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Parasitología al día

versión impresa ISSN 0716-0720

Parasitol. día v.22 n.1-2 Santiago ene. 1998

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-07201998000100001 

TRABAJO DE INVESTIGACION


ESTUDIOS COMPARATIVOS CLINICOS Y
EPIDEMIOLOGICOS DE LA ONCOCERCOSIS ENTRE
DOS GRUPOS RACIALES DEL AREA HIPERENDEMICA
DE ECUADOR

RONALD H. GUDERIAN*, MARIELA ANSELMI* **, MAURICIO ESPINEL*, TAMARA MANCERO* ***, GONZALO RIVADENEIRA*** y PHILIP J. COOPER*

COMPARATIVE CLINICAL AND EPIDEMIOLOGICAL STUDIES BETWEEN
TWO RACIAL GROUPS IN THE HYPERENDEMICA AREA OF ONCHOCERCOSIS
IN ECUADOR

The importance of racial factors in the epidemiology and clinical manifestations of onchocercosis in the Afro-Ecuadorian and Chachi indigenous races, two distinct ethnic groups in the hyperendemic area of the Ecuadorian onchocercal focus, were evaluated. No difference in the disease prevalence among the two races was noted, although the Chachi had a significant higher dermal microfilariae intensity. Approximately 72.2% of the Afro-Ecuadorians presented with onchocercal skin lesions, as compared to 56.4% of the Chachi. Pretibial depigmentation, sowdah, scrotal elephantiasis and hydrocele were only documented in the Afro-Ecuadorians. Greater prevalence of palpable nodules was found in the Chachi (51.4% vs. 43.0%). Chachi presented with more nodules in the head (25.6% vs 17.6%) and iliac crest (40.1% vs. 30.3%) regions while the Blacks had more nodules in the sacrococcygeal region (18.2% vs 10.8%). Microfilariae in the anterior chamber was seen more frequently in the Chachi (51.9% vs 34.2%). However, a higher prevalence of chorioretinitis and optic atrophy was seen in the Afro-Ecuadorians (17.6% vs 11.2% and 8.5% vs 0.5% respectively). Several possible causes for these differences are discussed.

Key words: Onchocercosis; Host response; Racial factors, Ecuador.

* Proyecto de Oncocercosis, Departamento de Investigaciones Clínicas, Hospital Vozandes, Casilla 17-17-691, Quito, Ecuador.
** Centro de Epidemiología Comunitaria y Medicina Tropical, Vicariato Apostólico de Esmeraldas, Esmeraldas, Ecuador.
*** Programa Nacional del Control de Oncocercosis, Departamento de Epidemiología, Ministerio de Salud Pública, Quito, Ecuador.

INTRODUCCION

Es conocido que factores relacionados con el huésped tienen importancia en la determinación de la respuesta patológica a Onchocerca volvulus y en la presentación clínica de la oncocercosis.1 Sin embargo, permanece desconocido el grado en el cual los factores raciales y genéticos determinan la respuesta del huésped infectado con oncocercosis, mostrando ser importantes en otras enfermedades tropicales como la lepra2 y leishmaniosis.3 Diferencias geográficas en la presentación clínica han sido demostradas en el Africa, entre la savanna y el bosque húmedo tropical,4 pero dentro del mismo grupo racial. Estas diferencias pueden deberse a las cepas del parásito, de las especies de Simulium5 o a factores ambientales.1 También se han descrito diferencias clínicas entre Africa y América Latina, en relación a dos grupos raciales, Negros en el Africa y Caucásicos en América Latina,6 pero ha sido difícil distinguir la influencia de los factores raciales por las diferencias geográficas antes mencionadas. Existe en la provincia de Esmeraldas, en Ecuador, la posibilidad de estudiar dos grupos raciales distintos que viven juntos y están expuestos a similares variables de transmisión. En esta área Negros (de descendencia africana) e indígenas Chachi habitan en un foco de oncocercosis en el bosque húmedo tropical. Estudios previos ya han definido la epidemiología de la enfermedad7, 8 y su presentación clínica.9 Las evidencias existentes sugieren que el foco ecuatoriano es relativamente nuevo y está en proceso de expansión geográfica.10 Este cuadro epidemiológico cambiante y la continua evolución de la enfermedad estimuló el estudio de diferencias raciales. En este trabajo se entregan los resultados obtenidos en este estudio.

MATERIAL Y METODOS

El foco principal de oncocercosis en Ecuador está localizado en la cuenca del Río Santiago, con seis áreas satélites en la provincia de Esmeraldas.7 Las características etnográficas de Chachi y Negros ya han sido descritas en diferentes documentos.11 Se seleccionaron once (11) comunidades del área hiperendémica de oncocercosis en los ríos Río Grande, Chimbagal, San Miguel, en base a la distribución equitativa de las dos razas en el área y la similaridad de su ecología, medio ambiente, comportamiento cultural, densidad vectorial y exposición a la transmisión. Todos los habitantes del área fueron incluidos en el estudio. Los datos utilizados en la evaluación se obtuvieron del estudio epidemiológico general de 1989,12 cuyos métodos de trabajo ya han sido descritos.8 En relación a los datos epidemiológicos de prevalencia y densidad de microfilarias en la piel, se examinaron un total de 1.223 personas de las 11 comunidades (96,8% de la población existente). Este grupo estaba conformado por 687 Chachi y 536 Negros. Todos los habitantes positivos para microfilarias fueron considerados en la evaluación clínica; un total de 1.218 individuos de los cuales 686 fueron Chachi y 532 Negros. En todos ellos se examinaron los trastornos de la piel, presencia de nódulos de oncocercosis palpables y exámenes de ojo detallados. Los exámenes de ojo incluyeron agudeza visual con los cuadros E o los de Nelson y examen de la cámara anterior, usando una lámpara de hendidura y la cámara posterior por oftalmoscopía indirecta usando métodos antes descritos.12

RESULTADOS

Prevalencia de la infección.

De los 1.223 individuos examinados en busca de microfilarias en la piel, 1.218 fueron positivos para O. volvulus. La prevalencia de la infección fue similar entre Chachi (99,9%) y Negros (99,3%) (Tabla 1). La prevalencia de infección fue esencialmente la misma para hombres y mujeres de las dos razas.

Distribución de la infección por edad y sexo

La prevalencia de infección fue del 100%, después de los 12 años, para todas las edades y en las dos razas.

Densidad de microfilarias en la piel.

El promedio geométrico de la densidad de microfilarias dérmicas fue de 53,6 mf/mg por toda la población (Tabla 1). Los Chachi tuvieron un promedio mayor (55,3 mf/mg) que los Negros (42,0 mf/mg). El grupo más afectado fue los hombres negros (76,4 mf/mg), mientras que las mujeres negras tuvieron el promedio más bajo (25,3 mf/mg). En ambas razas los contajes de las microfilarias de los hombres fueron superiores a los de las mujeres.

Distribución de las densidades de microfilarias por edad y sexo.

La máxima densidad de microfilarias se presentó en el grupo etario de 50 a 59 años para las dos razas y sexos. No hubo una diferencia significativa en la densidad de las microfilarias a excepción del grupo de Chachi de 40 a 49 años y el grupo de negros de 50 a 59 años de edad. En estos dos grupos se identificaron diferencias con los correspondientes de la otra raza. La densidad máxima de 102,5 mf/mg se presentó en el grupo de Negros de 50 a 59 años. Para las dos razas y en todos los grupos de edad, las densidades de los hombres superaron a las de las mujeres. Hubo un incremento gradual en las densidades de microfilarias en función de la edad en las mujeres de las dos razas.

Características clínicas

Trastornos de la piel: Se encontró evidencia de trastornos dérmicos debidos a oncocercosis en 72,2% de los Negros y 56,4% de los Chachi (Tabla 2). Todas las formas de lesiones oncocercóticas de piel documentadas fueron más prevalentes en los Negros. Las lesiones dérmicas incluyeron cambios agudos como erupciones máculo-papulares, cambios sub-agudos como «craw-craw», hiperpigmentación e hipocromía, y cambios crónicos como atrofia dérmica con ictiosis y liquenificación. La despigmentación de la piel de la región pretibial (piel de leopardo) y el síndrome de sowdah se encontraron exclusivamente en los Negros. Hernias inguinales directas resultantes de la destrucción de los tejidos subcutáneos de so porte se encontraron en igual incidencia entre las dos razas.

Trastornos linfáticos: No se encontraron casos de ingle colgante. Linfadenitis aguda fue más prevalente en los Negros y a menudo acompañada de reacciones agudas en la piel. Elefantiasis escrotal e hidrocele fueron encontradas solo la raza negra.

Nódulos: Nódulos palpables fueron encontrados en 48,9% de los examinados (Tabla 3). Hubo una prevalencia significativamente mayor (p < 0,001) de nódulos en los Chachi (51,4%) que en los Negros (43,0%), sin embargo no se encontró diferencia significativa en relación a prevalencia de nódulos al comparar hombres Chachi y Negros, una diferencia que sí se presentó de manera significativa (p < 0,001) entre mujeres Chachi (47,6%) y mujeres Negras (27,7%). Los Chachi tuvieron una mayor prevalencia de nódulos en la cabeza al compararlos con los Negros (25,6% vs 17,6% p < 0,002) (Tabla 4), repitiéndose este hecho en relación a la región de la cresta ilíaca (40,1% vs 30,3%, p < 0,002). Al contrario, los negros tenían una mayor prevalencia de nódulos en la región sacrocoxígea (18,2% vs 10,8%, p < 0,001). Es de interés que en las mujeres de las dos razas (Chachi, 43,2%, Negras 32,6%) se presentaron una mayor prevalencia de nódulos en la región de la cresta ilíaca que en los hombres (Chachi 35,5%, negros 26,8%). En las dos razas no se encontró correlación directa entre la prevalencia de nódulos y la intensidad de la infección.



Trastornos oculares: Se encontró evidencias de oncocercosis ocular en 61,4% de los examinados, con 59,4% de los Chachi y 63,6% de los Negros examinados presentándose patología ocular (Tabla 5). En la cámara anterior no se encontró diferencias significativas inter-raciales en la prevalencia de keratitis punctata (Chachi 87,9% y Negros 82,4%) e iritis (Chachi 2,9% y Negros 3,0%). De todas maneras, se encontraron microfilarias en la cámara anterior con más frecuencia en los Chachi (51,9%) que en los Negros (34,2%). En la cámara posterior se encontró una prevalencia significativamente superior de corioretinitis y atrofia del nervio óptico en los Negros (17,6% vs 11,2% y 8,5% vs 0,5%, respectivamente). Fue encontrada una pérdida visual marcada (agudez visual por debajo de 10/100) en 12,6% de los examinados. Los Negros mostraron mayor pérdida visual que los Chachi, lo que se correlaciona con la presencia de las lesiones del segmento posterior. La presencia de microfilarias en la cámara anterior se correlacionaron con las densidades de microfilarias en la piel en las dos razas. Sin embargo, tanto en los Negros como en los Chachi, no hubo una correlación entre las lesiones del segmento posterior y las densidades de microfilarias en la piel.

DISCUSION

La presencia de dos grupos étnicos distintos en el mismo foco de oncocercosis en el Ecuador, nos ofreció una única oportunidad para examinar directamente la importancia de factores raciales en la epidemiología y la presentación clínica de la enfermedad. Los datos epidemiológicos revelaron que no había diferencia en la prevalencia de la enfermedad entre las dos razas, de todas maneras una densidad de microfilarias significativamente mayor se encontró en los Chachi. Se encontraron diferencias marcadas en la presentación clínica entre las dos razas. Esto se dio en relación a los trastornos de la piel, trastornos linfáticos, prevalencia y distribución de nódulos y trastornos oculares.
Las formas de los trastornos de la piel debidos a oncocercosis se observaron con más frecuencia en Negros. Hay evidencia epidemiológica y serológica de que la despigmentación de la piel de individuos infectados en el Ecuador es de etiología treponematosa y no oncocercótica.14 Por qué sowdah se encuentra solo en los Negros, no está claro hasta ahora. Sowdah se caracteriza por trastornos severos en la piel usualmente localizados en un solo miembro. Pacientes con estas lesiones desarrollan respuestas inmunes celulares.15 y humorales16 contra O. volvulus. Es posible que los Negros respondan con más vigor a la presencia de microfilarias que los Chachi. Esto se puede corroborar por la mayor prevalencia de respuestas agudas en la piel en los Negros. Estudios recientes han mostrado la diferencia en la respuesta humoral a O. volvulus entre las dos razas.17
La patología linfática en la oncocercosis es característica de la enfermedad en el Africa y no ha sido reportada en Blancos en Latinoamérica.18 Esta predilección racial se corrobora con nuestros hallazgos de comportamiento linfático solo en Negros. Este hecho puede reflejar una predisposición racial de los Negros en relación a las complicaciones linfáticas o reforzar la noción de que los Negros presentan una respuesta inmune más fuerte contra las microfilarias. La patogénesis de los trastornos linfáticos en la oncocercosis no ha sido todavía elucidada. De todas maneras, al respecto de esto se ha desarrollado importantes trabajos en un grupo de enfermedades muy relacionadas, como la filariasis linfática. En esta enfermedad, como en la oncocercosis, el estatus clínico individual se correlaciona con la respuesta inmune celular o humoral.19 Un estado de anergia o la imposibilidad de tener una respuesta a los antígenos de filaria se presenta en individuos con infección asintomática y microfilaremia, pero aquellos con obstrucción linfática y no microfilaremia presentan respuestas vigorosas.20
De la misma forma, en la oncocercosis, algunos pacientes con contajes de microfilarias en la piel bajos o ausentes, presentan trastornos severos de la piel (ej. sowdah) mientras que otros no presentan lesiones demostrables frente a una alta carga parasitaria. Si los mecanismos inmunológicos y patológicos subyacentes de la obstrucción linfática son similares en las dos enfermedades, esto daría soporte a la idea de que los Negros presentan reacciones inmunológicas más fuertes en contra de las microfilarias y puede explicar la prevalencia diferenciada de estas complicaciones entre las dos razas.
La razón que explica la mayor prevalencia de nódulos entre los Chachi y la distribución anatómica diferente, no ha sido definida. La prevalencia de nódulos no se correlacionó con la endemicidad de la enfermedad o la intensidad de la infección. Otros factores no determinados que estimulen la formación de nódulos podrían ser importantes y factores determinados racialmente podrían tener un rol en esto.
En relación a patología ocular se encontraron con mayor frecuencia de las microfilarias en la cámara anterior en los Chachi pero las lesiones del segmento posterior fueron vistas con mayor frecuencia entre los negros. No hay una explicación clara para estas diferencias. La mayor presencia de microfilarias en la cámara anterior del ojo podría deberse a una respuesta inmune disminuida en los Chachi, pero la frecuencia de keratitis punctata, indicador de dichas reacciones, fue similar en las dos razas. Las lesiones del segmento posterior, esto es, atrofia del nervio óptico y corioretinitis, no estuvieron asociadas con una mayor densidad de microfilarias en la piel. Esto podría reflejar una alta, vigorosa respuesta del huésped frente al parásito en los Negros.
Este estudio ha mostrado unas diferencias raciales significativas en la presentación de la enfermedad dentro del mismo foco de oncocercosis. De estas observaciones ha emergido un patrón subyacente caracterizado por lesiones clínicas relacionadas con una respuesta del huésped más vigorosa contra O. volvulus en los Negros. La importancia de factores raciales en la presentación clínica ya ha sido mencionada en reportes previos.18 Por ejemplo, algunos grupos étnicos en el Africa presentan diatesis fibroblástica y son más susceptibles al desarrollo de keloides y liquenificación de la piel, teniendo por el contrario una menor frecuencia de dermatitis exógena que los Caucásicos.
Este estudio ha excluido factores considerados como importantes en la determinación de la morbilidad en otros lugares. Estos factores incluyen la intensidad y duración de la infección y la patogenicidad diferenciada de las diferentes cepas de parásitos en cada localidad. Factores genéticos pueden estar contribuyendo a las diferencias inter-raciales observadas en la presentación clínica y en la respuesta inmunológica contra las microfilarias. Hay evidencias que sugieren que las diferencias en la respuesta inmune y por tanto de la morbilidad de la enfermedad pueden estar relacionadas con haplotipos HLA específicos. Esto ha sido sugerido para algunas enfermedades parasitarias incluyendo esquistosomosis21 y filariasis linfática.22 También se ha descrito diferencias determinadas por HLA en la patogénesis del sarampión entre razas diferentes.23
La raza Chachi es un grupo amerindio aislado entre los que los tabúes tribales impiden el casamiento fuera del grupo. Parecería por tanto que los Chachi son primariamente un grupo genéticamente homogéneo, en los cuales la heterogeneidad de HLA es limitada. Esto ha sido documentado para grupos similares en otros lugares en Latinoamérica.24 La restricción del grupo HLA puede limitar la respuesta de los Chachi a los antígenos de las filarias, lo que explicaría su relativamente baja respuesta inmune. Diferencias raciales marcadas entre los dos grupos en la misma área han sido encontradas para otros marcadores genéticos como la deficiencia de glucosa-6-fosfato deshidrogenasa25 y el grupo sanguíneo Duffy.26 Otros factores como la malnutrición y la presencia de otras enfermedades infecciosas pue den alterar la respuesta inmune. Sin embargo los dos grupos comparten el mismo ambiente y no hay evidencia de desnutrición en los Chachi. Estudios inmunológicos y genéticos están en proceso para tratar de determinar la base patogenética de las diferencias inter-raciales observadas en la clínica de la oncocercosis.

RESUMEN

Se evaluó la importancia de los factores raciales en la epidemiología y las manifestaciones clínicas de la oncocercosis en la raza Negra y la raza indígena Chachi, dos grupos étnicos diferentes del área hiperendémica del foco oncocercótico ecuatoriano. Los Chachi presentaron una significativa mayor densidad de microfilarias en la piel. De los Negros, 72,2% presentaron lesiones oncocercóticas en la piel comparado con 56,4% en los Chachi. Se encontró mayor prevalencia de nódulos palpables en los Chachi (51,4% vs. 43,0%). La presencia de microfilarias en la cámara anterior del ojo fue más frecuente en los Chachi (51,9% vs. 34,2%), pero se evidenció una mayor prevalencia de corioretinitis y atrofia del nervio óptico en los Negros (17,6% vs 11,2% y 8,5% vs. 0,5%, respectivamente).

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