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Archivos de medicina veterinaria

versión impresa ISSN 0301-732X

Arch. med. vet. v.30 n.1 Valdivia  1998

http://dx.doi.org/10.4067/S0301-732X1998000100007 

Presión parcial de oxígeno, pH, hematocrito,
hemoglobina e índice cardíaco en pollos de engorde
a 2.600 metros sobre el nivel del mar*

   

E. JIMENEZ1 M.V.; C. LOZANO1, M.V.; A. HERNANDEZ1, M.V., M.Sc., Ph. D.;
H. FLOREZ2, M.V.Z., M. Sc.; M. PULIDO1, M.V., M. Sc.

1Universidad Nacional, Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia.
2CORPOICA, Ecofisiología Animal, Bogotá, Colombia.

 

SUMMARY
Arterial blood oxygen partial pressure, hematocrit, haemoglobin, and cardiac index in
broilers at 2600 m above sea level

High incidence of cardiac failure in broilers due to hypoxic pulmonary hypertension (PH), produces huge economical losses. Adaptive responses include right ventricular hypertrophy and polycythemia. High energy level in feed could increase hypoxemia and therefore the degree of polycythemia, thus increasing PH. To establish normal values in arterial oxygen partial pressure (pO2), pH, hematocrit (Ht), haemoglobin (Hb), and cardiac index (CI), 24 broilers (12 males and 12 females), chosen at random, from a population of 400 birds, were studied in Bogotá, Colombia, 2600 m above sea level. Mean values obtained were as follows: a) pO2: 67.21 ± 5.21 mmHg; statistical differences between sexes and among ages were found (p<0.05); b) pH: 7.5 ± 0.05; c) Ht: 37.13 ± 3.27%. In males, Ht values were higher at 24 and 37 days. In females, there was a marked increment on day 31, but no significant differences were found (p<0.05). d) Hb: 11.51 ± 1.37. e) CI (right ventricular weight/total ventricular weight x 100): 26.6 ± 4.83. Highest values were found on day 31, being greater in the males. There were no statistical differences (p<0.05) between sexes or among ages for pH, Hb and CI. Hypoxemia is induced by environmental hypoxia and energy ingestion. Respiratory alcalosis was found, in comparison to data by other authors. The correlation found between pO2 and CI indicates that, in susceptible chickens hypoxemia due to airways hypoxia induces PH and therefore there is an increase in CI.

Palabras claves: hipertensión pulmonar, hipoxemia, hematocrito, pollos, corazón.

Key words: pulmonary hypertension, hypoxemia, hematocrit, broilers, heart.

INTRODUCCION

La hipertensión pulmonar (HP) en pollos de engorde (entidad conocida también como síndrome ascítico o ascitis aviar) causa ingentes pérdidas económicas en la industria avícola en diferentes partes del mundo, en especial en lugares ubicados por encima de los 1.300 m sobre el nivel del mar (Rodríguez, 1994).

Aunque la ascitis puede encontrarse en diversas condiciones, es claro que el tipo de ascitis predominante es el que se desarrolla como resultado de la baja presión de oxígeno (pO2) atmosférico, con la consecuente hipoxia en los capilares respiratorios, HP, aumento del gasto cardíaco, hipertrofia e hiperplasia del ventrículo derecho del corazón, estasis en la circulación de retorno, hidropericardio y ascitis. Los animales mueren por falla cardíaca (Burton y col., 1967; Cueva y Vallenas, 1968; Burton y Smith, 1972; Cueva y col., 1974; Hernández, 1979). Un mecanismo compensatorio comprobado, en condiciones de hipoxia, es la policitemia. En pollos de engorde, los cambios de pH sanguíneo son variables, según lo reportado por diferentes autores (Burton y col., 1967; Alemán y col., 1990).

Las lesiones pulmonares pueden crear condiciones hipóxicas que coadyuven o determinen el desarrollo de HP (Huchzermeyer y col., 1987; Julian y Goryio, 1990).

El nivel energético de la ración tiene influencia en el aumento de la incidencia de la mortalidad por HP (Julian y col., 1989; Tarquino y Moreno, 1989; Arce y col., 1992). La mayor demanda metabólica impuesta al ave, cuando se suministran altos niveles de energía (como sucede en las dietas para pollos de engorde en especial después del día 28 del ciclo productivo), podría inducir hipoxemia que incrementaría la eritro-poyesis y, por lo tanto, la viscosidad de la sangre sería un factor causante de HP. Sin embargo, no existen evidencias experimentales acerca de la influencia del nivel energético de la ración sobre los valores del pO2 en la sangre arterial. Además, aun cuando se han reportado valores de gases sanguíneos para aves ubicadas a diferentes altitudes sobre el nivel del mar (Burton y col., 1967; Kawshiro y Scheid, 1975; Wideman y Buss, 1985; Julian y col., 1985, Alemán y col., 1990), no aparecen en la literatura datos relativos a estos parámetros en pollos de engorde del trópico alto (verbigracia a 2.600 m de altura sobre el nivel del mar). Por otro lado, es importante, en aras de caracterizar aún más la fisiopatología de la HP en pollos de engorde, establecer si hay correlaciones entre los posibles niveles de hipoxemia y los del hematocrito (Ht), hemoglobina (Hb) y del índice cardíaco (IC); este último como determinante del grado de hipertrofia ventricular derecha, frente a las condiciones de manejo en explotaciones comerciales de la Sabana de Bogotá, a 2.600 m de altura sobre el nivel del mar.

MATERIAL Y METODOS

El presente estudio se llevó a cabo en un galpón experimental, de propiedad de la Universidad Nacional, ubicado a una altura aproximada de 2.600 m sobre el nivel del mar (presión barométrica = 560 mm Hg) en la ciudad de Santafé de Bogotá, Colombia.

Se usaron pollos Arbor Acres empleando los estándares establecidos para explotaciones comerciales, en cuanto a manejo y sanidad. Las vacunas utilizadas fueron: Gumboro al día 4, Enfermedad de New Castle (cepa B1) y Bronquitis infecciosa (día 8; cepa Massachusetts). Se hizo revacunación contra la enfermedad de New Castle al día 18. El plan de alimentación se resume en el cuadro 1.

De un lote de 400 aves, fueron seleccionados 8 pollos clínicamente sanos (4 machos y 4 hembras) de cada una de las siguientes edades: 24, 31 y 37 días, para un total de 24 animales. A cada ave de las 24 seleccionadas se le extrajo sangre de la vena alar para determinación de los valores del Ht y Hb, usando las técnicas estándar de microhematocrito y de cianometahemoglobina, respectivamente.

Se seleccionó la arteria braquial, dado su fácil acceso y calibre adecuado. Se escogieron los catéteres Angiocath (Kimberly Clark Inc., USA) e Insyte (Becton Dickinson, USA) de calibres 24 (para las pruebas hechas a los 24 y 31 días de edad) y 22 (para las tomas realizadas a los 37 días de edad de los pollos).

Para obtener la sangre arterial se usaron jeringas de vidrio con 200 UI/ml de heparina sódica que corresponden a 40 microlitros de Liquemine (Roche).

Con el ave en decúbito lateral y después de la toma de la temperatura corporal y de aplicar anestésico local (lidocaína al 2%), se incidió la piel y se separaron los músculos bíceps braquial y triceps humeral, para exponer y cateterizar la arteria braquial, la cual se separó del nervio cubital medio.

 

Cuadro 1
Plan de alimentación utilizado durante
el ciclo productivo.
Feed programme during the productive cycle.

 


Edad

(días)

Energía
metabolizable
(EM)
(Kcal)
Proteína
bruta
(PB)
(%)
Forma de
presentación
del alimento

1-21
2.900
20
Quebrantado
22-28
2.900
20
Harina
29-32
3.000
19
Quebrantado
33-37
3.000
19
Harina
38-42
3.000
19
Peletizado

 

Inmediatamente después de tomada la muestra de sangre arterial, se determinaron los valores de pH, pO2 ajustados a la presión barométrica, temperatura cloacal y Hb, utilizando un analizador de gases CIBA Corning modelo ABL 238 (CIBA Corning Ltd, USA).

Una vez hechas las determinaciones mencionadas, se procedió a sacrificar cada pollo y se determinó el IC (peso del ventrículo derecho dividido por el de la masa ventricular total x 100), utilizando procedimientos ya validados (Alexander y Jensen, 1959; Burton y Smith, 1972).

Se calculó el consumo de alimento para cada sexo, teniendo en cuenta el total de los 400 pollos. Se registró la mortalidad diaria de todos los pollos, realizando necropsia de cada uno de ellos, y calculando el valor del IC, para determinar si los valores hallados caían en los rangos predeterminados para los casos de muerte por HP, según estudios anteriores (Hernández, 1987; Hernández y col., 1995). Los resultados fueron analizados en el programa SAS (1985) mediante el procedimiento de modelos lineales generales.

Asimismo, se aplicó la prueba de Student Newman Keuls y se obtuvieron los coeficientes de correlación de Pearson.
 

RESULTADOS 

El valor promedio de pO2 en las 24 aves fue de 67.21 mmHg ± 5.21 (cuadro 5). Los resultados fluctuaron entre 59 y 74 mmHg en las hembras y entre 53 y 72 mmHg en los machos. El análisis de varianza mostró que el valor promedio de pO2 arterial difiere significativamente por grupo de edad y sexo (p<0.05), mientras que para la interacción edad y sexo no mostró significancia (p<0.05). La pO2 en hembras fue mayor que en los machos. Hubo valores más altos en las hembras en cada una de las 3 edades, con los valores más bajos en la segunda edad para ambos sexos (cuadros 2, 3 y 4).

El valor promedio del pH sanguíneo, para las 24 aves, fue de 7.50 ± 0.05. Las mediciones variaron entre 7.47 y 7.54 en las hembras y entre 7.46 y 7.54 en los machos, con un promedio de 7.49 ± 0.02 (hembras) y 7.50 ± 0.02 (machos) (cuadros 2, 3, 4 y 5).

Tanto en hembras como en machos no hubo diferencias significativas en los valores del pH obtenidos en las 3 edades (p<0.05). Sin embargo, el día 31 hubo un ligero incremento en los resultados de la variable para ambos sexos, siendo mayor en los machos. El valor promedio de Ht para las 24 aves fue de 37.13% ± 3.27. Los resultados variaron entre 30 y 43% en las hembras y entre 30 y 42% en los machos, con promedios de 37.25% ± 3.33 en las hembras y 37% ± 3.36 en los machos (cuadro 5). En machos, los valores del Ht fueron mayores en los días 24 y 37, mientras que en las hembras se registró un marcado aumento al día 31, aunque no se encontraron diferencias estadísticas significativas (p<0.05; cuadros 2, 3 y 4).

Cuadro 2
 
Valores de la media de hematocrito (Ht), hemoglobina (Hb), pH sanguíneo, presión parcial de oxígeno en
sangre arterial (pO2) e índice cardíaco (IC) en pollos de engorde a los 24 días de edad.
Hematocrit (Ht), haemoglobin (Hb), blood pH, partial oxygen pressure in arterial blood (pO2) and
cardiac index (IC) median values in 24-day- old broilers.

Ave
Sexo
Ht
(%)
Hb
(g/dL)
pH
pO2
(mmHg)
IC
(%)

1
M
34
11.58
7.52
67
26.31
2
M
35
11.89
7.50
70
22.22
3
M
42
13.14
7.49
72
29.41
4
M
37
10.01
7.46
66
18.75
5
H
36
10.64
7.48
74
21.42
6
H
35
12.52
7.52
68
30.76
7
H
35
12.20
7.47
69
22.22
8
H
39
14.08
7.50
68
25.92

M = macho, H = hembra.

Cuadro 3
 
Valores de la media de hematocrito (Ht), hemoglobina (Hb), pH sanguíneo, presión parcial de oxígeno en
sangre arterial (pO2) e índice cardíaco (IC) en pollos de engorde a los 31 días de edad.
Hematocrit (Ht), haemoglobin (Hb), blood pH, partial oxygen pressure in arterial blood (pO2) and cardiac index (IC) median values in 31-day- old broilers.


Ave
Sexo
Ht
(%)
Hb
(g/dL)
pH
pO2
(mmHg)
IC
(%)

1
M
39
11.58
7.49
61
28.57
2
M
30
10.01
7.54
66
32.65
3
M
37
9.70
7.53
53
37.70
4
M
39
12.83
7.50
62
29.62
5
H
40
12.20
7.47
59
27.71
6
H
43
12.52
7.54
72
26.19
7
H
39
11.26
7.48
66
25.00
8
H
39
13.45
7.49
67
25.50

M = macho, H = hembra.

Cuadro 4

  Valores de la media de hematocrito (Ht), hemoglobina (Hb), pH sanguíneo, presión parcial de oxígeno en
sangre arterial (pO2) e índice cardíaco (IC) en pollos de engorde a los 37 días de edad.

Hematocrit (Ht), haemoglobin (Hb), blood pH, partial oxygen pressure in arterial blood (pO2) and cardiac index (IC)
median values in 37-day- old broilers.


Ave
Sexo
Ht
(%)
Hb
(g/dL)
pH
pO2
(mmHg)
IC
(%)

1
M
42
9.97
7.47
68
26.38
2
M
35
9.39
7.51
65
35.80
3
M
37
12.52
7.50
62
25.00
4
M
37
12.52
7.49
71
20.37
5
H
39
11.26
7.51
73
27.50
6
H
37
11.58
7.48
72
26.66
7
H
30
9.70
7.48
72
28.82
8
H
35
10.64
7.47
70
17.94

M = macho, H = hembra.

Cuadro 5
 
Valores de hematocrito (Ht), hemoglobina (Hb), pH sanguíneo, presión parcial de oxígeno en sangre arterial
(pO2) e índice cardíaco (IC) en pollos de engorde en 3 edades.
Hematocrit (Ht), haemoglobin (Hb), blood pH, partial oxygen pressure in arterial blood (pO2),
and cardiac index values in broilers of 3 different ages.

 


Edad
(días)

Sexo

Ht


Hb


pH


pO2


IC


 
(%) ±
DE
(g/dL) ±
DE
± DE
(mmHg ) ± DE
(%) ±
DE

24
M
37.00
3.56
11.03
1.45
7.49
0.03
68.75
2.75
24.17
4.66
24
H
36.25
1.89
12.36
0.90
7.49
0.02
69.75
2.87
25.08
4.26
31
M
36.25
4.27
11.03
1.45
7.52
0.02
60.50
5.45
32.14
4.09
31
H
40.25
1.89
12.36
0.90
7.50
0.03
66.00
5.35
26.10
1.18
37
M
37.75
2.99
10.80
1.90
7.49
0.02
66.50
3.87
27.73
5.81
37
H
35.25
3.86
10.80
0.80
7.40
0.02
71.75
1.26
25.47
3.50

M = macho, H = hembra.

El valor promedio y desviación estándar de la Hb para todas las aves estudiadas fue de 11.51 g/dL ± 1.37. Los resultados fluctuaron entre 9.7 y 14.08 en las hembras y entre 9.07 y 13.04 en los machos, con un promedio de 11.84 g/dL ± 1.24 y 11.19 g/dL ± 1.46, respectivamente (cuadros 2, 3, 4 y 5).

El valor promedio del IC fue de 26.6 ± 4.83 (rango: 17.94 a 30.76).

Promedios: 25.47 ± 3.5 (hembras) y 27.73 ± 5.81 (machos). Para ambos sexos se registraron los valores más altos al día 31, siendo este incremento mayor en los machos, pero no se presentaron diferencias significativas (p<0.05) (cuadros 2, 3, 4 y 5).

Las hembras consumieron más alimento que los machos (cuadro 6), lo cual implica un consumo más elevado de energía, en especial durante la cuarta, quinta y sexta semana. Para los machos hubo mayor consumo en las semanas 1, 2 y 3.

Todos los animales murieron por falla cardíaca debida a HP. Considerando todo el lote de 400 pollos, la mortalidad fue de 43.5% en hembras y de 44% en machos.

La correlación inversa entre pO2 e IC (p<0.01, r = -0.495) indica que a medida que se disminuye la pO2 se aumenta el valor de IC.

Cuadro 6
 
Consumo promedio de alimento por ave.
Individual feed consumption average.


 
Consumo - g

Semana

(hembras)

(machos)

1
112.24
116.34
2
268.07
281.41
3
405.07
427.66
4
590.81
569.45
5
861.40
732.67
6
1.169.67
932.55
Consumo acumulado
3.407.26
3.060.08

DISCUSION

En este estudio se presentan los primeros resultados para pollos de engorde de la Sabana de Bogotá, en relación con pO2 y pH en sangre arterial. La pO2 aparece con valores menores que los reportados para altitudes inferiores. Burton y col. (1967) reportan datos para gallinas tipo Leghorn a nivel del mar, para pO2 arterial de 109.9 ± 1.7 mmHg. Los mismos autores para gallinas tipo Leghorn en altitud simulada de 3.800 metros, obtuvieron valores para pO2 arterial de 58.3 ± 1.4 mmHg.

Wideman y Buss (1985) encontraron valores de pO2 arterial entre 98 y 112 mmHg, en aves tipo Leghorn a nivel del mar. Julian y col. (1985) hallaron valores de pO2 arterial entre 104 y 123 mmHg en pollos de engorde. Los anteriores resultados confirman que la altitud puede tener un papel importante como factor predisponente en la presentación de HP de origen hipóxico. Alemán y col. (1990) encontraron, a 2.200 metros de altitud valores muy elevados de pO2 arterial (105 ± 4.5 mmHg) en pollos de engorde sanos, pero pudieron establecer que en pollos ascíticos, las cifras obtenidas eran claramente inferiores (73.33 ± 14.2 mmHg). Es claro que los datos proporcionados por diferentes investigadores varían ampliamente, probablemente porque los métodos empleados cambian (por ejemplo el tiempo transcurrido entre el momento de la toma y el del análisis) y dado que el sitio de obtención de la sangre arterial no siempre es el mismo. En efecto, en los estudios citados, se obtuvieron muestras de diferentes vasos: arterias radial, braquial, isquiá-tica, carótida o directamente del corazón. En tales estudios, a pesar de la variación en cuanto a los datos obtenidos de pO2 arterial en aves ubicadas a nivel del mar, con promedios que varían entre 98 y 109 mmHg, es evidente que el promedio obtenido en el presente trabajo (67.21 ± 5.21 mmHg) sí está indicando un efecto de la altitud sobre tal variable.

A medida que la altitud se incrementa, la presión barométrica y la pO2 atmosférica disminuyen, por lo que la dificultad para abastecer la demanda de este gas aumenta. Así, en las condiciones del presente estudio, a 2.600 m de altura sobre el nivel del mar, la presión barométrica está reducida a 560 mmHg (en comparación con 760 mmHg a nivel del mar) y la pO2 ambiental a 117 mmHg (en comparación con 159 mmHg a nivel del mar), de tal manera que el oxígeno tiene un 30% menos de presión a la altura de la Sabana de Bogotá que a nivel del mar (De Sandino y Hernández, 1985). Esto determina menor pO2 en los capilares respiratorios de las aves, lo cual se traduce en una reducción de la cantidad de oxígeno liberado a los tejidos (Berger, 1992)

A los 31 días de edad, en machos, se obtuvo un promedio para pO2 más bajo que el hallado a los 24 días. Es posible que ello se deba a la mayor ingestión de energía, por cuanto el nivel de esta última se elevó a partir del día 29 del ciclo de engorde y la cantidad de alimento consumida también se aumentó significativamente. Sin embargo, el efecto aludido no se presentó en hembras. Está aún por determinarse si la diferencia entre sexos se debe a efectos hormonales, o a variaciones en la tasa metabólica.

Las lecturas obtenidas para el pH en este estudio (7.50 ± 0.05) concuerdan con los hallazgos de estudio de Burton y col. (1967), quienes reportan un valor promedio de 7.50 ± 0.01 para gallinas tipo Leghorn ubicadas a nivel del mar. En tal situación no podríamos aducir un efecto compensatorio que resultara en la presentación de alcalosis respiratoria, como consecuencia de la hiperventilación (observada en mamíferos). Sin embargo, en otras investigaciones llevadas a cabo a nivel del mar en aves, se reportan valores de pH entre 7.36 y 7.44 en gallinas tipo Leghorn (Wideman y Buss, 1985) y de 7.28 a 7.41 en pollos de engorde (Julian y col., 1985). Para esta otra situación, si se podría plantear la existencia de alcalosis respiratoria.

En lo atinente a Ht y Nb, los resultados de la presente investigación coinciden con trabajos hechos en la Sabana de Bogotá en pollos de engorde, donde los valores de estos parámetros son más altos que los obtenidos en aves ubicadas en una zona de poca altitud. Cárdenas y col. (1985) encontraron diferencias significativas (p < 0.05) entre los valores de Hto y Hb en aves sanas ubicadas a 225 m de altitud y en la Sabana de Bogotá. Las cifras de Hb para las aves a poca altitud fueron de 8.54 g/dL ± 1.26, mientras que para las de Bogotá fueron de 10.82 g/dL ± 1.36. Asimismo, hubo diferencias entre el valor de Hto en las aves residentes a baja altitud (27.30 ± 2.88) y las de la altura (33.91% ± 3.15).

La mayoría de los casos observados a los 37 días tuvieron un IC bajo. Lo mismo puede afirmarse en relación con el Ht. Estos hallazgos permiten inferir que existen animales resistentes a las condiciones generadoras de HP, en particular a la hipoxia crónica, teniendo en cuenta lo encontrado en estudios anteriores en pollos de engorde ubicados a la misma altura (Hernández, 1987; Hernández y col., 1995). Lo anterior implica que es posible plantear programas de selección, a partir de los animales hiporreactores.

La mortalidad observada en este estudio fue similar en hembras y machos. En estudios anteriores realizados en la Sabana de Bogotá se encontró que los machos representaban entre el 60 y el 70% de la mortalidad por falla cardíaca derivada de HP (Hernández, 1982; Molina y col., 1986). Aparentemente, existe actualmente una susceptibilidad mayor en las hembras que la encontrada en la década anterior, pues hay datos similares a los del presente estudio en este aspecto en observaciones recientes (no publicadas). Una posible explicación para lo hallado en el presente trabajo, es el alto consumo de alimento por parte de las hembras, aunque no se aprecia el efecto sobre el Ht o Hb.

La correlación inversa encontrada entre el IC y la pO2 arterial puede explicarse por el efecto ejercido por la hipoxia en las vías aéreas, sobre el nivel de hipoxemia, pues la HP derivada de la hipoxia causa un aumento en el IC.

Si bien se espera que la hipoxemia ocasione un aumento del hematocrito, en el presente trabajo no se encontraron las correlaciones que apoyarían tal hipótesis. Sin embargo, es posible que existan factores individuales que no se hayan podido detectar.

RESUMEN

La incidencia de hipertensión arterial pulmonar (HP) en pollos parrilleros constituye un problema económico importante. Dentro de los mecanismos de adaptación del organismo a la altitud se encuentran, además del aumento de la tensión arterial pulmonar, el incremento de la masa muscular ventricular derecha, la policitemía y posiblemente la hiperventilación con la subsecuente alcalosis respiratoria. Es factible que el alto nivel de energía en la ración incremente la hipoxemia derivada de la hipoxia; con lo anterior, el grado de policitemia se puede elevar y producirse un efecto agravante de la HP. Para establecer valores de pO2, Ht, Hb e IC en pollos parrilleros residentes a 2.600 m de altura sobre el nivel del mar, se estudiaron 24 aves de ambos sexos, de una población de 400 animales. Los valores promedios obtenidos fueron los siguientes: a) pO2: 67.21 mmHg ± 5.21. Hubo diferencias estadísticas (p<0.05) según el grupo de edad y el sexo, b) pH: 7.50 ± 0.05. c) Ht: 37.13% ± 3.27. En machos, los valores del Ht fueron mayores en los días 24 y 37, mientras que en las hembras se registró un marcado aumento al día 31; d) Hb: 11.51 g/dL ± 1.37, e) IC:  26.6 ± 4.83. Se registraron los valores mas altos al día 31, siendo este incremento mayor en los machos. No se detectaron diferencias estadísticas (p<0.05) entre edades y sexos para pH, Ht, Hb e IC. Se evidenció un efecto de la hipoxia ambiental en los niveles de hipoxemia, los cuales fueron aparentemente acentuados a los 31 días en los machos. La alcalosis es aparente, si se establece una comparación con los estudios de Wideman y Buss (1985) y Julian y col. (1985). La correlación inversa entre el IC y la pO2 arterial indican el efecto de la hipoxia de las vías aéreas en la hipoxemia y en el grado de hipertrofia e hiperplasia ventricular derecha.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen la colaboración de la Dra. Liliana Betancourt y del grupo pecuario de la regional 1 de CORPOICA.

Aceptado: 23.10.97.

* El presente trabajo fue financiado por COLCIENCIAS, la Universidad Nacional y CORPOICA.

 

BIBLIOGRAFIA
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