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Revista chilena de historia natural

versión impresa ISSN 0716-078X

Rev. chil. hist. nat. v.76 n.4 Santiago dic. 2003

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2003000400014 

Revista Chilena de Historia Natural

REVIEW

Interacción bacteria-microalga en el ambiente marino
y uso potencial en acuicultura

Microalgae and bacteria interaction in the aquatic environment and
their potential use in aquaculture

CARLOS E. RIQUELME & RUBÉN E. AVENDAÑO-HERRERA 1

1Laboratorio de Ecología Microbiana, Departamento de Acuicultura,
Universidad de Antofagasta. Casilla 170, Antofagasta, Chile; e-mail: criquelme@uantof.cl

RESUMEN

El presente estudio tiene como objetivo revisar el conocimiento generado sobre el rol que juegan las interacciones bacteria-microalga en ambientes marinos y dulceacuícolas, definiendo las posibles aplicaciones que puede tener el conocimiento de estas interacciones en el manejo de las aguas costeras y sistemas acuícolas. Los antecedentes proporcionados en este análisis permiten sugerir que bacterias y/o microalgas, constituyen una alternativa para el control de proliferaciones de bacterias y fitoplancton causantes de efectos dañinos en ambientes naturales y sistemas cerrados de cultivo. Además, las interacciones específicas entre bacteria-microalga permitiría la optimización de sistemas productivos en la industria acuícola. Sin embargo, los mecanismos de estas interacciones son pobremente entendidos. Futuras investigaciones debieran ser dirigidas a comprender el modo de acción de las interacciones bacteria-microalga a nivel molecular.

Palabras clave: interacción, bacterias, microalgas, "bloom" fitoplanctónico, acuicultura.

ABSTRACT

The objective of this survey is to review the knowledge generated with respect to the role of bacteria-microalgae interaction play in marine and fresh environments, and to define the possible application of these microorganisms on the management of costal water and aquaculture systems. This review proposes that bacteria and/or microalgae are an alternative to control the proliferation of bacteria and phytoplankton that cause damages in natural environments or in closed culture systems. Also, the knowledge of specific interactions between bacteria and microalgae will allow the optimization of productive systems in aquaculture. However, until date the mechanisms involved in these interactions are poorly understood. Therefore, future investigations should be directed towards understanding the mode of action of such interactions at a molecular level.

Key words: interaction, bacteria, microalgae, phytoplankton bloom, aquaculture.

INTRODUCCIÓN

El concepto de "anillo microbiano" introducido por Azam et al (1983) cambió notablemente el rol que tienen los microorganismos en los ecosistemas acuáticos. Este concepto plantea la importancia de la interacción bacteria-microalga como componentes básicos del ecosistema, proponiendo que las bacterias no solo son recicladoras de la materia orgánica, sino que además tienen la capacidad de absorber nutrientes desde el océano y hacer circular estas fuentes de carbono mediante diversas interacciones ecológicas con los otros componentes del plancton.

Dentro de estos componentes, uno de los organismos con los cuales las bacterias interactúan directamente son las microalgas. Diversas investigaciones a nivel de laboratorio y en terreno han demostrado fenómenos de estímulo e inhibición de crecimiento en microalgas y/o bacterias (Sieburth 1959, 1971, Kogure et al. 1979). Las bacterias pueden incrementar el crecimiento microalgal (Berland et al. 1970) mediante la producción de algunas vitaminas y factores de crecimiento (Haines & Guillard 1974). Por otro lado, se ha demostrado que las substancias orgánicas derivadas del fitoplancton en ecosistemas naturales son utilizadas por las bacterias como substrato de crecimiento (Ohara et al. 1993). De este modo, las bacterias transforman substratos complejos en formas más fáciles de utilizar por otros organismos heterotróficos, dando una continuidad al flujo del carbono en el ambiente acuático (Malone & Ducklow 1990, Sundh 1992).

Estudios recientes empleando modernas técnicas moleculares demostraron que el desarrollo de un "bloom" de diatomeas depende de la dinámica de la comunidad bacteriana y las partículas asociadas a estas (Riemann et al. 2000). No obstante, algunos componentes de las comunidades bacterianas actúan también como antagonistas de algas (Safferman & Morris 1962, Blasco 1965, Shilo 1970) e incluso en aguas costeras son capaces de lisar células microalgales, denominándose "bacterias asesinas" (Baker & Herson 1978, Ishio et al. 1989, Sakata 1990, Imai et al. 1993, 1995, Yoshinaga et al. 1997).

Por lo tanto, las interacciones que se producen entre bacteria-fitoplancton son recíprocas y están determinadas principalmente por la utilización y producción de carbono orgánico disuelto, por células algales y su efecto en el crecimiento bacteriano (Fogg 1983, Jones & Cannon 1986). También, se ha sugerido que la superficie de células libres podría proveer un microambiente para los procesos bacterianos como la fijación de nitrógeno, los cuales no podrían ocurrir en la columna de agua (Paerl & Pinckney 1996). Además, diversos antecedentes evidencian la posibilidad que en ecosistemas acuáticos las interacciones bacteria-fitoplancton sean específicas (especie-especie), provocando un efecto positivo (simbiosis) o negativo (antagonismos), dependiendo de las condiciones del ecosistema

El presente estudio tiene como objetivo revisar el conocimiento generado sobre el rol que juegan las bacterias y fitoplancton en ambientes marinos y dulceacuícolas, definiendo las posibles aplicaciones que pueden tener estos microorganismos en el manejo de las aguas costeras y sistemas acuícola.

INTERACCIONES POSITIVAS

En general se acepta que uno de los factores más importantes que afecta el crecimiento de los componente bacterianos en el ecosistema acuático es la producción primaria (Bell & Mitchell 1972, Bird & Kalff 1984), debido a que los productos extracelulares del fitoplancton estimulan la proliferación de bacterias (Hellebust 1974, Riquelme & Ishida 1988, Servais & Billen 1993). Así por ejemplo, Cole et al. (1988) analizaron setenta estudios sobre la relación existente entre la productividad primaria y diversos parámetros del bacterioplancton en sistemas marinos y dulceacuícola, detectando una correlación positiva entre la abundancia de bacterias y fitoplancton. Estudios más recientes reafirman la relación existente entre ambos componentes, señalando además, que la interrelación del bacterioplancton es dependiente de variables estacionales (primavera-verano), parámetros físico-químicos y biológicos (Kormas et al. 1998, Ducklow 1999). Estos factores podrían actuar en forma separada o bien interrelacionadas, dando como resultado una mayor o menor disponibilidad de carbono orgánico en ecosistemas acuáticos. Por lo cual, las bacterias son los principales responsables de la mineralización de carbono orgánico e intermediarios de estos en la cadena trófica (Azam et al. 1983).

De esta forma, el bacterioplancton en aguas costeras se transforma en la principal fuente de materia orgánica, así por ejemplo, el porcentaje de la producción bacteriana consumida por flagelados varía entre 16,5 a 33 % (Barcina et al. 1992). Esta situación podría deberse a que el 30 % del material excretado por el fitoplancton circula a través de las bacterias heterótrofas (Iturriaga & Zsolnay 1983). A pesar que la presencia constante de bacterias asociadas al fitoplancton es considerada un fenómeno natural, Riquelme et al. (1987) han puesto en evidencia que la mayor densidad de bacterioplancton ocurre solo después de la máxima producción de fitoplancton, sugiriendo que este aumento bacteriano se produce por la utilización del fitoplancton muerto y detritus. Guixa-Boixereu et al. (1999) han demostrado en experiencias realizadas "in vitro" que la máxima abundancia de bacterias (3 x 107 bacteria mL-1), se obtiene después de la máxima producción de clorofila a (80 mg L-1). Estudios realizados en la década de los ochenta señalan la existencia de una fuerte correlación estadística entre ambos parámetros (Aizaki et al. 1981, Bird & Kalff 1984). Debido a lo anterior, es importante considerar al momento de estudiar las interrelaciones microbianas en los ecosistemas acuáticos que los componentes del fitoplancton influencian la bacterioflora asociada, mientras que la densidad bacteriana se correlacionada con la abundancia del fitoplancton.

INTERACCIONES NEGATIVAS

Este tipo de interacciones pueden separarse de acuerdo al comportamiento de las bacterias y fitoplancton en el ecosistema acuático en dos tipos (Tabla 1).


(a) Antagonismo bacteriano

El fitoplancton pequeño (1 < mm) se encuentra constituido por cianobacteria y algas eucarióticas, las cuales se extienden por todos los océanos. En el medio natural este fitoplancton no se encuentra solo, sino que interactuando con otros microorganismos como zooplancton, bacterias y virus (Suttle et al. 1990). Generalmente son estos últimos microorganismos los principales responsables del decaimiento de un "bloom" fitoplanctónico en aguas costeras (Honjo 1993, Suttle 1993, 1994, Bratbak et al. 1995, Turutani et al. 2000). Bratbak et al. (1990) al analizar las fluctuaciones de la abundancia de partículas virales durante un "bloom" de fitoplancton, detectaron un rápido incremento de la abundancia de partículas virales después de la máxima abundancia de bacterias. Ellos sugieren que una proporción de la población bacteriana ha sido lisada por las partículas virales. Este fenómeno ha sido confirmado en condiciones de laboratorio por Suttle et al. (1990) y Suttle (1992), quienes al adicionar un virus nativo en cultivos de fitoplancton observaron una significativa reducción de la biomasa fitoplanctónica, siendo atribuida la lisis microalgal a la alta concentración de partículas virales en el agua de mar (106-109 partículas x mL-1).

En el caso de los componentes bacterianos, esta capacidad para provocar la inhibición y lisis de células algales ha sido extensamente estudiada en aguas costeras, determinándose que las bacterias y sus productos extracelulares son un factor clave para el rápido decaimiento de floraciones fitoplanctónicas (Ishio et al. 1989, Sakata 1990, Imai et al. 1991, Fukami et al. 1992, Yoshinaga et al. 1995a). Observaciones mediante microscopia electrónica de Skeletonema costatum durante el colapso de un "bloom" fitoplanctónico, permitieron observar una rápida colonización bacteriana de las células microalgales, las cuales provocan una rápida senescencia y/o muerte de la diatomea (Bratbak et al. 1990).

Estas bacterias antagónicas son capaces de actuar sobre un amplio rango de los componentes del plancton, incluyendo diatomeas, dinoflagelados y algunas bacterias de los géneros Vibrio, Acinobacter y Flavobacterium (Fukami et al. 1992, Yoshinaga et al 1997). Estudios desarrollados por investigadores japoneses han permitido elucidar que las interacciones bacteria-microalga son altamente específicas, al respecto Fukami et al. (1992), detectaron que una bacteria del género Flavobacterium aislada desde el agua de mar, inhibe específicamente el crecimiento de una microalga. Esta cepa se incorporó en cultivos del dinoflagelado Gymnodinium nagasakiense y las diatomeas Chattonella antiqua, Heterosigna akashiwo y S. costatum detectándose efectos deletéreos solo en G. nagasakiense, el cual fue atribuido a los productos extracelulares liberados por la bacteria. Yoshinaga et al. (1997) muestran similares resultados con la cepa Flavobacterium sp. C49, la cual inhibe H. akashiwo sin afectar otros dinoflagelados y diatomeas estudiadas. Un hallazgo interesante fue el dado a conocer por Sakata (1990), quien aisló una cepa identificada como Saprospira sp. SS-K1 capaz de producir la lisis de Isochrysis sp. y Chaetoceros calcitrans. Estas microalgas constituyen la principal fuente de alimento en diversos cultivos de moluscos bivalvos (Bourne et al. 1989, Brown et al. 1997).

Al parecer, esta actividad algicida estaría finalmente determinada por la concentración bacteriana (Fukami et al. 1991, Kim et al. 1998). Fukami et al. (1992) mostraron en experiencia "in vitro" realizada con la cepa 5N-3 que concentraciones mayores a 106 células x mL-1 causan efectos deletéreos en el crecimiento de G. nagasakiense. Otro estudio realizado por Lovejoy et al. (1998), detectaron que la concentración mínima de una cepa del género Pseudoalteromonas para provocar la lisis de Gymnodinium catenarum,se encuentra entre 103 a 104 células x mL-1. Lo anteriormente expuesto permite sugerir que diversas bacterias podrían actuar como algicidas o inhibidores del crecimiento microalgal, mediante la excreción de productos extracelulares o contacto directo con las bacterias-microalga. De esta forma, las bacterias serían uno de los agentes controladores de la sucesión y estructuras de las comunidades fitoplantónicas en los ecosistemas marinos.

(b) Antagonismo microalgal

Actividad antagónica también ha sido descrita en el caso inverso, es decir efectos antibacterianos producidos por algunas clases de microalgas y principalmente diatomeas, las cuales son el mayor constituyente del fitoplancton (Reichel & Borowitska 1984, Viso et al. 1987, Pesando 1990). La presencia de estas microalgas afectan la composición de las comunidades bacterianas principalmente por medio de la producción de substancias antibacterianas, así por ejemplo, Tetraselmis ha sido extensamente descrita como una microalga con capacidad inhibitoria de bacterias, fenómeno considerado como natural (Duff et al. 1966, Kellam & Walker 1989, Austin & Day 1990, Austin et al. 1992). Similares propiedades antibacterianas han sido descritas en cultivos microalgales de S. costatum (Kogure et al. 1979, Cooper et al. 1983, Naviner et al. 1999) y diversas especies del género Chaetoceros (Gauthier et al. 1978, Viso et al. 1987). En el caso particular de S. costatum se ha determinado que la actividad antibacteriana es provocada por la combinación de algunos ácidos grasos (Naviner et al. 1999). Además, Kellam et al. (1988) señalan que ácidos grasos con más de 10 átomos de carbono en su estructura inducen a la lisis del protoplasto bacteriano.

Sin embargo, la mayoría de las experiencias han sido efectuadas con cultivos microalgales no axénicos, por lo cual la capacidad inhibitoria de las microalgas sería provocada por la bacterioflora asociada a las mismas. Por ejemplo, Rico-Mora & Voltolina (1995), reportan que la actividad antibiótica y bacteriostática de S. costatum sobre bacterias presentes en el cultivo, es provocado por otras dos bacterias asociadas a la microalga, siendo identificadas como Aeromonas sp. y Flavobacterium sp. Probablemente, interacciones de este tipo podrían constituirse en una estrategia para mantener un bajo crecimiento bacteriano en los cultivos microalgales. Posteriormente, los mismos autores corroboran las propiedades antibacterianas de una de las bacterias contra el patógeno Vibrio alginolyticus, señalando que la eliminación de este se debe a un mecanismo de exclusión competitiva (Rico-Mora & Voltolina 1998).

Según Fredrickson & Stephanopoulos (1981) las interrelaciones de este tipo son originadas al comienzo por la competencia por nutrientes y derivan luego en antagonismo e interferencia. De esta forma, los microorganismos evolucionan desarrollando mecanismos de producción de sustancias con actividad antibiótica, manteniendo así la dinámica y estructura de las poblaciones bacterianas en los microambientes algales. Estudios recientes han demostrado que la relación de mutualismo entre fitoplancton y bacterias, mediante la producción y consumo de carbono orgánico extracelular, se rompe en condiciones limitantes de nutrientes (Aota & Nakajima 2001). Así por ejemplo, cuando el fósforo es limitante, las bacterias compiten con el fitoplancton provocando un incremento de la tasa de mortalidad del fitoplancton. Por lo tanto, el grado de influencia de la comunidad bacteriana sobre la dinámica del fitoplancton depende del tipo de nutriente limitante (Brussaard & Riegman 1998).

APLICACIONES DE LAS INTERACCIONES
BACTERIA-MICROALGA

Las interacciones de antagonismo descritas anteriormente nos permiten vislumbrar un importante potencial de bacterias y microalgas marinas en el biocontrol de "bloom" fitoplantónicos no deseados y epizootias en ambientes naturales y/o sistemas de cultivos de origen bacteriano.

Control de "blooms" fitoplanctónicos

En el caso de ambientes marinos la relevancia ecológica de la actividad algicida está dada por el control de la sucesión fitoplanctónica, como ha sido demostrado por numerosos trabajos de campo. Esto supone que si bien algunas bacterias promueven y estimulan selectivamente la formación de "bloom" fitoplanctónicos (Furuki & Kobayashi 1991), existen otras que tienen efecto algicida sobre diferentes estados del fitoplancton, controlando y provocando el término y descomposición de los "blooms" (Fukami et al. 1991, 1996).

La gran mayoría de los estudios de control de "blooms" fitoplanctónicos han sido realizados en ecosistemas acuáticos de las costas japonesas, debido a la frecuencia de "bloom" fitoplantónicos en ese país. Fukami et al. (1996), al estudiar el efecto de los agregados microbianos durante un "bloom" fitoplanctónico en Uranouchi Inlet (Kochi), observaron la reducción específica de Gymnodinium mikimotoi y la sucesión de un "bloom" secundario dominado por S. costatum. Otro estudio llevado a cabo durante el decaimiento de un "bloom" de G. mikimotoi en Tanabe Bay, Wakayama permitió a Yoshinaga et al. (1995b) el aislamiento de la bacteria causante de la caída del "bloom", siendo codificada como Gm-GIB. Basados en estos estudios Kim et al. (1998) examinaron el efecto que tienen las bacterias en el decaimiento de H. akashiwo en aguas costeras de Hiroshima Bay entre 1994 a 1995. Ellos reportaron la existencia de numerosas bacterias "asesinas" de la microalga. Además, muestreos realizados "in situ" permitieron aislar dos cepas bacterianas (MC10 y GY14), las cuales al ser utilizadas en experiencias "in vitro" colocaron en evidencia a los pocos días de cultivo mixto con H. akashiwo una alta actividad algicida. En cambio, al evaluar la acción de estas bacterias sobre el crecimiento de Ch. antiqua, no se detectaron efectos deletéreos. Resultados similares fueron obtenidos en estudios realizados por Yoshinaga et al. (1997), quienes utilizaron a la bacteria Flavobacterium sp. (cepa C49) para inhibir selectivamente a H. akashiwo, sin afectar a otras diatomeas estudiadas.

Lovejoy et al. (1998) señalan que las bacterias inhibitorias del crecimiento algal actúan mediante dos mecanismos, directo e indirecto. Un ejemplo del primer mecanismo es la rápida y efectiva lisis provocada por Cytophaga sp. (cepa J18/M01) sobre cultivos algales de Chattonella y Heterosigma después de 2 h de inoculación, efecto que no fue detectado cuando se adicionaron los productos extracelulares de la bacteria (Imai et al. 1993). Por su parte, los ataques indirectos corresponden a la inhibición de algas mediante la producción y liberación de exudados extracelulares con propiedades antagonistas. Lovejoy et al. (1998), al evaluar el efecto de dos cepas de Pseudoalteromonas sp. aisladas desde Huon Estuary, Tasmania (Australia) sobre el crecimiento de G. catenarum, Ch. marina y H. akashiwo, detectaron que la presencia de estas bacterias causan efectos adversos en los tres dinoflagelados estudiados. A pesar que estos autores no identificaron el mecanismo causante de la inhibición, sugieren que podría estar asociado a substancias de alto peso molecular, similar a lo descrito en P. rubra y P. luteoviolocea (Baumann et al. 1984). Estudios recientes han reportado que otra bacteria del género Pseudoalteromonas sp. (cepa A28) provoca la lisis algal, actuando a nivel de la síntesis de las proteínas1. En general, Pseudoalteromonas, Alteromonas y Flavobacterium han sido constantemente reconocidas por agrupar especies que viven en asociación a invertebrados marinos y algas, las cuales mediante compuestos extracelulares, inhiben y controlan la presencia de muchos de sus organismos asociados (Gauthier & Flatau 1976, Nair & Simidu 1987, Holmström & Kjelleberg 1999, Egan et al. 2000, 2001, Jayanth et al. 2001). Sin embargo, los estudios para determinar los mecanismos de inhibición son escasos, así como las moléculas que participan en estos son raramente purificadas.

La integración de los conocimientos anteriormente descritos permitió en la década de los 90 a la Agencia de Pesquerías del Gobierno Japonés, iniciar estudios para prevenir y controlar la presencia de mareas rojas mediante la utilización de bacterias "asesinas". Sin embargo, los resultados fueron impracticables debido a diversos factores. Así por ejemplo, en el caso del dinoflagelado G. nagasakiense las concentraciones letales de la bacteria 5N-3 son demasiado altas para inocular "in situ", lográndose concentraciones de 107 células x mL-1 solo cuando la bacteria se encuentra asociada a S. costatum, H. akashiwo y Ch. antiqua. Por esta razón, Fukami et al. (1992) sugieren utilizar carbono orgánico desde fitoplancton natural para incrementar la densidad de la cepa 5N-3.

Sin embargo, el impacto de las microalgas tóxicas no se limita a ambientes abiertos sino que se ha convertido en un serio problema en cultivos cerrados de especies acuícola, principalmente moluscos y peces (Shumway 1990, Noga 1998). En el caso particular de moluscos bivalvos el impacto del fitoplancton es causado por la filtración de estos y la acumulación de sus toxinas, siendo considerado un fenómeno común en organismos filtradores (Shumway 1990). Por otro lado, la detección en el agua de cultivo de peces de microalgas tóxicas pertenecientes a los géneros Alexandrium, Chattonella, Heterosigma y Chaetoceros han sido señaladas como las causantes de devastadores efectos sobre la producción de la industria piscícola (Noga et al. 1993, Landsberg et al. 1995, Noga 1998). Por ejemplo, diatomeas del género Chaetoceros han sido asociadas con mortalidades en el cultivo de salmones (Rensel 1993). Si bien la mortalidad de los peces en muchos de los casos es atribuida a las algas tóxicas se desconoce el mecanismo de acción de estas, observándose solo síntomas de desorientación e hiperactividad de los peces cultivados. Aunque, estudios realizados por Kent (1992) señalan que la mortalidad de los peces se encuentra asociada a la obstrucción mecánica de las branquias, provocando la hipoxia de los mismos. La presencia de estas algas toxicas en sistemas cerrados como estanques de cultivos podría facilitar la aplicación de componentes bacterianos como biocontroladores de floraciones algales no deseadas, similar al programa desarrollado por la Agencia de Pesquerías del Gobierno Japonés, constituyéndose en una alternativa para resolver este problema.

La información recopilada sugiere que es practicable la utilización de bacterias "asesinas", para controlar y manipular el desarrollo de "bloom" fitoplanctónicos perjudiciales en ambientes confinados como los sistemas acuícolas. Sin embargo, se requiere previamente estudiar las características y mecanismos de acción de las bacterias sobre los componentes del "bloom" fitoplanctónico, así como los efectos en los organismos cultivados.

Control bacteriológico en sistemas acuícolas

Las microalgas juegan un papel predominante en el desarrollo de la acuicultura, ya que constituyen el primer alimento vivo para las fases tempranas de desarrollo de casi todos los organismos cultivados, siendo altamente nutritivas y fácil de ingerir debido al tamaño que poseen (Brown et al. 1997). No obstante, en los sistemas de producción acuícola es imposible trabajar con cultivos microalgales axénicos, debido a que las células de microalgas secretan substancias que estimulan el crecimiento bacteriano (Servais & Billen 1993, Munro et al. 1995). De esta forma el alimento utilizado en los sistemas de cultivos es mixto y está compuesto por una especie de microalga y una o varias bacterias asociadas, dependiendo de la especie de microalga cultivada.

El rol de las bacterias asociadas en sistemas a los cultivos masivos de microalgas (10-1.000 L) ha sido extensamente estudiado, ya que estos cultivos mixtos microalga-bacteria son fácilmente ingeridos y digeridos por los organismos, provocando mayores crecimientos e incrementando la sobrevivencia de los organismos cultivables. Experiencias realizadas en larvas de bivalvos han demostrado que las bacterias participan en procesos de digestión de las microalgas mediante la producción de enzimas extracelulares como proteasas y lipasas (Prieur et al. 1990). Por ejemplo, Brown et al. (1996), señalan que al alimentar larvas de ostra Saccostrea commercialis (Gould 1850) con mezclas de bacterias y algas, se provoca un incremento en la talla de la concha de 67 %, en comparación con larvas alimentadas solo con microalgas. Estudios en Pecten maximus (Linnaeus 1758), Mercenaria mercenaria (Linnaeus 1758), Argopecten ventricosus-circularis (Sowerby II, 1942) y Crassostrea gigas (Thunberg 1793) han demostrado la existencia de procesos selectivos en su alimentación, reflejándose una ingesta selectiva de microalgas (Robinson 1983, Le Pennec & Rangel-Davalos 1985, Lora-Vilchis & Maeda-Martínez 1997). Como ha sido planteado anteriormente las microalgas utilizadas comúnmente como alimento poseen microflora acompañante (Avendaño & Riquelme 1999), siendo factible proponer que esta selectividad está dada también por las bacterias asociadas al cultivo microalgal (Olabi et al. 1999, Riquelme et al. 2000).

Por otro lado, varios estudios han señalado algunas propiedades nutritivas de las bacterias, siendo propuestas como un suplemento benéfico en la alimentación de moluscos bivalvos (Coutteau & Sorgeloos 1992, Nell et al. 1994). Ejemplo de estos son los estudios de Albert & Valiela (1995, 1996), quienes han evidenciado que los agregados microbianos son una importante fuente de nutrición para el pectínido Argopecten irradians (Lamarck 1819), similares resultados han sido señalados en cultivos de Artemia (Intriago & Jones 1993). Brown et al. (1996), al evaluar la composición bioquímica de las bacterias presentes en el agua de cultivo de S. commerciali,reportan una alta composición proteica y aminoácidos esenciales similares a los encontrados en los tejidos de esta especiey C. gigas. Dentro de la gama de nutrientes aportados por las bacterias asociadas a microalgas, tanto de ambientes naturales como cultivos acuícola, los más importantes son los ácidos grasos polinsaturados, los cuales no han sido detectados en los aislados estudiados.

De esta forma, las microalgas pueden ser una vía de incorporación de bacterias benéficas a los sistemas de cultivo (Elston 1984), siendo capaces de aportar elementos nutricionales o producir substancias que inhiban el crecimiento de organismos (Garriques & Arevalo 1995) e inhibir bacterias patógenas a través de mecanismos de exclusión competitiva (Austin et al. 1995) o mediante la producción de substancias bactericidas (Maeda & Nogami 1989, Nogami & Maeda 1992). Por ejemplo, Douillet & Langdon (1994) han apreciado que cultivos de C. gigas en condiciones axénicas disminuye su tasa de crecimiento en relación a larvas expuestas a bacterias benéficas. Este fenómeno también ha sido demostrado en Argopecten purpuratus (Lamarck 1819) donde se detectó que larvas cultivadas en agua de mar filtrada a 5 µm presentaron un incremento en la sobrevivencia y crecimiento, comparado con cultivos larvales en agua de mar filtrada a 0,2 µm (sin bacterias) (Riquelme et al. 1997). Samain et al. (1987) sugieren que la diferencia en la sobrevivencia se debe a la retención por filtración de las partículas y agregados bacterianos, los cuales podrían ser utilizados por las larvas promoviendo el crecimiento.

En este último caso, las bacterias son denominadas "probióticas", concepto definido por Fuller (1999) como "aquel microorganismo vivo que suplementado al alimento afecta benéficamente al hospedador mejorando su balance microbiano intestinal". La utilización de estos microorganismos en la producción de animales terrestre ha sido extensamente estudiada (Conway 1989). Sin embargo, en ambientes acuícola las investigaciones han comenzado a realizarse solo en la última década, siendo enfocadas a la selección de bacterias y microalgas con propiedades benéficas que permitan ser utilizadas en cultivos puros o mixtos, permitiendo controlar y manipular biológicamente los sistemas de cultivo (Gatesoupe 1999, Olafsen 2001). La interacción entre estos microorganismos puede tener un rol benéfico a nivel de procesos digestivos (Tettelbach et al. 1994), inhibiendo el crecimiento de algunos patógenos (Austin el al. 1995, Nakamura et al. 1999) y/o interactuando en la mantención de la dinámica de la población bacteriana en sistemas de cultivos (Riquelme et al. 2001). De este modo, es factible modificar o manipular las comunidades microbianas en agua, sedimentos y organismos de cultivos como ha sido demostrado en varios estudios (Garriques & Arévalo 1995, Araya et al. 1999, Riquelme et al. 2001, Avendano-Herrera et al. 2001, 2002a)

En general, la utilización de microorganismos ha sido evaluada por numerosos investigadores, las cuales han permitido controlar las infecciones asociadas a cultivos larvales de crustáceos, peces y moluscos (Westerdhal et al. 1991, Nogami & Maeda 1992, Maeda 1994, Austin et al. 1995, Irianto & Austin 2002). Lodeiros et al. (1988) describen que los monocultivos microalgales de Piramimonas virginica, Phytomonas sp., Tetraselmis chuii y Pseudoisochrysis paradoxa, presentan asociadas en su bacterioflora un 30 % de cepas productoras de sustancias antibacterianas. Esta asociación permitiría mantener un bajo nivel bacteriano en sistemas de cultivos de organismos marinos, previniendo algunas enfermedades y además, brindar los requerimientos nutricionales necesarios.

Estudios realizados con extractos de Tetraselmis suecica indican que la producción de exudados microalgales inhiben el crecimiento de diversas bacterias patógenas en cultivos de peces (Austin et al. 1992). El mismo grupo de investigadores señala que la microalga Tetraselmis sp. afecta las comunidades bacterianas asociadas a alimento vivo. Skjermo & Vadtein (1993) y Bergh et al. (1994), señalan que la adición de algas en estanques de cultivo de peces, altera considerablemente la composición de la bacterioflora asociada a larvas. Sin embargo, los factores que provocan el crecimiento bacteriano y controlan la composición de la bacterioflora en el agua de cultivo, depende de la especie de alga y el estado de crecimiento de la misma (Salvesen et al. 2000).

Otro ejemplo de la utilización de microalgas para controlar mortalidades larvales es el empleo de "aguas-verdes", el cual ha sido utilizado en el cultivo de camarones para prevenir enfermedades causadas bacterias luminosas como Vibrio harveyi (Corre et al. 2000). Los resultados de las experiencias sugieren que agua de cultivo con la incorporación de Chlorella son efectiva contra V. harveyi, siendo eliminado en un periodo de 3 días postinoculación (Tendencia & de la Peña 2003).

En cultivos de Artemia franciscana, organismo utilizado como alimento para peces en acuicultura, ha sido demostrado que la adición de Tetraselmis sp. durante dos días reduce y modifica la carga bacteriana asociada al crustáceo (Olsen et al. 2000). Después, al evaluar este alimento en larvas de Hippoglossus hippoglossus (Linnaeus 1758), se observó la transferencia y establecimiento de los componentes bacterianos del alga en las larvas de peces. Esta experiencia demostró que la incorporación de microalgas afecta el comportamiento de la larva de H. hippoglossus (Naas et al. 1992). Experimentos realizados en nuestro laboratorio, con cultivos axénicos de la microalga Isochrysis galbana permitieron el establecimiento de bacterias benéficas, constituyendo cultivos mixtos microalga-bacteria (Avendaño & Riquelme 1999). Este cultivo fue utilizado como vector para la introducción de bacterias benéficas en larvas y adultos de A. purpuratus. Los resultados demostraron una significativa ingesta e incorporación de las cepas benéficas Vibrio C33 y Pseudomonas 11, modificando la bacterioflora nativa y estableciendo como la flora residente la Pseudomonas 11 (41,8 %) (Avendaño-Herrera et al. 2001). La colonización del agente bacteriano en el tracto digestivo de los organismos de cultivos en forma dominante, favorecería la sanitización natural del organismo y mejoraría la resistencia inherente a la invasión microbiana (Lemos et al. 1985, Nogami & Maeda 1992, Munro & Birkbeck 19932, Araya et al. 1999).

Los ensayos realizados en A. purpuratus han servido de base, para el diseño de un protocolo para la producción masiva de cultivos mixtos en "hatchery" comercial y de esta forma hacer factible cultivar moluscos sin la utilización continua de antibióticos (Riquelme et al. 2001, Avendaño-Herrera et al. 2002b). En la actualidad las investigaciones están enfocadas en incorporar estos microorganismos benéficos en la dieta de peces y moluscos en forma de pellet, microencapsulados y/o inactivados con formol, siendo demostrado su efecto benéfico en la respuesta inmune de los organismos enfrentados al patógeno (Irianto & Austin 2002, 2003).

Los antecedentes proporcionados en esta revisión permiten sugerir que bacterias y/o microalgas, constituyen una alternativa para el control de proliferaciones de bacterias y fitoplancton causantes de efectos dañinos en ambientes naturales y sistemas cerrados de cultivo. Además, el conocimiento de interacciones específicas entre bacteria-microalga permite la optimización de sistemas productivos para la acuicultura disminuyendo los costos, facilitando el manejo, reduciendo el uso de antibióticos y otros químicos que causan deterioro ambiental. Sin embargo, el mecanismo de estas interacciones son pobremente entendidos. Futuras investigaciones debieran ser dirigidas a entender el modo de acción de las interacciones bacteria-microalga a nivel molecular.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen la revisión y comentarios del Profesor Ismael Kong de la Universidad de Antofagasta.

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Editor Asociado: Juan Correa
Recibido el 22 de agosto de 2002; aceptado el 1 de septiembre de 2003


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