altura de plantas con respecto al resto de los tratamientos (Fig. 1). Los consorcios MI y ES fueron más eficientes en promover el crecimiento de las plantas, mientras que los consorcios CO y XI no presentaron diferencias con el testigo. A partir de los 30 días después del trasplante a campo (160 DDI), los consorcios MI y ES significativamente favorecieron la altura de la planta, con respecto a los demás tratamientos, prevaleciendo este efecto hasta los 120 días después del trasplante a campo (250 DDI) (Fig. 1). A esta fecha de muestreo, la intensidad de la colonización mostró diferencias estadísticas entre consorcios de HMA. Los valores más altos de colonización fueron obtenidos en las plantas inoculadas con el consorcio PG (90.2 %) cuyo valor fue similar a los consorcios JU y MI. En contraste, los porcentajes de colonización más bajos fueron observados en las plantas inoculadas con los consorcios XI y CO (Fig. 2). No se observó colonización en las plantas de los tratamientos con fertilización ni en el testigo absoluto.


Fig. 1: Dinámica de altura de plantas de Coffea arabica variedad Garnica, inoculadas con siete consorcios de hongos micorrízicos arbusculares bajo condiciones de invernadero y campo (flecha indica el momento del trasplante a campo). Tratamiento fertilizado con fósforo: 800 mg Ca(PO4)3 kg-1. Letras idénticas para tratamientos a los 250 días, no presentan diferencias estadísticas significativas (Tukey, a = 0.05). n = 10. Abreviaciones: BE = Bella Esperanza, PG = Paso Grande, JU = Juchique, CO = La Concepción, MI = Miradores, XI = Xico, y ES = La Estanzuela.

Dynamics of plant height of Coffea arabica variety Garnica, inoculated with seven consortia of arbuscular mycorrhizal fungi under greenhouse and field conditions (arrow indicates the time of transplanting to the field). Phosphorus fertilization: 800 mg Ca(PO4)3 kg-1. Identical letters for treatments at 25 days, are not significantly different (Tukey, a = 0.05). n = 10. Abbreviations: BE = Bella Esperanza, PG = Paso Grande, JU = Juchique, CO = La Concepcion, MI = Miradores, XI = Xico, and ES = La Estanzuela.


Fig. 2: Colonización micorrízica en plantas de Coffea arabica variedad Garnica, establecidas en condiciones de invernadero e inoculadas con siete consorcios de hongos micorrízicos arbusculares, después de 180 días de la inoculación. Medias ± error estándar. n = 10. Abreviaciones: BE = Bella Esperanza, PG = Paso Grande, JU = Juchique, CO = La Concepción, MI = Miradores, XI = Xico, y ES = La Estanzuela.

Mycorrhizal colonization in plants of Coffea arabica variety Garnica, under greenhouse conditions and inoculated with seven consortia of arbuscular mycorrhizal fungi, after 180 days of the inoculation. Means ± standard error. n = 10. Abbreviations: BE = Bella Esperanza, PG = Paso Grande, JU = Juchique, CO = La Concepcion, MI = Miradores, XI = Xico, and ES = La Estanzuela.

A los 290 DDI (condiciones de campo), las plantas inoculadas con los consorcios PG, ES, y MI presentaron mayor supervivencia (> 80 %) (Fig. 3). Las plantas testigo tuvieron 60 % de supervivencia, mientras que en el resto de los tratamientos la supervivencia fue de 40 % en promedio (Fig. 3). Después de 250 DDI, no se observaron diferencias significativas en la colonización micorrízica entre tratamientos, misma que estuvo en un rango de 37 y 57 % de colonización total (Trejo et al., datos no publicados). La colonización micorrízica en plantas testigo fue menor al 1 %, atribuida a la colonización de los HMA nativos.


Fig. 3: Supervivencia en campo de plantas de Coffea arabica variedad Garnica inoculadas con siete consorcios de hongos micorrízicos arbusculares, después de 250 días de la inoculación. Medias ± error estándar. n = 8. T = Testigo; F = Fertilizado con fósforo (800 mg Ca(PO4)3 kg-1). Abreviaciones: BE = Bella Esperanza, PG = Paso Grande, JU = Juchique, CO = La Concepción, MI = Miradores, XI = Xico, y ES = La Estanzuela.

Field survival of plants of Coffea arabica variety Garnica inoculated with seven consortia of arbuscular myco-rrhizal fungi, after 250 days of the inoculation. Means ± standard error. n = 8. T = Control; F = Phosphorus fertilization (800 mg Ca(PO4)3 kg-1). Abbreviations: BE = Bella Esperanza, PG = Paso Grande, JU = Juchique, CO = La Concepcion, MI = Miradores, XI = Xico, and ES = La Estanzuela.

DISCUSIÓN

Las comunidades de HMA pueden diferir por efectos estacionales y la propia sucesión que se establece por la dinámica de esporulación entre las especies. No obstante, el manejo agronómico de los ecosistemas y agrosistemas tiene especial influencia en las poblaciones de HMA. Al respecto, aquellos sitios agrícolas orientados al manejo orgánico presentan mayor riqueza de especies de HMA en comparación con pastizales (Oehl et al. 2009). En el presente estudio, el mayor número de especies de HMA fue encontrado en la rizosfera de plantas procedentes de las plantaciones de café con bajo y medio nivel de tecnificación, con respecto a aquellas especies encontradas en los sistemas de alta tecnificación (XI y CO). Lo anterior se puede relacionar con la proliferación de mayor número de especies vegetales que caracteriza a los sistemas cafetaleros con baja y media tecnificación (PG, BE, JU, MI, y ES), mismas que proveen un nicho ecológico para las especies de HMA. Al respecto, Chifflot et al. (2009) mencionan que la abundancia de esporas es mayor en sistemas donde se utilizan especies arbóreas de manera intercalada en comparación con aquellos sistemas de monocultivo. De este modo, las especies arbóreas favorecen la proliferación de esporas de los HMA, favoreciendo con ello, la presencia de mayor número de especies en la rizosfera, como fue observado en el presente estudio en las localidades con bajo y medio nivel de tecnificación (PG, BE, JU, MI, y ES). Aun cuando se tienen variaciones en las poblaciones de los HMA en las localidades cafetaleras evaluadas en este estudio, las respuestas de las plantas de café variedad Garnica a la inoculación de los consorcios procedentes de los sistemas con menor tecnificación, fue mayor con respecto al efecto de los consorcios procedentes de sistemas altamente tecnificados (XI y CO). Lo anterior fortalece la idea de los beneficios y del servicio simbiótico que proveen los HMA cuando son utilizados como inoculantes para las plantas, aun cuando estos procedan de agroecosistemas o ecosistemas con diferente manejo (Oibopuu et al. 2009).

Tanto en condiciones de invernadero y de campo se observaron diferencias significativas entre los siete consorcios en la promoción de la altura de las plantas. La mayoría de estos consorcios, excepto CO y XI, favorecieron significativamente la altura de las plantas con respecto al testigo. Lo anterior denota el efecto benéfico de los HMA en plantas con micotrofía obligada como lo es el café (Souza et al. 1991, Vaast et al. 1997, Siquiera et al. 1998, Bhattacharya & Bagyaraj 2002). El beneficio de los consorcios micorrízicos en las plantas dependió de su procedencia. Los consorcios con mayor efecto en el crecimiento vegetal correspondieron a aquellos que fueron recolectados de fincas con nivel tecnológico medio (MI, ES y JU), en comparación con los consorcios de fincas con bajo nivel tecnológico (PG y BE) y con alto nivel tecnológico (XI y CO).

El manejo agronómico de las fincas cafetaleras muestreadas resultó en variaciones en el beneficio de los HMA en las plantas. Al respecto se ha indicado que el manejo tecnológico de los agroecosistemas puede causar diferencias en las comunidades de HMA (Franke-Snyder et al. 2001, Mathimaran et al. 2007). Los consorcios procedentes de fincas con exposición directa al sol y con más de tres fertilizaciones al año (XI y CO), produjeron menor beneficio, y tuvieron menor número de especies de HMA. En contraste, los consorcios más efectivos en el crecimiento de las plantas (MI y ES) tuvieron mayor número de especies de HMA. Lo anterior refuerza la hipótesis de que los agroecosistemas con tendencia a la sustentabilidad tienen mayor riqueza de especies de HMA (Purin et al. 2006, Mathimaran et al. 2007). Gavito y Varela (1995) indican que un mayor número de especies de HMA en un consorcio, representa la suma de las posibles interacciones fúngicas con diferentes habilidades competitivas, fisiológicas e infectivas, que definen su beneficio en las plantas. Aun cuando la diversidad de los HMA tiene un papel importante, la abundancia de cada especie que conforma a un consorcio puede ser determinante en la promoción del crecimiento vegetal (Lovelock et al. 2003). Sin embargo, no se descarta la posibilidad de que las especies identificadas de HMA en los consorcios puedan estar subestimadas debido a la dificultad de caracterizar aquellas especies de HMA no esporulantes (Douds & Millner 1999).

A manera de conclusiones se tiene que el mayor número de especies de HMA (10 especies) se observó en dos de las localidades con manejo tecnológico medio (MI y ES), además, de que la inoculación de estos dos consorcios produjo efectos significativos en el crecimiento y desarrollo de Coffea arabica var. Garnica, tanto en condiciones de invernadero como en campo. En contraste, los consorcios procedentes de localidades con nivel tecnológico alto (XI y CO), presentaron menor número de especies de HMA, cuya efectividad en el crecimiento fue similar al de plantas no inoculadas.

Este trabajo resalta la necesidad de estudiar la diversidad natural de HMA para usarlos como inoculantes en la producción comercial de plantas de café, como se sugiere para otros cultivos (Calvente et al. 2004). Con base en los resultados, se fortalece la hipótesis de que el manejo altamente tecnificado de los agrosistemas cafetaleros influye en la disminución de la población de HMA, y de manera más importante, la pérdida de especies de HMA por efecto de la tecnificación se refleja en la disminución de sus efectos benéficos en la altura y adaptación de las plantas de café establecidas en condiciones de invernadero y campo.

AGRADECIMIENTOS: Dr. Robert Linderman (UDSA, Oregon Corvallis) por la revisión del trabajo. Trabajo financiado por el proyecto 99-06-012-V SIGOLFO-CONACYT, y por el programa PROMEP y la Universidad Veracruzana. Los autores agradecen los comentarios y sugerencias emitidas a este manuscrito por dos revisores anónimos.

 

LITERATURA CITADA

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Editor Asociado: Luis Corcuera

Recibido el 17 de julio de 2010; aceptado el 8 de noviembre de 2010